Portada LAJAR-2013 (1).psd - Latin American Journal of Aquatic ...

Latin American Journal of Aquatic Research 

www.lajar.cl ISSN 0718 -560X www.scielo.cl 

Cristian Aldea 

Centro de Estudios del Cuaternario (CEQUA) 

Punta Arenas, Chile 

Patricio Arana 

Pontifícia Universidad Católica de Valparaíso 

Chile 

Patricio Dantagnan 

Escuela de Acuicultura 

Universidad Católica de Temuco, Temuco, Chile 

Walter Helbling 

Estación de Fotobiología Playa Unión, Argentina 

Ricardo Prego 

Instituto de Investigaciones Marinas (CSIC), España 

Nelson Silva 

Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, Chile 

CHIEF EDITOR 

Sergio Palma 


lajar@ucv.cl 

ASSOCIATE EDITORS 

Ingo Wehrtmann 

Universidad de Costa Rica, Costa Rica 

Financiamiento parcial de CONICYT obtenido en el Concurso 

“Fondo de Publicación de Revistas Científicas año 2013” 

José Angel Alvarez Perez 

Universidade do Vale do Itajaí, Brasil 

Claudia S. Bremec 

Instituto de Investigación y Desarrollo Pesquero 

Argentina 

Enrique Dupré 

Universidad Católica del Norte, Chile 

Guido Plaza 


Erich Rudolph 

Universidad de Los Lagos, Chile 

Oscar Sosa-Nishizaki 

Centro de Investigación Científica y Educación Superior 

de Ensenada, México 

Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso 

Casilla 1020, Valparaíso, Chile - Fax: (56-32) 2274206, E-mail: lajar@ucv.cl

Reviews 

LATIN AMERICAN JOURNAL OF AQUATIC RESEARCH 

Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1) 2013 

CONTENTS 

Carolina Parada, Beatriz Yannicelli, Samuel Hormazábal, Sebastián Vásquez, Javier Porobić, Billy Ernst, Claudio Gatica, 

Marcos Arteaga, Aldo Montecinos, Sergio Núñez & Alexandre Gretchina 

Variabilidad ambiental y recursos pesqueros en el Pacífico suroriental: estado de la investigación y desafíos para el 

manejo pesquero. Environmental variability and fisheries in the southeastern Pacific: research status and challenges for 

fisheries management.…….……………………….……………………..………………………………………………………...……1-28 

Johanna Medellín-Mora & Rubén Escribano 

Análisis automático de zooplancton utilizando imágenes digitalizadas: estado del conocimiento y perspectivas en 

Latinoamérica. Automatic analysis of zooplankton using digitized images: state of the art and perspectives for Latin 

America……………………………………………….……………………………………………………………………………..….…29-41 

Research Articles 

Ana Maria S. Pires-Vanin, Emilia Arasaki & Pablo Muniz 

Spatial pattern of benthic macrofauna in a sub-tropical shelf, São Sebastião Channel, southeastern Brazil. Aspectos 

ecológicos de la macrofauna bentónica del Canal de São Sebastião, sudeste de Brasil ………………………..……………..42-56 

Héctor Flores & Paula Martínez 

Inversión ocular en Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) lenguado de ojos chicos (Pleuronectiformes, Paralichthyidae): 

un caso del ambiente y un análisis en ejemplares cultivados. Ocular reversal in Paralichthys adspersus 

(Steindachner, 1867) small eyes flounder (Pleuronectiformes, Paralichthyidae): a case from the environment and analysis of 

cultured specimens ……………………………………………………………………………………………………...………….…..57-67 

Francisco A. Castillo-Soriano, Vrani Ibarra-Junquera, Pilar Escalante-Minakata, Oliver Mendoza-Cano, José de Jesús Ornelas- 

Paz, Juan C. Almanza-Ramírez & Alejandro O. Meyer-Willerer 

Nitrogen dynamics model in zero water exchange, low salinity intensive ponds of white shrimp, Litopenaeus 

vannamei, at Colima, Mexico. Modelo de dinámica del nitrógeno en estanques de cultivo intensivo, con baja salinidad y sin 

recambio de agua, de camarón blanco, Litopenaeus vannamei, en Colima, México…………………………….……....………68-79 

Mariana S. Santos, Alexandre Schiavetti & Martín R. Alvarez 

Surface patterns of Sotalia guianensis (Cetacea: Delphinidae) in the presence of boats in Port of Malhado, Ilhéus, 

Bahia, Brazil. Patrones superficiales de Sotalia guianensis (Cetacea: Delphinidae) con la presencia de embarcaciones en el 

Puerto de Malhado, Ilhéus, Bahía, Brasil……………………………………………………………………………...…………..….80-88 

Lili Carrera, Noemí Cota, Melissa Montes, Enrique Mateo, Verónica Sierralta, Teresa Castro, Angel Perea, Cristian Santos, 

Christian Catcoparco & Carlos Espinoza 

Broodstock management of the fine flounder Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) using recirculating 

aquaculture systems. Manejo de reproductores del lenguado Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) usando sistemas 

de recirculación en acuicultura……….……….…….………………………………..………………………………...…………..….89-98 

Juan C. Restrepo, Diana Franco, Jaime Escobar, Iván Darío-Correa, Luis Otero & Julio Gutiérrez 

Bahía de Cartagena (Colombia): distribución de sedimentos superficiales y ambientes sedimentarios. Cartagena Bay 

(Colombia): superficial sediments distribution and sedimentary environments ………...…………..………………………......99-112 

José Garcés-Vargas, Marcela Ruiz, Luis Miguel Pardo, Sergio Nuñez & Iván Pérez-Santos 

Caracterización hidrográfica del estuario del río Valdivia, centro-sur de Chile. Hydrographic features of Valdivia river 

estuary south-central Chile…………………….……………………………….………………………………………………........113-125 

www.scielo.cl/imar.htm www.lajar.cl

Enox de Paiva-Maia, George Alves-Modesto, Luis Otavio-Brito, Alfredo Olivera & Tereza Cristina Vasconcelos-Gesteira 

Effect of a commercial probiotic on bacterial and phytoplankton concentration in intensive shrimp farming (Litopenaeus 

vannamei) recirculation systems. Efecto de un probiótico comercial sobre la concentración de bacterias y fitoplancton 

en cultivo de camarón (Litopenaeus vannamei) con sistemas de recirculación …………..…………………...…………..…126-137 

Gilmar Perbiche-Neves, Cláudia Fileto, Jorge Laço-Portinho, Alysson Troguer & Moacyr Serafim-Júnior 

Relations among planktonic rotifers, cyclopoid copepods, and water quality in two Brazilian reservoirs. Relaciones entre 

los rotíferos, copépodos planctónicos ciclopoides y la calidad del agua en dos embalses brasileños ………………...138-149 

M. Gullian-Klanian & C. Arámburu-Adame 

Performance of Nile tilapia Oreochromis niloticus fingerlings in a hyper-intensive recirculating aquaculture system 

with low water exchange. Rendimiento de juveniles de tilapia del Nilo Oreochromis niloticus en un sistema hiperintensivo de 

recirculación acuícola con mínimo recambio de agua………………………………………..…………………...…………...…150-162 

Short Communications 

Walter Sielfeld 

New data on Nicholsina denticulata (Evermann & Radcliffe, 1917) (Scaridae, Labroidei) in southeastern Pacific. Nuevos 

antecedentes sobre Nicholsina denticulata (Evermann & Radcliffe, 1917) (Scaridae, Labroidei) en el Pacífico suroriental…………………….…………………………………………………………………………...…………………………..….…..…163-165 

Nathalia Mejía-Sánchez & Antonio C. Marques 

Getting information from ethanol preserved nematocysts of the venomous cubomedusa Chiropsalmus quadrumanus: 

a simple technique to facilitate the study of nematocysts. Obteniendo información de nematocistos de la cubomedusa 

venenosa Chiropsalmus quadrumanus, conservados en etanol: una técnica sencilla para facilitar el estudio de 

nematocistos………………………………………….…………………………………………………………………….………….166-169 

Juan I. Cañete, César A. Cárdenas, Mauricio Palacios & Rafael Barría 

Presencia de agregaciones reproductivas pelágicas del poliqueto Platynereis australis (Schmarda, 1861) (Nereididae) 

en aguas someras subantárticas de Magallanes, Chile. Presence of reproductive swarming in the polychaete Platynereis 

australis (Schmarda, 1861) (Nereididae) in subantarctic shallow waters of Magallanes, Chile…………………….……..…170-176 

Iván Pérez-Santos, José Garcés-Vargas, Wolfgang Schneider, Sabrina Parra, Lauren Ross & Arnoldo Valle-Levinson 

Doble difusión a partir de mediciones de microestructura en los canales Martínez y Baker, Patagonia chilena central 

(47,85°S). Double diffusion from microstructure measurements in the Martínez and Baker channels, central Chilean Patagonia 

(47.85°S) ………………………………………………………………………………………...…………………………..………..177-182 

Giselle Cristina Silva, Renata Albuquerque-Costa, Jackson R. Oliveira-Peixoto, Fernando E. Pessoa-Nascimento, Pedro B. de 

Macedo-Carneiro & Regine H. Silva dos Fernandes-Vieira 

Tropical Atlantic marine macroalgae with bioactivity against virulent and antibiotic resistant Vibrio. Macroalgas marinas 

tropicales atlánticas con actividad biológica contra vibrios virulentos y resistentes a antimicrobianos……….………....….183-188 

Luis A. Muñoz-Osorio & Paola A. Mejía-Falla 

Primer registro de la raya manzana, Paratrygon aiereba (Müller & Henle, 1841) (Batoidea: Potamotrygonidae) para el 

río Bita, Orinoquía, Colombia. First record of the discusray, Paratrygon aiereba (Müller & Henle, 1841) (Batoidea: 

Potamotrygonidae) for the Bita River, Orinoco Basin of Colombia…………………………………...…………..…..…………189-193 

Jaime Luis Rábago-Castro, Ricardo Gomez-Flores, Patricia Tamez-Guerra, Jesús Genaro Sánchez-Martínez, Gabriel Aguirre- 

Guzmán, Jorge Loredo-Osti, Carlos Ramírez-Pfeiffer & Ned Iván de la Cruz-Hernández 

Spatial and seasonal variations on Henneguya exilis prevalence on cage intensive cultured channel catfish (Ictalurus 

punctatus) in Tamaulipas, Mexico. Variaciones espaciales y temporales en la prevalencia de Henneguya exilis en bagre de 

canal (Ictalurus punctatus) cultivado en jaulas, en Tamaulipas, México………………………………………………..………194-198 

Mauricio Ahumada, Dante Queirolo, Enzo Acuña & Erick Gaete 

Caracterización de agregaciones de langostino colorado (Pleuroncodes monodon) y langostino amarillo (Cervimunida 

johni) mediante un sistema de filmación remolcado. Characterization of red squat lobster (Pleuroncodes monodon) and 

yellow squat lobster (Cervimunida johni) aggregations using a towed video system…………..………………. ………..……199-208 

www.scielo.cl/imar.htm www.lajar.cl

Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 1-28, 2013 

DOI: 103856/vol41-issue1-fulltext-1 

Review 

Variabilidad ambiental y recursos marinos 

Variabilidad ambiental y recursos pesqueros en el Pacífico suroriental: estado 

de la investigación y desafíos para el manejo pesquero 

Carolina Parada 1,2 , Beatriz Yannicelli 3 , Samuel Hormazábal 4 , Sebastián Vásquez 1,5 

Javier Porobić 5 , Billy Ernst 6 , Claudio Gatica 1 , Marcos Arteaga 1 , Aldo Montecinos 2 

Sergio Núñez 1 & Alexandre Gretchina 1 

1 Instituto de Investigación Pesquera, Avda. Cristóbal Colón 2780, Talcahuano, Chile 

2 Departamento de Geofísica, Universidad de Concepción, P.O. Box 160-C, Concepción, Chile 

3 Centro de Estudios Avanzados en Zonas Áridas (CEAZA), Facultad de Ciencias del Mar 

Universidad Católica del Norte, P.O. Box 117, Coquimbo, Chile 

4 Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso 

P.O. Box 1020, Valparaíso, Chile 

5 Programa de Magíster en Ciencias mención Pesquerías, Departamento de Oceanografía 

Universidad de Concepción, P.O. Box 160-C, Concepción, Chile 

6 Sección Pesquerías, Departamento de Oceanografía, Universidad de Concepción 

P.O. Box 160-C, Concepción, Chile 

RESUMEN. Las fluctuaciones en abundancia, biomasa, estructura de edad y patrones de distribución de los 

recursos pesqueros responden, entre otros, a la variabilidad ambiental. Estas respuestas son consecuencia tanto 

de efectos climáticos directos sobre los recursos como indirectos actuando sobre niveles tróficos relacionados. 

En este estudio se revisa: i) el estado del conocimiento de los mecanismos físicos asociados a la variabilidad 

océano-atmósfera y las escalas de variabilidad espaciales y temporales del ambiente y la relación con recursos 

marinos, basados en datos observacionales y modelos hidrodinámicos, ii) la relación ambiente-recurso para 

pesquerías pelágicas, demersales y bentónicas, y el uso de modelos biofísicos para entender estas relaciones, 

iii) manejo actual de recursos pelágicos, demersales y bentónicos y los alcances en relación al uso de variables 

ambientales, y iv) se discuten los desafíos hacia la asesoría en relación a las estrategias para mejorar la 

comprensión de la relación ambiente-recurso, así como, las estrategias para incorporar la modelación biofísica 

y variables ambientales en modelos operacionales para la asesoría hacia el manejo. 

Palabras clave: variabilidad ambiental, sistemas de surgencia, recursos pesqueros, modelación biofísica, 

dinámica poblacional, modelos operacionales para el manejo pesquero, Pacífico suroriental, Chile. 

Environmental variability and fisheries in the southeastern Pacific: 

research status and challenges for fisheries management 

ABSTRACT. Fluctuations in abundance, biomass, age structure and distribution patterns of fisheries often 

respond to environmental variability. These responses are a result of both direct climatic effects on resources 

and indirect action on related trophic levels. In this study we review: i) the state of knowledge about the 

physical mechanisms associated with ocean-atmosphere variability and scales of spatial and temporal 

variability of the environment and related marine resources, based on observational data and hydrodynamic 

models, ii) environment relationship with pelagic, demersal and benthic fisheries, and the use of biophysical 

models to understand these relationships, iii) the current management of pelagic, demersal and benthic 

resources and the scope in relation to the use of environmental variables, and iv) strategies to improve 

understanding of the resource-environment relationship, as well as strategies for modeling biophysical and 

environmental variables in operational models for advice towards management are discussed. 

Keywords: environmental variability, fishing resources, biophysical modeling, population dynamics, 

operational models for management, southeastern Pacific, Chile. 

___________________ 

Corresponding author: Carolina Parada (carolina.parada.veliz@gmail.com) 

1

2 

INTRODUCCIÓN 

Las fluctuaciones en abundancia, biomasa, estructura 

de edad y patrones de distribución de los recursos 

pesqueros responden, entre otros, a la variabilidad 

ambiental. Esas respuestas son consecuencia tanto de 

efectos climáticos y oceanográficos (viento, turbulencia, 

concentración de oxígeno, temperatura) 

directos sobre los recursos (i.e., sincronización de los 

períodos reproductivos, retención/advección larval) 

como indirectos, mediados por cambios inducidos en 

otros niveles tróficos relacionados (i.e., alteración en 

la cantidad y calidad de la oferta de alimento de 

adultos y larvas, mecanismos de control del 

ecosistema). Sin embargo, aun se desconoce cómo 

estos procesos interactúan entre sí (Werner et al., 

2004; Ottersen et al., 2010), ni de qué manera afectan 

las cadenas tróficas (Yoo et al., 2008) y en último 

término el ecosistema (Cury & Shannon, 2004; Kenny 

et al., 2009). Se entrega una revisión general de las 

relaciones ambiente-recurso a diferentes escalas 

espaciales y de los aspectos específicos que han sido 

abordados para los recursos objetivos de las pesquerías 

chilenas en el Sistema de la Corriente de 

Humboldt (Fig. 1, Tabla 1). A pesar que los factores 

ambientales modulan los procesos biológicos durante 

todo el ciclo de vida de los recursos, en un importante 

número de estudios destaca el impacto poblacional 

que ejercen sus fluctuaciones actuando directamente 

sobre los estadios de vida temprana y el reclutamiento 

(Leggett & DeBlois, 1994). No obstante, los 

mecanismos involucrados en la fluctuación interanual 

del recluta-miento, en la mayor parte de los recursos, 

sigue siendo incierto. La incorporación explícita de 

factores ambientales en el proceso de asesoría para el 

manejo considera dos etapas: i) sintetizar el 

conocimiento multidisciplinario empírico para 

vincular los procesos físicos con las respuestas 

biológicas, y ii) desarrollar modelos numéricos o 

estadísticos e implementar modelos operativos 

capaces de evaluar alternativas de manejo en un 

ambiente variable. En Chile, destacan tres 

investigaciones en esta línea, en las cuales se han 

aplicado modelos de producción global para entender 

las capturas de anchoveta (Freón & Yáñez, 1995), 

modelos de redes neuronales para explicar las capturas 

de sardina en el norte de Chile asociadas a El Niño 

(Gutiérrez-Estrada et al., 2009), y el uso de escenarios 

de cambio climático (E. Yañez, com. pers.). 

En las últimas décadas, se reconocen principalmente 

dos aproximaciones al estudio de las relaciones 

ambiente-recurso. La primera se basa en la búsqueda 

de correlaciones entre variables ambientales y 

temporales de abundancia poblacional (Bakun, 2010), 


construidas a partir de modelos poblacionales densodependientes 

en equilibrio, y/o al establecimiento de 

relaciones multivariadas con variables demográficas 

asociadas a los recursos marinos. Sin embargo, los 

proxies ambientales genéricos (e.g., TSM) muchas 

veces están desacoplados de las condiciones reales 

asociadas a los hábitats característicos de los recursos 

y sus estadios de vida específicos, generando relaciones 

ambiente-recurso difusas y de escaso valor 

predictivo. La segunda aproximación es la modelación 

biofísica, la cual se compone en sus versiones más 

simples de dos partes principales (Fig. 2): un modelo 

hidrodinámico que describe los procesos océanográficos 

a una escala espacio-temporal adecuada al 

recurso y a la etapa del ciclo de vida a modelar; y un 

modelo biológico que describe los procesos y cambios 

que afectan al individuo durante su ontogenia 

(sobrevivencia, movimiento, crecimiento, procesos 

bioenergéticos). En estos modelos la dinámica 

poblacional es el resultado del destino y evolución de 

individuos en su ambiente al cual están ligados por 

relaciones funcionales. Esta aproximación ha permitido 

mejorar la comprensión de la variabilidad 

temporal y espacial de los recursos marinos y sus 

relaciones con el ambiente aportando significativamente 

a las ciencias pesqueras (Brochier et al., 

2008; Xue et al., 2008; Parada et al., 2010a), así como 

también aparece como la aproximación más prometedora 

hacia el asesoramiento pesquero. 

El mejoramiento sistemático en los modelos 

hidrodinámicos ha permitido que los modelos 

biofísicos se transformen en herramientas poderosas 

para el estudio de la dinámica de recursos marinos 

pelágicos y bentónicos, donde sus resultados pasan a 

ser insumos para la evaluación de estrategias de 

manejo que incluyen fuentes de información de 

diferentes áreas (Fulton et al., 2007; Melbourne- 

Thomas et al., 2011). Los modelos biofísicos han 

estado mayormente enfocados en la puesta a prueba de 

hipótesis de trabajo acerca del entendimiento de 

procesos biofísicos espacio-temporales, transporte y 

conectividad larval, análisis de retención, asentamiento 

y éxito de pre-reclutas, exploración de zonas 

de crianza, entendimiento de la historia de vida 

(Hermann et al., 1996; Hinckley et al., 1996; Parada et 

al., 2010a, 2010b) y, últimamente, la puesta a prueba 

de hipótesis relacionadas con el cambio climático 

(Lett et al., 2009; Munday et al., 2009). Esta 

aproximación proporciona un potente enfoque para el 

estudio ecológico de las poblaciones, la evaluación 

estadística de hipótesis relacionadas con la 

conectividad poblacional (Cowen et al., 2000) y la 

evaluación de los efectos que generaría el cambio 

climático sobre la dispersión, conectividad y 

variabilidad espacio-temporal de las poblaciones


Figura 1. Escalas temporales, procesos físicos y biológicos asociados. Modificado de tabla generada en el marco del 

Grupo de Trabajo (E. Acuña, S. Hormazábal, J.L. Blanco, C.Parada) de Variabilidad Ambiental y Recursos, entregado 

oficialmente a la Subsecretaría de Pesca. 

marinas (Lett et al., 2010). Los modelos iniciales 

puramente lagrangeanos (Paris et al., 2002; Di Franco 

& Guidetti, 2011), evolucionaron para incorporar 

mayor complejidad biológica, de forma de poder 

incluir procesos evolutivos y bioenergéticos (Megrey 

& Hinckley, 2001). Estos últimos, requieren además 

de la implementación de modelos de bajo nivel trófico 

o biogeoquímicos acoplados (i.e., Modelos NPZ: 

nitrógeno, fitoplancton, zooplancton). El acoplamiento 

de los modelos biofísicos con los de bajo nivel trófico 

es esencial para evaluar la modulación indirecta que 

ejerce el ambiente (disponibilidad de alimento) sobre 

los estadios tempranos, implementación que dista de 

ser trivial. En un nivel de complejidad mayor, 

modelos multiespecíficos, que consideran el ciclo de 

vida completo de peces, han sido desarrollados para 

utilizar salidas de modelos de bajo nivel trófico 

acoplados, permitiendo evaluar la modulación ambiental 

de organismos de niveles tróficos superiores, y 

sus interacciones (Travers & Shin, 2010). En términos 

operacionales, los modelos biofísicos acoplados a 

modelos de nivel trófico inferior pueden ser utilizados 

en el asesoramiento como indicadores independientes 

del reclutamiento, implementaciones explícitas de 

3

4 


Tabla 1. Revisión de medios por los cuales el clima afecta poblaciones de peces y ejemplos asociados a Ottersen et al. 

(2010). 

Procesos biológicos 

y pesqueros 

Rasgos físicos/biológicos 

incidentes 

Rasgos biológicos 

respuesta 

Referencias 

Desove y reproducción Temperatura Tiempo de incubación del huevo 

Castro et al. (2001); Tarifeño et al. 

(2008); Cubillos et al. (2007); Bustos et 

al. (2006) 

Temperatura Advenimiento del desove Cubillos et al. (2008); Núñez et al. 

(2008); Claramunt et al. (2003); Illanes et 

al. (1985) 

Temperatura Tamaño del huevo Landaeta et al. (2011) 

Temperatura Tamaño de larva en la eclosión Llanos-Rivera & Castro (2004); Llanos- 

Rivera & Castro (2006) 

Oxígeno Edad de madurez sexual Cubillos & Alarcón (2010) 

Turbulencia Tasa de alimentación larval Payá et al. (2002) 

Abundancia y 

reclutamiento 

Temperatura 

Éxito en las tasas de alimentación 

Cubillos et al. (2002); Cubillos & Arcos 

(2002); Gómez (2007) 

Calidad del desove Castro et al. (2010); Krautz et al. (2010); 

Castro et al. (2009) 

ENSO Modificación del hábitat Arcos et al. (2004); Yáñez et al. (2008); 

Cahuín et al. (2009); Hernández-Miranda 

& Ojeda (2006); Arcos et al. (2001); 

Avendaño et al. (2008); Escribano et al. 

(2004); Moreno et al. (1998); Payá et al., 

(2002) 

Surgencia Producción primaria Gómez (2007); Montecinos & Gómez 

(2010) 

Dirección del viento, Retención larval en la platafor- Parada et al. (2012); Soto-Mendoza et al. 

advección 

ma 

(2012); Cordova & Balbontín (2006); 

Castro & Hernández (2000); Arcos et al. 

(1996); Yannicelli et al. (2012) 

Éxito de alimentación larval Balbontín et al. (1997) 

Crecimiento 

Temperatura ambiental Alimentación - Crecimiento Castillo-Jordan et al. ( 2010); Hernández- 

Miranda & Ojeda (2006) 

Asimilación Cubillos & Arancibia (1995) 

Metabolismo 

Excreción 

Fuentes et al. (2005) 

Temperatura 

Duración del período de alimentación 

Disponibilidad de alimento Balbontín & Cannobio (1992) 

Distribución y Temperatura Rango del hábitat Bailey (1989); Elizarov et al. (1993); 

migración 

Cubillos et al. (2008); Rojas et al. (2011) 

Temperatura Comienzo de la migración Konchina et al. (1996) 

Luz Comienzo de la migración 

Temperatura Patrón migracional vertical Yáñez et al. (1995); Landaeta et al. 

(2009) 

Alimentación Patrón migracional horizontal Quiñones et al. (1997) 

Mortalidad natural Temperaturas extremas Metabolismo Bustos et al. (2007) 

Enfermedades Nivel individual, poblacional 

Predación Reducción abundancia Krautz et al. (2003); Jurado-Molina et al. 

(2006); Arancibia & Neira (2008) 

Densodependencia Aumento abundancia Vargas et al. (1996) 

Concentración de oxígeno Respiración Yáñez et al. 2008); Morales et al. (1996)

Data de 

cruceros e 

información 

satelital 

Modelación hidrodinámica 

Grillas Forzantes 

Condiciones de borde 

Condiciones Iniciales 

ROMS 

Validación 

Variables dinámicas de 

salida 

(u,v,w,sal,temp,zeta, 

chla, phyto, zoo) 


Acoplamiento 

Modelo Biofísico 

Submodelos 

Desove 

Crecimiento 

Movimiento 

Movimeinto 

Alimentación 

Indices de 

reclutamiento (IR) 

biofísico independiente 

Forzantes 

Piezas de 

información 

de IR 

Constrastación IRs 

Estadísticos de contrastación 

Autocorrelación, correlación, 

correlación cruzada, Funciones funciones 

ortogonales empíricas, wavelets 

Transporte 

Conectividad, Conectividad zonas 

Zonas 

de crianza 

Lineamientos hacia 

la asesoría 

Modelo de 

dinámica 

Evaluación 

hidroacústica 

Pesquería 

Figura 2. Sistema de modelación biofísica constituido por un modelo hidrodinámico y un modelo biológico y generación 

de índices independientes de la pesquería que podrían servir para generar lineamientos hacia la asesoría. 

variables biofísicas simuladas en modelos de 

dinámica, o como una componente en modelos ecosistémicos 

operativos. 

El objetivo de este trabajo es realizar una revisión 

del estado actual del conocimiento de las escalas de 

variabilidad del clima, del sistema oceánico, de la 

relación ambiente-recurso para pesquerías pelágicas, 

demersales y bentónicas del Pacífico suroriental, y el 

uso de modelos biofísicos para entender esta relación. 

Por otro lado, se realiza una revisión del manejo actual 

de algunos recursos pelágicos, demersales y 

bentónicos. Se identifican los desafíos que enfrenta la 

investigación pesquera en Chile y las posibles 

estrategias para la incorporación de variables 

ambientales en la estructura de modelos operacionales 

(biofísicos), que permitan apoyar el manejo de 

recursos pesqueros. 

Revisión de la relación ambiente-recurso para 

pesquerías pelágicas, demersales y bentónicas en el 

Pacífico suroriental 

Escalas y forzantes de variabilidad climática y océanográfica 

en el Sistema de la Corriente de Humboldt 

El acoplamiento océano-atmósfera modula la intensidad 

de los procesos dinámicos y termodinámicos que 

operan en diversas escalas, determinando las 

principales características del océano en un ecosistema 

particular (Fig. 1). Por tanto, los modos climáticos de 

variabilidad (patrones de anomalías de sistemas de 

circulación atmosféricos), modulan las condiciones 

oceanográficas que afectan directa y/o indirectamente 

desde los niveles de organización biológica poblacionales 

a los ecosistémicos. Los ciclos biológicos de 

las especies explotadas se encuentran mayoritariamente 

acoplados al ciclo anual del ambiente físico y 

es a esas escalas que se han explorado las relaciones 

ambiente-recurso. El modo climático de variabilidad 

interanual más prominente es El Niño-Oscilación del 

Sur (ENOS) que corresponde a un proceso acoplado 

océano-atmósfera que se desarrolla en el Pacífico 

tropical, pero que tiene impactos en amplias regiones 

del planeta, a través de patrones de teleconexión tanto 

atmosféricas como oceánicas (Aceituno, 1988; 

Sarachik & Cane, 2010). Abruptos cambios climáticos 

han sido descritos como parte de oscilaciones en la 

escala interdecadal, llevando a definir oscilaciones 

climáticas conocidas como Pacific Decadal Oscillation 

(PDO) y North Pacific Oscillation (NPO) (Mantua et 

al., 1997; Salinger et al., 2001). 

Estas oscilaciones muestran al Pacífico norte como 

la región donde esta señal se desarrolla con mayor 

intensidad. Sin embargo, existen evidencias que 

sugieren que la oscilación interdecadal posee un 

patrón asimétrico en la variabilidad del clima del 

hemisferio norte y sur, brindando importancia al 

estudio de las características de estas fluctuaciones en 

el hemisferio sur (Garreaud & Battisti, 1999). En este 

último, en latitudes altas, el modo de variabilidad 

climática más prominente corresponde a la Oscilación 

Antártica (AAO), la cual presenta fluctuaciones en 

5

6 

escalas interanual e interdecadal que, a su vez generan 

fluctuaciones en la presión atmosférica, campo de 

viento, temperatura del mar, además de generar 

perturbaciones sobre los vientos de superficie en 

latitudes medias (Thompson & Solomon, 2002; Fyfe, 

2003). El efecto de la AAO sobre la variabilidad 

climática en latitudes medias, particularmente en el 

Pacífico suroriental, ha sido menos estudiada que para 

ENSO, aunque han habido avances en su relación con 

la precipitación (Quintana, 2004; Gillet et al., 2006; 

Garreaud et al., 2008). Todos estos modos de 

variabilidad climática son reconocidos por sus 

impactos en el sistema climático del Pacífico 

suroriental. Sin embargo, a pesar de que se ha 

mejorado el conocimiento sobre este tema, aun existen 

muchas interrogantes sobre los mecanismos responsables 

de la variabilidad climática y el impacto de 

estos procesos sobre los recursos marinos en esta 

región. 

La variabilidad del ambiente en el Pacífico 

suroriental está determinada principalmente por la 

acción combinada de: a) fluctuaciones, desde 

sinópticas a intraestacionales, ligadas al proceso de 

surgencia costera (Strub et al., 1998; Leth & Shaffer, 

2001; Rutllant et al., 2004), b) variabilidad interanual 

asociada a la alternancia de eventos El Niño y La Niña 

(Shaffer et al., 1999; Hormazábal et al., 2001; 

Escribano et al., 2004), incluyendo ondas de Kelvin 

ecuatoriales, ondas atrapadas a la costa y ondas de 

Rossby (Pizarro, 1991, 1999; Strub et al., 1998; 

Fuenzalida et al., 2008), y c) fluctuaciones 

interdecadales (Klyashtorin, 1998; McFarlane et al., 

2000; Yáñez et al., 2001). Se ha sugerido que este tipo 

de variabilidad, en conjunto con la dinámica de 

estructuras de mesoescala (remolinos y meandros, 

Nakata et al., 2000; Hormazábal et al., 2004; Correa- 

Ramírez et al., 2007), pueden causar cambios 

significativos de producción y abundancia, tanto en el 

océano costero como en alta mar que pudiesen afectar 

la distribución y abundancia de recursos pesqueros. 

Dentro de la variabilidad climática asociada a ENOS 

en el Pacífico ecuatorial, las oscilaciones de Madden- 

Julian son la fuente principal de la generación de 

ondas de Kelvin intraestacionales (30-90 días) (Zhang, 

2005; Xu et al., 2005). Durante El Niño, las 

fluctuaciones de los vientos alisios, asociadas a las 

Madden-Julian, fuerzan ondas Kelvin oceánicas que 

viajan por el ecuador hacia la costa de Sudamérica. 

Una vez que estas ondas llegan a la costa, parte de 

su energía se propaga hacia el polo como ondas 

atrapadas a la costa y otra parte se refleja hacia el 

oeste como ondas de Rossby. Mediante observaciones 

directas y resultados de modelos numéricos se ha 


mostrado que las corrientes, nivel del mar e isotermas 

bajo la termoclina muestran oscilaciones en la escala 

intraestacional hasta los 33°S (Shaffer et al., 1997; 

Hormazábal et al., 2002). Al sur de los 33ºS, el viento 

a lo largo de la costa aparece contribuyendo en forma 

significativa al forzamiento de ondas intraestacionales 

atrapadas a la costa (Hormazábal et al., 2002; Leth & 

Middleton, 2006). Por otra parte, se han observado 

oscilaciones semianuales e interanuales asociadas a 

ondas de Rossby forzadas por ondas de Kelvin 

ecuatoriales (Pizarro et al., 2001; Vega et al., 2003; 

Hormázabal et al., 2004). 

El ENOS afecta en forma diferente al esfuerzo del 

viento a lo largo de la costa de Sudamérica. Asociados 

al ENOS, en la zona centro-sur de Chile, se han 

observado patrones de teleconexión atmosféricos que 

afectan el período de inicio y final de la estación de 

surgencia (Montecinos & Gómez, 2010) y, a través de 

éste, la concentración de clorofila y el reclutamiento 

de la sardina común (Gómez et al., 2012). Sin 

embargo, en la zona norte de Chile, no se observa un 

efecto significativo del ENOS sobre el viento costero 

(Montecinos, 1991), a diferencia de lo observado 

frente a Perú (Halpern, 2002). 

En la zona norte de Chile, se ha observado que la 

variabilidad del nivel del mar, temperatura superficial 

del mar, salinidad, oxígeno disuelto y profundidad de 

las isotermas, se encuentra más relacionada con ondas 

oceánicas forzadas por los vientos ecuatoriales que 

con el esfuerzo del viento costero (Morales et al., 

1996; Ulloa et al., 2001; Gómez, 2007). En esta zona 

las ondas atrapadas a la costa y las ondas de Rossby, 

forzadas ecuatorialmente, profundizan (levantan) la 

interfase termoclina-oxiclina-nutriclina, expandiendo 

(comprimiendo) el hábitat vertical de la anchoveta 

(Engraulis ringens), modulando su distribución 

vertical. 

Recursos pesqueros y variabilidad ambiental 

Pequeños pelágicos y variabilidad ambiental 

Los desembarques artesanales e industriales reportados 

para anchoveta (Engraulis ringens) ascienden a 

41.000 ton, para sardina común (Strangomera bentincki) 

470.000 ton en la zona centro-sur de Chile 

durante el primer semestre del año 2012 y, para 

sardina española (Sardinops sagax), 159 ton en el 

mismo período en la zona norte de Chile 

(SUBPESCA, 2012). Debido a los rangos 

distribucionales de las especies de sardina y de los 

stocks de anchoveta (Ferrada et al., 2002), se 

desarrollan pesquerías independientes en la zona norte 

del país (Arica-Antofagasta) constituida por anchoveta 

y sardina española, y en la zona centro-sur

(Valparaíso-Valdivia) por sardina común y anchoveta 

(Serra, 1978; Arrizaga, 1981). Estas especies habitan a 

lo largo de la costa hasta las 30 mn, presentando una 

componente estacional en el crecimiento (Feltrim & 

Ernst, 2010), reclutamiento (Cubillos & Arcos, 2002) 

y pesca (Feltrim, 2009), asociada a la zona de 

influencia de surgencia costera y mayor productividad 

primaria durante la primavera-verano (Arcos et al., 

1987; Yuras et al., 2005). 

Zona norte 

Los pequeños pelágicos del norte de Chile destacan 

por ser los recursos más estudiados a nivel nacional en 

función de las relaciones ambiente-recurso. Grandes 

fluctuaciones de sardina española y anchoveta alternan 

en desfase a escala interdecadal, manifestándose 

directamente sobre los niveles de captura. No 

obstante, se ha verificado que no existen fases 

consecutivas en la dominancia de su abundancia, sino 

más bien como resultado de un proceso estocástico 

ligado a la variabilidad ambiental (Gutiérrez-Estrada 

et al., 2009). Dos décadas de estudio fueron 

sintetizadas en un modelo conceptual de variabilidad 

de pelágicos-ambiente a diferentes escalas por Yáñez 

et al. (2008). El modelo describe las fluctuaciones 

interdecadales asociadas a cambios de régimen, e 

interanuales asociadas a los eventos El Niño del 

Pacífico suroriental. En la zona norte de Chile, se 

observan efectos en el ciclo anual, la dinámica de las 

ondas atrapadas a la costa y la surgencia costera 

(Yañez et al., 2008). En este marco, las fluctuaciones 

interdecadales juegan un rol importante en la 

secuencia del remplazo anchoveta-sardina españolaanchoveta. 

Las fluctuaciones del stock de anchoveta 

del sur de Perú y norte de Chile, están en sincronía 

con las del stock del norte-centro de Perú (Cubillos et 

al., 2007). Los períodos de altos desembarques de 

anchoveta (ambas escalas), obedecen tanto a 

incrementos poblacionales (cambios en termoclinanutriclina 

modulan poblaciones plantónicas), como a 

cambios de capturabilidad (aumenta con reducción de 

profundidad de la oxiclina, disminuyendo el hábitat de 

fracción adulta). Ambos factores determinantes de la 

sobrevivencia operan en forma inversa para anchoveta 

y sardina española. Existe evidencia de que el ingreso 

de aguas subtropicales afecta la distribución horizontal 

de anchoveta frente a Perú y norte de Chile, 

haciéndose más costeras (Yáñez et al., 2001; Bertrand 

et al., 2004) y más australes (Yáñez et al., 1995; 

Ñiquén & Bouchon, 2004). Por otro lado, un descenso 

de la actividad reproductiva observado mediante el 

índice gona-dosomático, y una disminución de la 

abundancia de la fracción juvenil, se relacionan con el 

efecto de El Niño (Ñiquén & Bouchon, 2004). Por otra 


parte, durante períodos cálidos, se ha observado un 

cambio en la estructura de la comunidad planctónica 

(Alheit & Ñiquén, 2004), con una reducción de la 

abundancia de copépodos y eufáusidos (González et 

al., 1998). Estas obser-vaciones pesqueras (registro de 

los últimos 40 años) contrastan con lo señalado por 

Valdés et al., 2008, quienes encontraron respuestas no 

alternantes en algunos períodos de los 250 años 

reconstruidos mediante el análisis de escamas en 

depositación. Es decir, ambas especies se hallaron en 

momentos positivos de abundancia, a veces una 

dominando sobre la otra. Esto sugiere que la 

modulación en las abundancias entre sardina y 

anchoveta es gobernada por otros procesos oceanoclimáticos 

especie-específicos no claramente 

identificados. Todos estos antecedentes sugieren que 

estudios ecosistémicos que involucren variabilidad del 

ambiente más la interacción de múltiples niveles 

tróficos son necesarios para el entendimiento de la 

variabilidad de los stocks de pequeños pelágicos. 

Zona centro-sur 

La sardina común y la anchoveta sustentan una 

importante pesquería mixta en la zona centro-sur de 

Chile y juegan un rol clave en la dinámica trófica del 

sistema, transfiriendo energía desde los productores 

primarios hacia los eslabones superiores de la trama 

trófica. Ambas especies presentan un ciclo de vida 

corto y rápido crecimiento, con desoves centrados a 

fines del invierno austral y una longevidad no superior 

a 4 y 5 años (sardina y anchoveta respectivamente; 

Cubillos et al., 1999). Otro rasgo característico de 

estas poblaciones es la marcada fluctuación en el 

tamaño de los stocks, altamente dependiente de la 

fuerza del pulso de reclutamiento anual (Gatica et al., 

2007). Especies de pequeños pelágicos, que habitan 

sistemas de surgencia costera, son especialmente 

sensibles a la variabilidad del ambiente en todas las 

etapas de su ciclo vital (Cury et al., 2000). 

A escala interdecadal, la pesquería de anchoveta 

centro-sur ha fluctuado en sincronía y fase con las 

pesquerías Chile N-Perú S y Perú N-centro (1960- 

2000). Sin embargo, a escala interanual, el patrón 

difiere y las anomalías de abundancia no se 

correlacionan con índices El Niño (Cubillos et al., 

2007). La sardina común fluctúa en sincronía y fase 

con la anchoveta a escala interdecadal, pero a escala 

interanual, esta sí se correlaciona con índices de El 

Niño ecuatoriales y anomalías de temperatura locales. 

Estos patrones no han sido esclarecidos al momento, y 

las relaciones propuestas (Arcos et al., 2004) deben 

ser revisadas críticamente a la luz de nuevos 

resultados que asocian la condición materna y la 

calidad de huevos con la variabilidad ambiental en la 

7

8 

plataforma continental de Chile centro-sur (Castro et 

al., 2009). Así mismo, evaluar las diferencias 

latitudinales en cuanto a la amplitud de las fluctuaciones 

ambientales interanuales, y variaciones latitudinales 

en rasgos reproductivos (i.e., tamaño de huevo 

y consecuente disponibilidad de reservas de la larva 

recién eclosionada, Llanos-Rivera & Castro, 2004), 

pre-reclutas ayudar a interpretar las diferencias 

descritas entre patrones interanuales. 

El reclutamiento de sardina común en la zona 

centro-sur de Chile, pareciera estar afectado por 

teleconexiones asociadas a El Niño y La Niña, que 

modifican considerablemente el ambiente nerítico. 

Durante eventos cálidos, los niveles de reclutamiento 

disminuyen en consistencia con una disminución en la 

disponibilidad de alimento para los pre-reclutas y a 

cambios en la estructura vertical de la concentración 

de oxígeno, generando una disminución en la 

sobrevivencia (Gómez, 2007). Este escenario propiciaría 

un aumento en la abundancia de anchoveta 

producto de una interacción biológica con las cohortes 

menos abundantes de sardina (Cubillos & Arcos, 

2002). Por otra parte, años fríos (La Niña) están 

altamente relacionados con el ingreso de clases 

anuales de sardina, que podrían asociarse con el 

incremento de la producción biológica. A la fecha, la 

información sobre la relación entre la variabilidad 

ambiental y su impacto sobre pequeños pelágicos en la 

zona centro-sur es dispersa, lo que dificulta esbozar un 

modelo conceptual de manejo ambientalmente explícito. 

Sin embargo, la integración y síntesis de 

información ambiental, pesquera y biológica existente 

podría permitir plantear hipótesis más comprehensivas, 

y evaluables, a través de esfuerzos de 

modelación. 

Variabilidad ambiental, la estructura poblacional y 

el hábitat del jurel 

El jurel (Trachurus murphyi) cuya distribución 

geográfica abarca la región del Pacifico suroriental ha 

sostenido una de las pesquerías pelágicas más 

importantes en el mundo. En las últimas dos décadas 

los desembarques se han reducido desde un máximo 

de 4,4 millones de ton en 1994 a 1,2 millones en 1999, 

alcanzando sólo 190.000 ton en 2010. Existen dos 

hipótesis, probablemente no excluyentes, acerca del 

descenso de esta población, asociadas a la sobrepesca 

y a la variabilidad ambiental. Las regulaciones de 

manejo pesquero en Chile establecieron un mínimo 

legal en 26 cm en 1982, cerrando la entrada de nuevas 

embarcaciones en 2003. Actualmente, la Organización 

Regional de Pesca (SPRFMO, South Pacific Regional 

Fisheries Management Organization) en 2011, aplicó 


una medida interina adoptada como una aproximación 

provisional para manejar el recurso jurel (http://www. 

southpacificrfmo.org/interim-measures/). Esta especie 

es altamente migratoria y ampliamente distribuida en 

las costas chilenas y peruanas, alcanzando Nueva 

Zelandia y Tasmania en el Pacífico sur (Bailey, 1989; 

Serra, 1991; Elizarov et al., 1993; Arcos & Gretchina, 

1994; Gretchina et al., 1998, Arcos et al., 2001). Dos 

subpoblaciones han sido propuestas en base a estudios 

merísticos, en contraposición a hipótesis panmícticas 

(Serra, 1991). Estudios genéticos entregan nueva 

evidencia que apoya la hipótesis de una única 

población genética a través del rango distribucional de 

T. murphyi (Cárdenas et al., 2009). El período 

principal de desove está centrado en noviembre, 

extendiéndose desde octubre a diciembre (Gretchina et 

al., 1998; Oyarzún et al., 1998). Durante este período, 

se dispersan las agregaciones de jurel (sin formación 

de cardúmenes) (Konchina et al., 1996; Barbieri et al., 

1999), lo cual impide su detección acústica (Gatica et 

al., 2003). El hábitat de desove coincide con la región 

de alta variabilidad de mesoescala del frente 

subtropical (alrededor de los 35ºS), donde convergen 

aguas subtropicales cálidas y de alta salinidad con 

aguas más frías y menos salinas de origen subantártico 

(Chaigneau & Pizarro, 2005). Posterior a la reproducción, 

dos procesos co-ocurren: una migración 

estacional hacia la costa a hábitats de alimentación, 

donde se sugiere que la disponibilidad de alimento es 

el factor determinante de la migración (Cornejo- 

Rodríguez, 1991; Quiñones et al., 1997; Miranda et 

al., 1998), como también el transporte/ advección de 

huevos y larvas eclosionadas hacia la zona disponible 

de crianza (Norte de 30ºS, Elizarov et al., 1993; 

Gretchina et al., 1998; Arcos et al., 2001). Estudios de 

química de otolitos (Ashford et al., 2010), de 

estructura de edad de larvas de jurel océano-costa, y su 

asociación a procesos oceanográficos (Vásquez, 

2012), sustentan la hipótesis de conectividad entre las 

zonas de desove oceánico y de crianza. A lo largo de 

la costa de Perú y Chile, las inestabilidades 

baroclínicas gatillan una alta actividad de mesoescala, 

con remolinos que se propagan hacia el oeste 

(Hormazábal et al., 2004), con contribución de 

clorofila hacia fuera de la costa (Correa-Ramírez et 

al., 2007), en sentido inverso a la dirección de 

conectividad con zonas de crianza costera. 

A la fecha, la información ha permitido esbozar 

modelos conceptuales que han servido de base para 

poner a prueba hipótesis en relación a la historia de 

vida de este recurso (ver sección jurel y modelación 

biofísica). Sin embargo, aun quedan numerosas 

interrogantes, acerca de relaciones ambiente-recurso 

con la demografía y la variabilidad interanual del 

reclutamiento.

Recursos demersales y variabilidad ambiental 

El recurso merluza común (Merluccius gayi) habita en 

el sistema de corriente de Humboldt (Aguayo, 1995; 

Ojeda et al., 2001), que se caracteriza por su alta 

productividad e intensa variabilidad ambiental semi- e 

interanual, de la misma manera que especies 

congénericas en otros sistemas de borde oriental 

(Alheit & Pitcher, 1995). Este recurso constituye la 

pesquería demersal más importante de Chile (Aguayo, 

1995; Payá et al., 2003), distribuyéndose desde 

Antofagasta (23º40’S) hasta el canal Cheap (47º00’S), 

con las capturas más importantes en la zona central de 

Chile (31º-41ºS) (Aguayo, 1995; Lillo et al., 2001), 

con una distribución batimétrica que varía 

principalmente entre 100-350 m de profundidad. Con 

posterioridad a la declinación de los desembarques 

(30.000 ton) ocurrida en 1976-1987, el recurso mostró 

una importante recuperación de los índices de 

abundancia y estructura poblacional durante 1987- 

2001, dando lugar a desembarques sobre 110.000 ton 

(Payá & Zuleta, 1999; Lillo et al., 2001). Sin 

embargo, desde 2004-2006 el recurso ha declinado, 

reportándose desembarques inferiores a 50.000 ton y 

una estructura poblacional desmejorada, lo que se ha 

atribuido principalmente a altos niveles de 

depredación por jibia (Dosidicus gigas, Payá, 2006), 

que han afectado tanto la abundancia como la 

disponibilidad del recurso (Gálvez, 2006), altas tasas 

de canibalismo (Jurado-Molina et al., 2006), una 

sobre-estimación del tamaño del stock en los años 

previos y consecuente sobre-explotación (Arancibia & 

Neira, 2008), a fluctuaciones ambientales en la escala 

interanual (Payá, 2006), y a los niveles de captura. Por 

otra parte, se ha indicado que su reclutamiento está 

estrechamente vinculado a las condiciones ambientales 

imperantes en la época de desove (fines de 

invierno, Balbontín & Fischer, 1981; Alarcón & 

Arancibia, 1993; Payá, 2006), observándose mayores 

reclutamientos cuando el desove se produce en años 

cálidos (Payá, 2006; Payá & Zuleta, 1999). Esta 

asociación se ha postulado como una explicación para 

los reclutamientos exitosos de los años 1982-1983, 

1990-1993 y 1996-1997 (Payá, 2006), y ha sido 

informada también para Merluccius gayi peruanus 

frente a la costa de Perú (Espino & Wosnitza-Mendo, 

1989), señalando una dispersión de las agregaciones 

que incrementan el área de distribución y disminuyen 

la competencia y el canibalismo, favoreciendo el 

proceso de reclutamiento. Aunque la merluza común 

desova en forma continúa todo el año, entre 

Antofagasta y Puerto Montt (Balbontín & Fischer, 

1981), presenta dos máximos principales de desove, 

durante finales de invierno y principios de primavera 

(agosto-noviembre), asociados con frentes de 


surgencia (Vargas & Castro, 2001), y un desove 

menor hacia finales de verano (marzo) (Cerna & 

Oyarzún, 1998; Alarcón et al., 2004). El desove de 

invierno-primavera ocurre entre 50-60 km fuera de la 

costa desde donde huevos y larvas tempranas son 

transportados por corrientes subsuperficiales hacia la 

costa, donde ocurre el asentamiento (Avilés et al., 

1979; Vargas et al., 1996; Bernal et al., 1997). En el 

desove secundario, los adultos migran desde la 

plataforma hacia zonas someras donde desovan 

(Avilés et al., 1979; Arancibia, 1992). A pesar que 

esta pesquería demersal es de gran importancia 

económica, existe escasa información acerca de su 

historia de vida temprana (Landaeta & Castro, 2006), 

así como de las asociaciones ambientales relacionadas. 

Recursos bentónicos y variabilidad ambiental 

A lo largo de la costa, plataforma continental, islas 

oceánicas y mar interior de Chile se extraen más de 60 

especies de invertebrados (Anuario SERNAPESCA, 

1992-2002), de hábitat bentónico en su mayoría 

(excepto algunos cefalópodos). Las relaciones 

ambiente-recurso en el caso de las pesquerías 

bentónicas de invertebrados se han abordado 

explícitamente en la zona norte de Chile (y Perú), 

donde se manifiestan respuestas positivas y negativas 

asociadas a El Niño (Arntz, 1986). A continuación se 

revisa el caso de algunas pesquerías bentónicas de la 

zona norte y central, y otras de amplio rango de 

distribución latitudinal, cuyas especies objetivo 

muestran variabilidad interanual conspicua. 

Mesodesma donacium y variabilidad ambiental 

La macha (Mesodesma donacium) es un bivalvo 

filtrador que habita playas de arena expuestas 

intermedias-disipativas en el inter- y submareal, con 

desarrollo larval pelágico prolongado y caracterizado 

por altas fluctuaciones interanuales (Defeo & 

McLachland, 1995). En la zona norte de Chile y sur de 

Perú en particular, la desaparición de grandes 

poblaciones de macha ha coincidido con la ocurrencia 

de eventos El Niño intensos (Riascos et al., 2008; 

Carstensen et al., 2010), con aumentos en la 

temperatura superficial del mar y disminuciones en 

salinidad al norte de los 30°S. El rango de distribución 

de la macha entre los 5°N y la isla de Chiloé 

(Tarifeño, 1980), se redujo en su extremo norte en 

cerca de 20° (Arntz et al., 1987) luego de El Niño 

1982-1983, mientras que durante El Niño 1997-1998 

importantes poblaciones de Arica (~18°S) y 

Coquimbo (~29°55’S) fueron diezmadas, para 

posteriormente recuperarse (Aburto & Stotz, 2003; 

Stotz et al., 2005). Estudios de laboratorio y de campo 

sugieren que el aumento de temperatura (Riascos et 

9

10 

al., 2009), disminuciones en la salinidad en conjunto 

con la expansión del parásito Polydora occipitalis 

(afecta negativamente crecimiento y fecundidad de la 

macha; Riascos et al., 2011), generan altas tasas de 

mortalidad, responsables de la masiva desaparición de 

machas asociadas a El Niño en playas del sector norte 

de su rango de distribución. Sin embargo, la reducción 

poblacional durante El Niño parece responder al 

aumento de la carga de sedimentos y caudal aportado 

por el río aledaño, a consecuencia del régimen de 

lluvias durante este período (Aburto & Stotz, 2003). 

Así, un evento de gran escala espacial puede afectar 

negativamente las poblaciones locales a través de 

diferentes mecanismos, en un amplio rango latitudinal. 

Al momento de evaluar la variabilidad interanual de 

los recursos costeros, debe considerarse cómo los 

fenómenos de gran escala se manifiestan regional/ 

localmente, tanto en las condiciones marinas (i.e., 

temperatura, productividad marina, condiciones de 

retención) como en el ambiente terrestre aledaño (i.e., 

caudales y aportes terrígenos asociados a los usos del 

suelo). 

Argopecten purpuratus y variabilidad ambiental 

El ostión del norte (Argopecten purpuratus) es un 

pectínido filtrador; hermafrodita facultativo, de 

fecundación externa y desarrollo larval planctotrófico 

pelágico; habita zonas submareales de sustrato blando 

(arenoso), en bahías someras a lo largo de la costa 

Pacífica, principalmente entre Paita, Perú (5ºS, 81ºW) 

hasta Valparaíso Chile (33ºS, 71º37’W) (Uribe et al., 

1995). Contrariamente al caso de la macha, las 

poblaciones y capturas de ostión del norte se 

incrementan en más de un orden de magnitud tras 

eventos El Niño (Wolff, 1987). Durante los períodos 

de El Niño (82-83, 97-98), efectos tales como 

aumentos en la actividad reproductiva, mayores 

asentamientos, mayor crecimiento en juveniles y/o 

producción somática (dentro del rango 12-22°C, B. 

Yannicelli, pers. comm.), acortamiento del período 

larval y mayor sobrevivencia, se han descrito para las 

bahías Arenas, Independencia, Mejillones y Tongoy 

(Illanes et al., 1985; Tarazona et al., 2007; Avendaño 

et al., 2008). Otros factores, como la disminución de 

predadores y aumento de oxigenación de fondo, 

también potenciarían el éxito poblacional favoreciendo 

la sobrevivencia de juveniles y adultos. Los 

factores más importantes en el crecimiento de los 

pectínidos son la temperatura y disponibilidad de 

alimento (Farías et al., 2003), tanto en su cantidad 

como calidad (Shumway et al., 1987; Orensanz et al., 

1991), la cual juega un rol importante en el 

crecimiento y desarrollo de las etapas larvales y en 

etapas adultas de acondicionamiento reproductivo 

(Martínez et al., 2000; Navarro et al., 2000). El 


alimento, más que la temperatura, afecta el potencial 

de crecimiento de adultos de A. purpuratus (Navarro 

et al., 2000) en el rango 16-20°C. El efecto ‘positivo’ 

de El Niño sobre A. purpuratus es claro, aunque los 

mecanismos que ligan dicha relación debe ser 

evaluada en más detalle. Las respuestas ante un evento 

de El Niño no sólo depende de la intensidad del 

mismo sino en la fase del ciclo anual en la cual se 

produce (se esperan mayores efectos cuando se 

sobrepone a los períodos reproductivos ‘normales’, 

Thatje et al., 2008) y variarán latitudinalmente. Por 

eso, es necesario cuantificar la importancia relativa de 

la sobrevivencia larval versus el potencial 

reproductivo en el aumento poblacional. El Niño se 

asocia a menores tasas y biomasas de productores 

primarios, pero también afecta su estructura de 

tamaños en la costa norte de Chile. Las larvas de A. 

purpuratus se encuentran en el rango de tallas de 20 a 

200 µ, por lo que el incremento de fracciones de 

menor tamaño (Iriarte et al., 2000; Iriarte & González 

et al., 2004) podrían ser las relevantes para su éxito, 

aunque estas hipótesis no han sido analizadas. 

Octopus mimus y variabilidad ambiental 

El pulpo (Octopus mimus) se distribuye desde el norte 

de Perú hasta Chile central. Se trata de una especie 

dioica con dimorfismo sexual marcado, semélpara y 

de ciclo de vida corto (Cortéz, 1995), que presenta un 

estadio larval de paralarva. La especie fue identificada 

en forma reciente (Guerra et al., 2009). Su pesquería 

se desarrolla a nivel artesanal en Perú y norte de Chile 

durante prácticamente todo el año (Rocha & Vega, 

2003). Si bien la historia de capturas a nivel interanual 

refleja el incremento en la demanda del recurso (Defeo 

& Castilla 1998; Cardoso et al., 2004), aumentos 

marcados en las capturas totales de Perú se asocian a 

los eventos de El Niño (Cardoso et al. 2004), al igual 

que la expansión hacia el sur de las zonas donde se 

registran desembarques en Chile. Frente a las regiones 

de Atacama y Coquimbo, las capturas de pulpo se 

registran casi exclusivamente después de eventos El 

Niño. Se han realizado estudios de biología básica en 

terreno para sustentar decisiones de manejo 

tradicionales (Olivares et al., 1996) y en cultivo 

(Cortéz et al., 1999). Sin embargo, no existen estudios 

que aborden la causalidad de los patrones de captura 

observados y la ocurrencia de El Niño. Dada su 

condición de adultos carnívoros y vida larval pelágica, 

serían esperables efectos ambientales directos e 

indirectos (sobrevivencia larval, disponibilidad de 

alimentación bentónica entre otros). Se ha enfatizado 

la necesidad de evaluar los efectos de El Niño sobre 

los estadios larvales de invertebrados para comprender 

las respuestas poblacionales (Gaymer et al., 2010). Sin

embargo, en esta especie, no existe información 

disponible para dicho estadio. 

Langostino colorado y variables ambientales 

Las pesquerías de crustáceos industriales más importantes 

corresponden al camarón nylon (Heterocarpus 

reedi), langostino amarillo (Cervimunida johni) y 

langostino colorado (Pleuroncodes monodon). En ésta 

sección sólo se considerará el langostino colorado. El 

rango de distribución comúnmente citado para la 

especie va desde Lobos de Afuera (Perú, ~6°S) hasta 

Ancud (Chile, ~42°S) (Haig, 1955; Palma & Arana, 

1997), donde estudios genéticos han confirmado que 

especímenes en ese rango pertenecen a la misma 

especie. Sin embargo, también se la ha citado para 

Centro América y Méjico. En la plataforma chilena 

(~22°S a 37°S), los adultos tienen hábitos bentónicos 

asociados a zonas hipóxicas, sobre plataforma y hasta 

~500 m de profundidad, donde se agregan en sustratos 

de tipo arenoso, dominando la comunidad. En el norte 

de Chile y Perú, P. monodon es una especie clave en 

el hábitat pelágico, donde se distribuye por sobre la 

oxiclina (Gutiérrez et al., 2008). Este fenómeno es un 

caso de plasticidad fenotípica heterocrónica que sería 

gatillada por algún factor de estrés ambiental (Haye et 

al., 2010). A partir de El Niño de 1997, la biomasa de 

P. monodon pelágico frente a Perú ha aumentado y 

últimamente, su presencia en aguas costeras ha dejado 

de estar restringida a condiciones frías (Gutiérrez et 

al., 2011). Tanto en la plataforma frente a Chile 

(Palma, 1994; Canales et al., 2002; Yannicelli et al., 

2012), como frente a Perú (Franco-Meléndez, 2012) 

P. monodon presenta períodos reproductivos extendidos, 

una característica asociada a ambientes 

variables que tendería a favorecer la ocurrencia de 

reclutamientos más estables. 

En Chile, la pesquería de arrastre de P. monodon 

está dividida en las zonas norte y sur. En el sur, se ha 

desarrollado desde los años sesenta entre 33º y 37ºS, 

ha sufrido fluctuaciones interanuales de biomasa total 

y rango de distribución latitudinal que han instando al 

cierre de la pesquería en varias oportunidades (Roa & 

Bahamonde, 1993). La historia de la pesquería en la 

zona norte (Coquimbo) es más reciente (1998). Los 

cambios de biomasa en el período 1990-2007 en la 

zona sur se explican por la variabilidad de reclutamiento 

anual a la pesquería, detectándose fallas de 

reclutamiento no asociadas a la abundancia del stock 

parental (Acuña et al., 2005) que, sumadas a altas 

tasas de explotación, han determinado caídas de la 

biomasa explotable después de 1998 (Acuña et al., 

2009). La variabilidad del éxito de reclutamiento se 

debería a alteraciones de la fecundidad, sobrevivencia 

larval o sobrevivencia de juveniles post-asentamiento. 


11 

Recientemente se ha constatado que, contrariamente a 

lo asumido, la especie presenta múltiples puestas por 

hembra a lo largo del período reproductivo (M. Thiel, 

com. pers.) y, por tanto, que la fecundidad habría sido 

subestimada a lo largo de la historia de la pesquería. 

Subrayando la susceptibilidad de esta fase del ciclo de 

vida, Gallardo et al. (2004), sugirieron que la 

ocurrencia de colonias de la bacteria gigante 

Thioploca en la plataforma frente a Concepción, sería 

un refugio para juveniles de P. monodon. La 

disminución de la bacteria durante El Niño, producida 

por oxigenación del fondo, podría relacionarse a una 

mayor mortalidad juvenil y falla de reclutamiento 

post-El Niño. Esta hipótesis, sin embargo, no ha sido 

evaluada a pesar de existir series temporales que 

podrían permitir una primera evaluación. Por otro 

lado, estudios ecofisiológicos y metabólicos indicarían 

que las condiciones ambientales (temperatura y 

oxigeno), bajo las cuales eclosionan las larvas de P. 

monodon en Chile centro-sur, no se encuentran dentro 

del rango óptimo (B. Yannicelli, com. pers.) 

La pesquería de la langosta de Juan Fernández y 

su forzamiento ambiental 

La pesquería de la langosta de Juan Fernández 

(Jasus frontalis) es una de las pesquerías de crustáceos 

más antiguas de nuestro país y cuenta con registros de 

captura desde los años 1930's (Yáñez et al., 1985). 

Existen tres flotas que operan en este sistema: una en 

las islas Robinson Crusoe y Santa Clara (RC-SC), otra 

en la isla Alejandro Selkirk (AS), y una tercera 

dependiente de RC-SC, que opera esporádicamente en 

las islas Desventuradas (ID) (Arana, 1987). El proceso 

de pesca ocurre asociado a unidades geográficas 

discretas, conocidas como “Marcas”, las que 

funcionan como un sistema no escrito de tenencia de 

lugares discretos de pesca (Ernst et al., 2010a). Los 

registros pesqueros de J. frontalis muestran cambios 

significativos a través del tiempo, donde destaca un 

período de elevados desembarques, entre la década de 

los 1930’s y fines de los años 1960’s (con un valor 

medio cercano a las 90 ton). Posteriormente, una caída 

sistemática en los desembarques entre comienzos de 

los años 1970’s y fines de los años 1990’s. 

Finalmente, un repunte en los desembarques a partir 

del año 2002 hasta alcanzar en el año 2011 las 81 ton 

(P. Alarcón, pers. comm.). Estos aumentos se han 

visto asociados a alzas importantes en las tasas de 

captura reflejando incrementos en las abundancias 

poblacionales de este recurso. La disminución de las 

capturas y de los rendimientos de pesca hacia la 

década del año 2000 fue atribuida principalmente a 

una sobre pesca (Arana et al., 2006; Eddy et al., 

2010). En conjunto con las variaciones de baja

12 

frecuencia presentes en esta pesquería, también 

existen variaciones de alta frecuencia con 

características interanuales, como se manifiesta en la 

CPUE. (Larraín & Yáñez 1985; Ernst et al., 2010b). 

Estas variaciones en la CPUE durante la temporada de 

pesca han sido atribuidas a factores físicos 

(temperatura), en especies congenéricas, los cuales 

repercutirían sobre procesos biológicos tales como la 

muda o sobre aspectos conductuales (Ziegler et al., 

2004). En el caso de J. frontalis, estas variaciones han 

sido atribuidas al desfase generado por la muda de los 

machos, la cual sería regulada, entre otros factores, 

por la temperatura (Ernst et al., 2010b). La 

temperatura afectaría también el nivel de actividad, 

influyendo de esta forma sobre la captura-bilidad del 

recurso (Ziegler et al., 2002, 2003, 2004). La época y 

duración del período de portación de huevos sería 

atribuido a factores ambientales (Larraín & Yáñez, 

1985), donde la temperatura, que experimenta 

cambios intra-anuales de al menos 4ºC a una 

profundidad media de 80 m, podría modular estos 

procesos (Ernst et al., 2010b). Estas variaciones 

inducirían cambios importantes en la CPUE debido a 

que las hembras de talla comercial quedan disponibles 

para la pesquería una vez que eclosionan los huevos. 

Bajo los recientes escenarios de explotación, surgen 

interrogantes respecto de la importancia del ambiente 

(señales de alta y baja frecuencia) en la regulación de 

la dinámica poblacional de este recurso y su pesquería 

(Ernst et al., 2011). Sin embargo, pocos son los 

estudios dedicados a comprender la dinámica océanográfica 

del sistema de islas oceánicas y la influencia 

del ambiente en la dinámica de la población de la 

langosta. 

Concholepas concholepas y variabilidad ambiental 

El loco (Concholepas concholepas) se distribuye 

desde la costa central de Perú a Magallanes (Moreno 

et al., 1998) siendo extraído por las comunidades 

litorales desde el Holoceno temprano (Báez et al., 

2004; Rivadeneira et al., 2010). A fines de la década 

del 70’s y comienzos de los 80’s, los desembarques 

aumentaron (incentivos por demanda y precio) 

disminuyendo drásticamente poco después de El Niño 

82-83 en la zona norte (Regiones I-III), segunda mitad 

de la década (Regiones la IV y X), y a mediados de los 

90’s al sur (B. Yannicelli, com. pers.). Los niveles 

previos no se han recuperado a pesar de que la 

pesquería está sujeta a un régimen de manejo de uso 

territorial (AMERBs). En consecuencia, los altos 

niveles de captura a nivel nacional sostenidos durante 

la década de los 80’s, son el resultado de cambios en 

la distribución espacial del esfuerzo de pesca y, en 

ocasiones, al agotamiento secuencial, dos procesos 


típicos en pesquerías bentónicas. Estos, entre otros 

motivos (escalas metapoblacionales, captura ilegal), 

dificultan la utilización de series históricas de desembarque 

en el análisis recurso-ambiente, requiriéndose 

estudios con mayor detalle espacial e indicadores 

adicionales (esfuerzo, estructura de talla). 

Moreno et al. (1998) y Moreno (2004) a través del 

seguimiento interanual de reclutamiento, han 

correlacionado fallas del reclutamiento en la zona de 

Valdivia durante períodos El Niño-La Niña que 

podrían obedecer a cambios en los patrones de 

vientos. Sin embargo, las consecuencias poblacionales 

no han sido evaluadas. González et al., 2006, 

detectaron fuerte variabilidad interanual en el 

reclutamiento en la zona de Coquimbo (30ºS). En la 

costa del Perú se mencionan efectos negativos de El 

Niño a consecuencia de una menor disponibilidad de 

alimento y mayor capturabilidad. 

La oceanografía de la zona austral de Chile no ha 

sido estudiada con intensidad, por lo que se desconoce 

la variabilidad interanual física del sistema. Se trata de 

una zona de topografía compleja y sitios remotos, lo 

cual dificulta el seguimiento y análisis de la historia de 

los recursos que en ella se explotan siendo, por tanto, 

un área prácticamente desconocida desde este 

enfoque. 

Modelación biofísica de recursos pesqueros en el 

Pacífico sudoriental 

A pesar que el diseño y desarrollo de modelación 

biofísica es una herramienta clave para abordar el 

estudio de la relación ambiente-recursos desde una 

perspectiva mecanística, en Chile son escasos los 

estudios de modelación biofísica aplicados a recursos 

marinos. Los estudios disponibles, sin embargo, 

contribuyen significativamente al entendimiento de la 

relación ambiente-recurso y al planteamiento de 

hipótesis acerca de los mecanismos que los vinculan. 

A continuación, se describen los estudios que 

incorporan esta aproximación. 

Recursos pelágicos y modelación biofísica 

Dos estudios basados en modelación biofísica han 

contribuido a entender factores que afectan los 

patrones de transporte, distribución y éxito de estadios 

tempranos de anchoveta en la zona centro-sur de Chile 

(Parada et al., 2012; Soto-Mendoza et al., 2012). 

Durante el verano, se observaron patrones típicos de 

surgencia con una fuerte componente de la corriente 

hacia fuera de la costa y hacia el norte. En invierno, la 

advección media fue más débil, con corrientes más 

estables cerca de la costa que en verano. El modelo 

biofísico acoplado reprodujo la región histórica de 

reclutamiento (RHR) y permitió identificar que

Dichato y golfo de Arauco operaron como zonas de 

suplemento de larvas a la RHR (Parada et al., 2012). 

Un resultado relevante que emergió de las 

simulaciones fue que la zona de Lebu-Corral (la más 

al sur de la región modelada) fue identificada como 

una zona de pre-reclutamiento/desove con un alto 

nivel de retención (Parada et al., 2012; Soto-Mendoza 

et al., 2012). Soto-Mendoza et al. (2012), mostraron 

que la variabilidad espacial y temporal de las zonas de 

desove tiene un efecto en el transporte, retención y 

sobrevivencia de huevos y larvas con saco vitelino en 

la zona centro-sur de Chile. La información generada 

a través del modelo podría ser utilizada para explorar 

medidas de manejo, tales como redefinición de zonas 

de monitoreo para evaluar la dinámica de transporte, 

conectividad y retención de huevos y larvas desovadas 

en la zona de Lebu-Corral (Soto-Mendoza et al., 

2012). Este punto es de gran importancia dado que el 

asesoramiento científico para la asignación de cuotas 

de captura utiliza, entre otros, el método de 

producción de huevos. Estos resultados plantean 

nuevas hipótesis para explicar la relevancia de zonas 

de crianza asociadas con la región sur de Chile y sus 

implicancias para el reclutamiento, así como para 

evaluar consecuencias de los cambios en la 

distribución adulta. Una de las limitaciones de estos 

dos estudios radica en las limitaciones del modelo 

hidrodinámico (climatológico) utilizado en este 

estudio, debido a su falta de capacidad para reproducir 

las señales ecuatoriales en el modelo, y la falta del 

efecto de forzamiento con alta resolución espacial y 

temporal usando modelos atmosféricos regionales 

(Parada et al., 2012). Para poder abordar desde la 

perspectiva biofísica la temática de la relación 

ambiente-recurso de pequeños pelágicos, se requiere 

el diseño y desarrollo de modelamiento hidrodinámico 

orientado a resolver los procesos, escalas físicas 

adecuadas a los procesos biológicos y el fortalecimiento 

de planes monitoreo para validar el trabajo 

de modelación. Estudios en relación a la sardina y 

sardina común no han sido abordados desde esta 

perspectiva. 

Jurel y modelación biofísica 

Recientemente, se han realizado estudios biofísicos 

(Parada et al., 2010a; Vásquez, 2012) para evaluar la 

hipótesis de conectividad de las zonas de desovecrianza 

derivadas del modelo conceptual del ciclo de 

vida del jurel (Arcos et al., 2001). Las aplicaciones 

biofísicas que se implementaron, se realizaron en el 

marco del proyecto CONICYT 78090007, las cuáles 

permitieron abordar la conectividad entre las zonas de 

desove y crianza, y la variabilidad del reclutamiento. 

El modelo hidrodinámico utilizado permitió resolver 

adecuadamente diferentes escalas de variabilidad 


13 

física, incluyendo señales ecuatoriales en el modelo, lo 

que posibilitó evaluar dinámicamente la conectividad 

y el transporte de huevos y larvas de jurel, desde zonas 

de desove oceánicas a la zona de crianza histórica, así 

como también realizar estimaciones de reclutamiento 

comparables con los modelos de evaluación de stock 

(Parada et al., 2010a; Vásquez, 2012). Por otro lado, 

se evaluó biofísicamente el rol ecológico de bajos 

submarinos asociados al área entre 34º-36ºS y109º- 

112ºW, como región de desove-crianza para el jurel, 

dada la evidencia empírica de juveniles (durante el 

crucero Atlántida durante octubre de 2009), (Anikev, 

2010) asociados a esta zona de montes submarinos 

(Parada et al., en revisión). Se desarrolló un estudio de 

la dinámica de la circulación junto con la 

implementación biofísica, la cual generó índices con 

alta retención de partículas del orden del 26-32% y 

tiempos de residencia de hasta cuatro meses, en 

asociación a giros estacionarios que promueven la 

retención. Evidencia de jurel adulto, entre 2009-2011, 

de peces de potencialmente pertenecientes a la misma 

cohorte asociados a estas zonas en conjunto con los 

resultados de la modelación, sugieren que estos 

montes submarinos podrían cumplir un rol de zonas 

temporales de “crianza-reclutamiento” y potencialmente 

de desove, lo que cuestiona el modelo 

conceptual (Arcos et al., 2001) del ciclo de vida del 

jurel en el Pacífico sur. La relevancia, de este tipo de 

estudios, es que permiten poner a prueba hipótesis 

acerca de la historia de vida de los recursos, generando 

un refinamiento o cambio de los modelos conceptuales 

imperantes. Por otro lado, la vinculación de procesos 

físicos con parámetros poblacionales (i.e., reclutamiento), 

a través de mecanismos biofísicos explícitos, 

ofrece oportunidades predictivas que podrían permitir 

un mejor manejo del recurso. 

Langostino colorado y modelación biofísica 

Siendo la fluctuación interanual del reclutamiento un 

factor clave de la dinámica poblacional de este recurso 

en la zona de Chile centro-sur, se planteó un estudio 

de modelación biofísica para evaluar la influencia de 

la variabilidad temporal y espacial del desove en el 

éxito de reclutamiento (Yannicelli et al., 2012). Se 

incorporaron en el modelo biofísico, ecuaciones de 

desarrollo y sobrevivencia dependientes de la temperatura 

y movimiento vertical, cuyas formas y 

parametrizaciones se realizaron a partir de experimentos 

de laboratorio. La fracción de propágulos 

originados en las proximidades del área de crianza que 

reclutan exitosamente, es mayor y más constante a lo 

largo del tiempo que aquella de propágulos generados 

en agregaciones adultas ubicadas hacia el norte. El 

éxito de larvas originadas en estos últimos, varió en el 

tiempo, incrementándose para aquellas liberadas hacia

14 

el fin de la temporada de surgencia. El éxito larval fue 

dependiente de la distribución espacio-temporal de su 

origen y su acoplamiento a la hidrodinámica costera, 

que respondió a la geomorfología y distribución 

temporal de vientos. Por tanto, esas dependencias 

podrían explicar parte de la incertidumbre asociada a 

la relación del potencial reproductivo con el 

reclutamiento, lo cual deberá ser evaluado a través de 

simulaciones interanuales, y podría ser considerado al 

establecer zonas y niveles de captura. Estos resultados 

podrían ser explorados más profundamente e 

incorporados operacionalmente en los modelos de 

toma de decisión para el manejo de este recurso. 

Langosta de Juan Fernández 

Estudios recientes, han abordado la variabilidad 

interanual de la conectividad/retención de los estadios 

tempranos larvales de J. frontalis y su acoplamiento 

con los procesos oceanográficos imperantes en la 

zona, a través de herramientas de modelación biofísica 

(Porobić et al., 2012). Los resultados indican una 

fuerte variabilidad interanual de los índices de 

conectividad-retención para las poblaciones de J. 

frontalis, determinadas principalmente por el acoplamiento 

entre los factores biológicos reproductivos y 

por factores oceanográficos tales como las variaciones 

en la intensidad y presencia de estructuras de 

mesoescala. En conjunto con lo anterior, también se 

propone que J. frontalis presenta una estructura 

metapoblacional, con un alto nivel de conectividad en 

el archipiélago de Juan Fernández (AJF) y un fuerte 

aporte de larvas hacia las islas Desventuradas (ID). Se 

establece de esta forma la presencia de flujos 

migratorios diferenciales en el sistema de islas, 

encontrando que AJF actuaría como una zona fuente y 

que las ID actuarían como sumidero con altos niveles 

de advección. Estos estudios son de alto interés desde 

la perspectiva de la ecología de este recurso, así como 

la potencialidad que estos resultados tendrían sobre la 

evaluación de algunas propuestas de manejo sugeridas 

actualmente para este sistema (Eddy et al., 2010). 

Estas estrategias de manejo presentan la posibilidad de 

instaurar un área marina protegida (AMP) en la franja 

costera alrededor de la isla Robinson Crusoe, 

considerando principalmente la fase bentónica de la 

especie. Los resultados de la modelación biofísica 

(conectividad-retención), de los estadios planctónicos 

dentro del sistema de islas, plantean varias 

interrogantes relacionadas con la validez de desacoplar 

las fases pelágicas y bentónicas al modelar la 

instauración de un AMP. 

Modelación biofísica y conectividad de metapoblaciones 

costeras 

En relación a la conectividad de metapoblaciones 

costeras destacan dos estudios de modelación 


biofísica. Aiken et al. (2007), mostraron que ejes de 

dispersión genéricos son variables y asimétricos a lo 

largo de la costa (33º-34°S), y que la dependencia 

temporal de los mismos es importante. Sus resultados 

apoyan el uso de modelos numéricos hidrodinámicos y 

biológicos acoplados más que estadísticas de flujo 

anual y modelos simples de difusión-advección para 

abordar el tema de conectividad. Por otro lado, Aiken 

& Navarrete (2011) mostraron que la circulación 

costera forzada con campos de viento más fuertes que 

los actuales, derivados de escenarios climáticos del 

IPCC (Intergovernmental Panel on Climate Change), 

inducirían mayores pérdidas costa afuera de larvas 

distribuidas en superficie, pero mayor retención de 

aquellas con comportamiento de migración vertical. 

Estos estudios, con resolución de mesoescala, indican 

que el comportamiento larval específico es un factor 

determinante en las tendencias poblacionales y 

comunitarias futuras. Estos significativos aportes 

fueron derivados de la utilización de configuraciones 

hidrodinámicas validadas a mesoescala. Sin embargo, 

la variabilidad hidrodinámica costera tiene una 

componente forzada topográficamente que es de 

mayor importancia para los procesos de retención y 

exportación de material orgánico. Si bien se sabe que 

los resultados biofísicos dependen de los campos 

hidrodinámicos utilizados, rara vez se evalúa cómo 

son afectados por la utilización de configuraciones 

físicas diferentes en cuanto a la resolución espaciotemporal 

propia y de sus forzantes. En este sentido, la 

circulación costera (al nivel de bahías, sombras de 

surgencia) obtenida con el modelo no captura la 

variabilidad correctamente a menos que la resolución 

del modelo oceánico se aumente en función de la 

topografía costera paralelamente al aumento de la 

resolución del forzante atmosférico y se incorporen 

detalles batimé-tricos de alta resolución en la costa (B. 

Yannicelli, com. pers.). Además, como el establecimiento 

empírico de patrones de conectividad está 

restringido por aspectos metodológicos, el trabajo 

propuso la factibilidad de utilizar información auxiliar 

en la evaluación de los resultados biofísicos. Por lo 

tanto, el refinamiento de los modelos hidrodinámicos 

y la evaluación de sus implicancias biológicas 

constituyen un paso esencial previo a la incorporación 

de las herramientas biofísicas en modelos operativos 

de manejo. El esclarecimiento de la estructura de 

conectividad metapoblacional media, su variabilidad y 

factores determinantes, son elementos considerados 

clave para el establecimiento de medidas de 

conservación, escalas de manejo pesquero y selección 

de sitios de repoblamiento. 

Manejo de recursos en Chile y variabilidad ambiental 

en el asesoramiento 

A continuación se ejemplifica, con algunos recursos 

pelágicos, demersales y bentónicos, las regulaciones

de manejo y la potencialidad de la inclusión de 

aspectos de variabilidad ambiental que permitan 

apoyar el manejo de los recursos pesqueros. 

Manejo de recursos pelágicos y demersales y variabilidad 

ambiental 

El objetivo de manejo de pequeños pelágicos establece 

un nivel de biomasa reproductiva o desovante 

equivalente al 66% del stock desovante en estado 

virginal (sin explotación) considerando, además, el 

establecimiento de un nivel de riesgo de no alcanzar el 

objetivo de conservación de un 10%. Así, el estado de 

cada recurso es determinado mediante la utilización de 

modelos de evaluación de stock que incorporan 

información biológica y pesquera, índices de 

abundancia relativa, como la captura por unidad de 

esfuerzo (CPUE), desembarques oficiales informados 

por el programa de fiscalización del Servicio Nacional 

de Pesca y estimaciones directas de biomasa desde el 

año 2000 mediante hidroacústica (Castillo et al., 

2009). Esta información es utilizada en la calibración 

de los modelos de evaluación de stock, y se obtienen 

las variables de estado representadas por abundancias, 

biomasas, y niveles de mortalidad por pesca 

relacionadas a la explotación pesquera. Estas variables 

dan cuenta del estado de los recursos que, sumado a la 

estrategia de explotación utilizada y al riesgo de no 

sobrepasar el criterio de conservación de la biomasa 

desovante (basado en indicadores de desempeño), dan 

pie a la conformación de la Captura Total Permisible 

(CTP) en términos biológicos aceptables (Feltrim, 

2009). En la pesquería de pequeños pelágicos, sardina 

común y anchoveta, los problemas de manejo se 

refieren a que es una pesquería de carácter mixto y con 

alta presencia de ejemplares reclutas en las capturas. 

En el caso de los pelágicos se actualiza el modelo de 

evaluación y se analizan los escenarios de explotación 

para el año en curso, basado en la incorporación de la 

información acústica del crucero Reclas (Fig. 3). El 

resultado es una actualización de la captura 

biológicamente aceptable (CBA). 

En la pesquería de la merluza común, el problema 

de manejo se refiere a la menor abundancia de 

ejemplares adultos y a la baja en la abundancia 

ocurrida a partir del año 2003, la cual se atribuye 

como responsabe a la jibia. En el aspecto 

administrativo, anualmente la Subsecretaría de Pesca, 

sobre la base de los estudios señalados, con 

asesoramiento por parte de los Comités Científicos, 

propone una CBA, la cual debe ser aprobada o 

rechazada por el Consejo Nacional de Pesca (CNP 

conformado por representantes de los grupos 

laborales, pescadores, y representantes del sector 

productivo), donde participa como presidente del 


15 

Consejo, el Subsecretario de Pesca (Fig. 4). La 

Subsecretaría de Pesca, sobre la base de la 

información disponible, realiza una propuesta de cuota 

que los sectorialistas evalúan y someten al CNP, quien 

tiene la instancia de decisión del CBA. Es claro que en 

el actual régimen de manejo no existe la inclusión de 

variabilidad ambiental y que existe suficiente 

evidencia que sustenta su potencial uso. 

Los esquemas de administración para el manejo de 

los recursos, señalan que estos deben propender a la 

sustentabilidad de las poblaciones marinas y 

conservación de los ecosistemas. Sin embargo, el 

manejo se encuentra basado en información biológica 

y pesquera emanada de programas de monitoreo de la 

pesquería, y de estudios del estado de las poblaciones 

mediante modelos indirectos edad y talla estructurados. 

Aspectos relevantes como la variabilidad 

ambiental y elementos del ecosistema no son parte del 

modelo de asesoría y, por lo tanto, no son 

considerados de manera formal en la decisión. Estas 

características, consolidan al manejo en un esquema 

de corto plazo y sin elementos que permitan verificar 

las consecuencias de las decisiones, generando una 

administración de carácter monoespecífica sin consideraciones 

ecosistémicas. Es necesario, incluir elementos 

de relaciones ambiente-recurso y ecosistémicos 

para la administración con programas 

paralelos al monitoreo de las pesquerías, pero 

enfocados al estudio del ambiente y sus efectos en las 

poblaciones, incluyendo el análisis de las interacciones 

entre especies. 

A nivel internacional se han realizado esfuerzos 

para vincular la variabilidad ambiental con el manejo. 

De Oliveira & Butterworth (2005) incorporaron 

factores ambientales en relación a las predicciones de 

reclutamientos futuros en los procedimientos de 

manejo de las pesquerías de sardina (Sardinops sagax) 

y anchoveta (Engraulis capensis), en Sudáfrica. Por 

otro lado, la regla de cosecha en el manejo de la 

sardina japonesa (Hurtado-Ferro et al., 2010) 

considera un índice ambiental en función de la TSM. 

En Perú, no se han establecido Puntos Biológicos de 

Referencia (PBR) formales, sólo existe una regla de 

decisión que indica que las cuotas de pesca de 

anchoveta serán la diferencia entre la biomasa actual 

menos 5 millones de ton de adultos (R. Guevara, com. 

pers.). Walters & Korman (1999), reconocen que 

existen otras fuentes que encubren la verdadera señal 

de reclutamiento desde el tamaño del stock desovante, 

tal como la depredación, competencia y el ambiente 

físico. Esto determina que el reclutamiento de las 

especies debe ser determinado por medio de una 

función stock-recluta que incorpore variabilidad 

ambiental. Fiksen & Slotte (2002) encuentran que la

16 

Generación Índice 

Reclutamiento 

PROYECTO RECLAS 

(MES 1) 

1 Revisión CTP basado 

RECLAS y pesquería 

(MES 2) 

Generación Indice 

Biomasa Vulnerable 

PROYECTO PELACES 

(MES 4-5-6) 


Estimación de CTP basado en 

proyecciones de reclutamiento 

(MES 12) 

Estimación de CTP basado en 

proyecciones de reclutamiento 

(MES 12) 

Veda Reclutamiento 

(mediado Mes 12) 

Desarrollo Pesquería 

(MES 9-10-12) 

Veda Reproductiva 

(MES 8) 

Figura 3. Protocolo de decisión para la captura total permisible (CTP) de pequeños pelágicos. 

ASESORIA AL MANEJO 

Seguimiento de la 

Pesquería 

Pesqueria 

Análisis de Datos 

Evaluación de stock y 

Estrategias de explotación 

CTPs permisibles a 

diferentes riesgo 

Figura 4. Protocolo de decisión para la captura total permisible (CTP) de merluza. 

inclusión de la TSM, en los modelos stock-recluta 

para el recurso (Clupea harengus), remueve la 

autocorrelación de los residuos y mejora la capacidad 

explicatoria entre 6 y 9%. Estas deberían ser aproximaciones 

a implementarse a corto plazo en la 

evaluación y en la toma de decisiones. Por tanto, una 

CTP 

Consejo Nacional 

NO 

SI 

Informe Propuesta de 

Cuota 

Subsecretaría Subsecretaria de Pesca 

forma de relacionar el ambiente con la dinámica 

poblacional, y así considerarlo en el manejo, es la 

incorporación de variables ambientales en los modelos 

de evaluación de stock. El efecto ambiental (espaciotemporal), 

puede ser incluido explícitamente en 

modelos de evaluación de stock (simples o complejos,

mono o multiespecíficos) modulando el crecimiento 

individual, la mortalidad y/o el reclutamiento (entre 

otros), en forma determinística o estocástica, así como 

pueden ser utilizados en la estandarización de la 

captura por unidad de esfuerzo como índice de 

biomasa (Wiff & Quiñones, 2004). Además, la 

formulación (y parametrización) de la modulación de 

los procesos biológicos por el ambiente físico puede 

tener base mecanística o correlacional y muy diverso 

grado de complejidad (Keyl & Wolff, 2008). 

Manejo de recursos bentónicos y variabilidad 

ambiental 

La pesquería de un buen número de crustáceos, 

moluscos y equinodermos, se encuentra sujeta a 

medidas de regulación como período de veda, talla 

mínima de extracción o asignación de cuotas de 

extracción. Estas especies son objeto de estudios 

biológico-pesqueros de diversa cobertura espaciotemporal, 

y además, del registro de desembarques que 

realiza la autoridad fiscalizadora (SERNAPESCA). 

Estos recursos son monitoreados a través de 

programas de seguimientos de pesquerías, evaluaciones 

directas, pescas de investigación y estudios 

biológico-pesqueros conducidos a requerimiento de la 

Subsecretaría de Pesca. En el año 2011, la Subsecretaría 

de Pesca convocó a expertos nacionales a un 

Comité Científico Bentónico (CCB) para avanzar 

hacia un manejo ecosistémico y sustentable, propuesto 

en el proyecto actual de ley de pesca. Sin embargo, no 

existe ningún documento de referencia en cuanto al 

proceso de toma de decisiones referidas a la pesca 

bentónica conducida en áreas no asignadas como 

AMERBs (J. González presidente CCB, com. pers.). 

La consideración del efecto de la variabilidad 

ambiental espacio-temporal en los recursos bentónicos 

explotados no es explícita en las regulaciones. Sin 

embargo, en recursos de amplia distribución 

latitudinal, la variabilidad ambiental asociada es 

considerada a través del ajuste de valores de 

parámetros como la tasa de crecimiento por 

macrozonas. Actualmente, se evalúa un plan de 

manejo de 'pesquerías bentónicas' multiespecíficas en 

las regiones de Los Lagos y Aysén, basado en una 

zonificación para ser aplicada en la evaluación y 

manejo de más de seis recursos, y que considera la 

variabilidad ambiental espacial junto con otros 

factores (Molinet et al., 2011). Sin embargo, las 

regulaciones extractivas de recursos bentónicos no 

consideran lineamientos que guíen respuestas 

administrativas ante la ocurrencia de eventos 

climáticos interanuales, a pesar de la recurrencia de 

eventos climáticos conocidos con consecuencias 

biológicas típicas (i.e., expansión del pulpo a la región 

de Coquimbo). 


Bajo el régimen de áreas de manejo y explotación 

de recursos bentónicos, la abundancia, estructura de 

tallas y biomasa de las especies animales explotadas, 

en particular el loco, son evaluadas anualmente, en 

base a lo cual se establece una cuota de extracción año 

a año para cada AMERB y recurso, que no puede 

exceder el 30% del stock explotable. En principio la 

mantención de una tasa de explotación constante 

serviría como enfoque precautorio para especies de 

longevidad mayor a 1-2 años, en escenarios de 

variabilidad ambiental interanual de baja frecuencia 

(Walters & Parma, 1996). Dada la complejidad de 

implementación que requieren dichos sistemas, y la 

incertidumbre en los procesos, una sencilla regla como 

la que efectivamente es aplicada en las AMERBS, 

sería en principio adecuada para lograr mantener las 

poblaciones en niveles explotables. Sin embargo, la 

estructura espacial de una misma meta población 

sujeta a explotación en numerosas concesiones 

independientes entre sí, podría requerir alteraciones 

espacialmente explícitas a la regla general, debido a la 

heterogeneidad espacial de la respuesta biológica ante 

eventos climáticos, cuya manifestación difiere entre 

localidades, afectando además la estructura de 

conectividad. La evaluación de la relación espaciotemporal 

ambiente/recurso, en forma espacialmente 

explícita, en configuraciones costeras realistas y 

escenarios ambientales contrastantes, es parte de 

investigaciones colaborativas en desarrollo que 

permitirían adecuar regulaciones como parte de la 

revisión estratégica de la medida administrativa, para 

su aplicación a nivel táctico anual. 

SÍNTESIS 

El estado del conocimiento de la relación ambienterecurso 

Actualmente, la información en relación a las 

variabilidad ambiental y su impacto en jurel, merluza 

y pequeños pelágicos en la región centro sur es 

dispersa, careciendo a nivel nacional de un estudio que 

logre integrar y sintetizar la información ambiental 

disponible y su variabilidad en un marco que haga 

posible incorporarlo operativamente en un modelo de 

manejo. En el caso de los pequeños pelágicos en la 

zona norte existen estudios más orientados, aunque no 

se han realizados esfuerzos para implementar las 

relaciones encontradas en función de modelos 

operativos. La revisión sobre la relación recursos 

bentónicos-ambiente en el Sistema de la Corriente de 

Humboldt sugiere que las respuestas biológicas 

locales, no deberían relacionarse directamente a 

indicadores globales de variabilidad interanual. En el 

marco del nuevo objetivo de la política pesquera 

17

18 

nacional de manejo ecosistémico, el estudio de la 

variabilidad ambiental-recursos se integra como una 

prioridad de investigación. 

Contribuciones a partir de modelación biofísica y 

pasos hacia su implementación 

El estado del arte de modelación biofísica de recursos 

pesqueros dentro de la jurisdicción chilena se 

circunscribe a un grupo reducido de contribuciones, 

orientadas a dilucidar aspectos básicos de la dinámica 

larval de anchoveta, langostino, jurel, langosta de Juan 

Fernández y otros en desarrollo, como el estudio del 

loco. Los resultados de la aplicación de modelos 

biofísicos de pequeños pelágicos han dado lugar al 

planteamiento de nuevas hipótesis en relación a la 

relevancia de zonas de crianza, asociadas con la región 

sur de Chile, y sus implicaciones para el reclutamiento. 

Estos resultados podrían ser utilizados para 

explorar medidas de manejo, tales como redefinición 

de zonas de monitoreo para evaluar la dinámica de 

transporte, conectividad y retención de huevos y 

larvas desovadas en áreas específicas. Así mismo, los 

resultados de la modelación biofísica del jurel han 

mejorado el conocimiento de su historia de vida y 

permitido expandir el modelo conceptual de este 

recurso. La relevancia topográfica en la modulación 

hidrodinámica costera y sus implicancias en la 

variabilidad de la sobrevivencia de larvas bajo 

consideraciones de origen espacial y temporal 

explícito fue evidenciada en simulaciones biofísicas 

de invertebrados demersales. Estos resultados sugieren 

la re-evaluación de procedimientos de evaluación 

tradicionales. Los modelos biofísicos pueden ser 

acoplados a los modelos de dinámica poblacional para 

reducir incertezas en las estimaciones (i.e., reclutamiento, 

biomasa vulnerable y biomasa desovante entre 

otras). Los modelos biofísicos pueden ser utilizados 

como índices ambientales los que pueden ser 

utilizados como indicadores independientes de reclutamiento 

y asentamiento, determinación de índices de 

sobrevivencia, así como estimaciones regionales de 

estos índices. Estos indicadores ambientales pueden 

ser incorporados en las estimaciones del modelo de 

evaluación de stock, asociado a la relación stockrecluta 

y, finalmente, como una herramienta de 

simulación que permita evaluar hipótesis en función 

de la historia de vida de los recursos y escenarios 

ambientales potenciales. La implementación de estos 

enfoques de modelación es un desafío, ya que está 

determinado por la estructura institucional de la 

investigación pesquera en Chile y la limitación de 

instrumentos disponibles de financiamiento. Por una 

parte, se requiere un énfasis en los desarrollos 

multidisciplinarios, un cambio en los paradigmas que 

guían el planteamiento y evaluación de hipótesis a 


nivel observacional y numérico, para realizar avances 

más certeros y conceptualmente significativos. Se 

requiere el desarrollo de un programa orientado al 

establecimiento de iniciativas de implementación de 

sistemas de modelación acoplados entre modelos 

hidrodinámicos y biológicos con la incorporación de 

niveles tróficos inferiores y superiores, la integración 

y síntesis de la información disponible de los recursos 

pelágicos, demersales y bentónicos (análisis retrospectivo), 

y el reforzamiento de programas nacionales 

de investigación y de políticas de cooperación interinstitucional 

y colaboración multidisciplinaria. Altamente 

recomendable es la formalización de planes de 

monitoreo y desarrollo de la oceanografía opera-cional 

de largo plazo, como programas establecidos, y la 

instauración de programas de mejoramiento de 

capacidades. La modelación biofísica es un elemento 

nuevo a nivel nacional y relevante hacia estrategias de 

manejo y el manejo de pesquerías basado en el 

ecosistema. Sin embargo, futuros planes de manejo 

pesquero deberían considerar la integración de 

modelos con todos los componentes del ecosistema 

marino (compartimentos biofísicos, económicos y 

sociales, Fulton et al., 2004). De esta manera, se 

considera que el acoplamiento con la componente 

biofísica es un elemento fundamental en la transición 

de modelos operacionales tradicionales hacia un 

enfoque más ecosistémico. 

AGRADECIMIENTOS 

C.P. agradece a la Comisión Nacional de Ciencia y 

Tecnología (CONICYT) por el financiamiento a 

través del proyecto 78090007; B.E. agradece a la 

Fundación CREO por el financiamiento del proyecto 

“Meso-scale and coastal oceanographic analysis 

around Juan Fernández and Desventuradas Archipelagos”, 

S.V. fue parcialmente financiado por la beca 

de magister de CONICYT; B.Y. agradece al proyecto 

INNOVA-CORFO 07CN13IXM-150 (Sistema de 

Monitoreo y Pronósticos de las Condiciones Oceanográficas 

para la Gestión Productiva y Pública del 

Océano Costero: Fase I). 

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Received: 6 June 2012; Accepted: 26 February 2013 


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Review 

Análisis automático de zooplancton 

Análisis automático de zooplancton utilizando imágenes digitalizadas: estado 

del conocimiento y perspectivas en Latinoamérica 

Johanna Medellín-Mora 1 & Rubén Escribano 2 

1 Programa de Doctorado en Oceanografía, Departamento de Oceanografía 

Universidad de Concepción, P.O. Box 160-C, Concepción, Chile 

2 Departamento de Oceanografía, Universidad de Concepción, P.O. Box 160-C, Concepción, Chile 

RESUMEN. Los estudios de comunidades de zooplancton son de gran importancia para la biología, ecología 

y conservación del ecosistema marino. Sin embargo, estas investigaciones implican un proceso de alto costo 

en términos de tiempo y esfuerzo, requiriendo personal entrenado para la identificación, conteo y medición de 

numerosos grupos taxonómicos, así como para la estimación de biomasa. Actualmente, existe un creciente 

interés por la implementación de nuevas técnicas que permitan automatizar los análisis, incorporando 

tecnología informática aplicada al examen automático de imágenes digitalizadas. En este trabajo se revisa el 

estado del conocimiento de algunas metodologías, basadas en el estudio de imágenes digitalizadas de 

zooplancton. Se presenta una descripción general de los métodos conocidos, tales como ZooScan-ZooProcess 

y ZooImage, se analizan sus resultados para la identificación de distintos zooplancteres, se comparan con el 

método tradicional y se hacen propuestas para mejorar su aplicación. Adicionalmente, se resumen las 

experiencias con estos sistemas en el análisis de patrones de variabilidad espacial y temporal de la comunidad 

zooplanctónica, basados en el espectro de tamaño y pruebas para la estimación de biomasa de zooplancton. 

Finalmente, se elabora un listado de capacidades y limitaciones registradas en la bibliografía reciente, y se 

discute sobre las perspectivas de desarrollo y aplicación que ofrece esta metodología para la comunidad 

científica en Latinoamérica. 

Palabras clave: zooplancton, identificación automática, análisis digital, estado del conocimiento, ZooImage, 

ZooScan. 

Automatic analysis of zooplankton using digitized images: state of the art 

and perspectives for Latin America 

ABSTRACT. The study of zooplankton communities is very important in the context of the biology, ecology, 

and conservation of the marine ecosystem. However, research on zooplankton implies a highly costly process 

in terms of time and effort, requiring trained personnel for identification, counting and measuring of various 

taxonomic groups, including biomass estimates. At present, there is an increasing interest for implementing 

new techniques allowing automatic analyses of zooplankton by means of informatics technology and 

assessment of digitized images. In this work, the state of the art of some methodologies applied to digital 

images of zooplankton is revised describing the general methods used, such as ZooScan-ZooProcess and 

ZooImage, and an analysis of their results for identification, a comparison with traditional methods, and 

recommendations to improve the identification process. Additionally, a brief summary of the experiences with 

these systems is presented, focused on the analysis of spatial and temporal variability of the zooplankton 

community by means of its size spectrum and tests for deriving biomass estimates. Finally, a list of capacities 

and limitations of the methods is discussed using recent literature, as well as the perspectives of development 

and applications of this new technology can offer to the scientific community of the Latin American region. 

Keywords: zooplankton, automatic identification, digital analysis, state of the art, ZooImage, ZooScan. 

___________________ 

Corresponding author: Rubén Escribano (rescribano@udec.cl) 

29

30 

INTRODUCCIÓN 

El zooplancton como componente basal de las tramas 

tróficas marinas, está conformado por organismos de 

tamaño pequeño de diversos grupos taxonómicos que 

se encuentran en suspensión en la columna de agua, 

cuya distribución está condicionada principalmente 

por las corrientes (Suthers & Rissik, 2009; Chavance, 

2011). Tiene gran importancia ecológica puesto que es 

un componente esencial de la bomba biológica de 

carbono, puede ser indicador de la calidad ambiental y 

variabilidad climática (Beagraund et al., 2002), y en el 

ecosistema pelágico presenta una alta variabilidad 

espacial y temporal (Benfield et al., 2007). 

Debido a sus características, el zooplancton genera 

gran interés de investigación desde varios puntos de 

vista. No obstante muchos estudios quedan 

incompletos debido al alto número de muestras 

colectadas, las cuales terminan almacenadas, sin ser 

analizadas en su totalidad, como resultado del 

requerimiento de personal especializado y dedicación 

necesaria (tiempo) para la realización de análisis 

confiables de la composición taxonómica, abundancia, 

tamaño y distribución espacio-temporal. Aunque los 

aspectos taxonómicos como la descripción de 

especies, ciclos de vida y algunos análisis ecológicos 

de variabilidad han sido obtenidos, se requiere mucho 

tiempo y esfuerzo para analizar en detalle los patrones 

espacio-temporales de estas comunidades (i.e., series 

de tiempo) (Benfield et al., 2007; Bell & Hopcroft, 

2008; Gorsky et al., 2010). 

Por las razones anteriores, desde la década de los 

80’s, se ha comenzado a desarrollar métodos que 

involucran el uso de imágenes digitales para acelerar 

el procesamiento de las muestras de zooplancton y 

obtener resultados más rápidos en la medición, conteo 

e identificación de organismos. Por otra parte, existen 

varios tipos de metodologías in situ que involucran el 

uso de sensores ópticos o acústicos tales como: 

sistemas de acople cámara-red, cámara de registro de 

imágenes de ictioplancton, videocámara para plancton 

(Video Plankton Recorder (VPR)), perfiladores de 

video, registro y evaluación de perfiles de sombras de 

partículas (Shadowed Image Particle Profiling 

Evaluation (SIPPER)), visualizador de zooplancton y 

sistema de imágenes (Zooplankton Visualization and 

Imaging System (ZOOVIS)), y la nueva tecnología de 

imágenes de fluido (FlowCAM), así como el contador 

óptico láser de plancton (Laser Optical Plankton 

Counter (LOPC)) (Benfield et al., 2007; Sieracki et 

al., 2010). 

De igual forma, en laboratorio se han desarrollado 

metodologías en las cuales las muestras preservadas 

de zooplancton pueden ser digitalizadas con equipos 


diseñados especialmente, como el ZooScan, o con un 

escáner convencional, obteniendo imágenes digitalizadas 

bidimensionales, y posteriormente analizadas 

mediante programas informáticos como el ZooProcess 

y ZooImage respectivamente (Gorsky et al., 2010). 

Puesto que las imágenes en 2D aún presentan 

algunas limitaciones para la identificación a nivel 

específico, actualmente se están desarrollando nuevas 

tecnologías para la obtención de imágenes en 3D con 

alta definición (imagen acústica (FishTV), estereoscopia, 

tomografía (resonancia magnética, rayos X), 

microscopios confocales y holografía), las cuales 

permiten rotar la imagen y observar estructuras claves 

para la identificación (i.e., antenas y apéndices entre 

otras), y obtener medidas volumétricas. Actualmente 

se ha proyectado para el futuro, hacer una biblioteca 

de referencia de varios grupos de zooplancton en 3D, 

y hasta ahora se tiene registros digitalizados de 

aproximadamente 350-400 organismos en modelos 

3D, en su mayoría peces, aunque todavía se requiere 

un programa específico para su procesamiento 

(Benfield et al., 2007; Boistel et al., 2011). 

En países de Latinoamérica, con una larga 

trayectoria en estudios del zooplancton y donde 

comúnmente se cuenta con bases de datos y muestras 

de zooplancton preservadas por largo tiempo, 

derivadas de expediciones y prospecciones orientadas 

muchas veces a las pesquerías, el uso de estos 

métodos automatizados es una alternativa promisoria 

frente a las técnicas tradicionales de análisis. Entonces, 

con el objeto de motivar la aplicación de estas 

nuevas metodologías de análisis de zooplancton, este 

trabajo presenta una revisión actualizada de los 

métodos más utilizados para el análisis de muestras de 

zooplancton a partir de imágenes digitales. En esta 

revisión, se analizan las capacidades, limitaciones y 

las perspectivas de utilización de estos métodos para 

estudios enfocados en la biodiversidad, biogeografía y 

ecología de zooplancton. 

Desarrollo del método 

Los avances en tecnología para el análisis de imágenes 

digitales de zooplancton se iniciaron en la década de 

los 80’s. En esos momentos, los programas de 

computación estaban diseñados para contar y medir 

partículas e identificar hasta ocho grupos taxonómicos 

de manera eficaz. Posteriormente, para mejorar los 

procesos de identificación en los 90’s se adaptaron 

sistemas de aprendizaje con redes neuronales artificiales. 

No obstante, aún se presentaban limitaciones 

con imágenes de baja resolución y computadores de 

capacidad limitada para el manejo de un alto número 

de imágenes (Gislason & Silva, 2009).

A partir del año 2000 se observó una mayor 

eficiencia en la producción y análisis de imágenes, en 

términos de tiempo y esfuerzo para el conteo, 

medición y clasificación de partículas dentro de 

categorías taxonómicas de zooplancton con el diseño 

de equipos como el ZooScan, elaborado por el 

laboratorio de Oceanografía de Villefranche-sur-Mer, 

France (www.zooscan.com) (Gorsky & Grosjean, 

2003). Este equipo en su versión comercial está 

compuesto por una cámara con fondo de vidrio 

impermeable para contener las muestras de zooplancton 

y un sensor de escáner convencional que digitaliza 

imágenes en alta resolución (2400 dpi) (Fig. 1a). Estas 

imágenes son analizadas con el programa de uso 

público ZooProcess, el cual es un conjunto de rutinas 

integradas con un programa de procesamiento de 

imagen digital llamado Image J (Picheral, 2010). 

Por su parte el programa de uso público 

Zoo/FitoImage desarrollado por University of Mons- 

Hainaut en Bélgica, está construido a partir de varios 

programas tales como Image J., R o XnView, 

integrados en la plataforma “R”. El programa es de 

código abierto, que permite importar imágenes desde 

cualquier dispositivo digital (i.e., escáner 

convencional o cámara), analizarlas y exportar los 

resultados desde y hacia varios sistemas. Se diseñó 

para operar con el sistema Windows XP pero se puede 

adaptar a Linux, Unix o Mac Osx (Grosjean & Denis, 

2007). 

ZooImage utiliza características como forma, 

tamaño, entre otras, para clasificar organismos 

planctónicos con una exactitud del 70-80%, cuando se 

trabaja con 10-20 categorías taxonómicas mayores (no 

específicas), usando una serie de algoritmos de 

aprendizaje supervisados, funciones discriminantes y 

otros clasificadores (Benfield et al., 2007; Grosjean & 

Denis, 2007). Cuando se incorpora el conocimiento de 

los expertos en la verificación de la clasificación, la 

exactitud aumenta (Fig. 1b) (Bell & Hopcroft, 2008; 

Gislason & Silva, 2009). Este programa se puede 

adaptar a los requerimientos del usuario y reconfigurar. 

Actualmente ha sido adaptado para trabajar 

además con imágenes obtenidas a partir de micro y 

macrofotografía y también se ha modificado para 

procesar imágenes de FlowCAM y ZooScan 

(MacLeod et al., 2010). 

De una manera general con estos métodos se 

requieren tres pasos para el análisis de las muestras e 

imágenes de zooplancton (Fig. 2): 

Adquisición y análisis de la imagen: para esto se 

digitaliza (escanea) la muestra, se importa y procesa la 

imagen por medio de la creación de viñetas que son 

sub-imágenes de cada partícula extraída de la imagen 


31 

original con su respectiva escala de medida. Durante 

este procedimiento se analiza individualmente la 

partícula, se obtienen todas sus características y se 

registra la información relevante en un archivo de 

metadatos. Las muestras se pueden escanear con el 

equipo ZooScan que puede generar imágenes en 

escala de grises de hasta 2400 dpi, aunque el uso de un 

escáner convencional no constituye una limitación en 

términos de calidad de la imagen. Un escáner 

convencional típicamente permite obtener imágenes 

de entre 600 a 1200 dpi en escala de colores 

verdaderos. 

Reconocimiento automático de partículas: las 

viñetas y metadatos son analizados según características 

potenciales para discriminar creando un 

Entrenador de datos o “training set” que es un 

organizador de categorías taxonómicas y partículas no 

identificadas en carpetas que deben ser verificadas por 

el usuario. El programa usa una variedad de 

algoritmos clasificadores que aprenden a identificar 

imágenes desconocidas por construcción de 

mecanismos de decisión asociados a las características 

extractadas de las imágenes y metadatos con la 

información proporcionada por el taxónomo. Los 

errores son evaluados por medio de una matriz de 

confusión, la cual es una herramienta de verificación 

que compara los grupos taxonómicos identificados 

manualmente con los clasificados automáticamente. 

Este análisis considera el conteo de objetos de cada 

grupo por cada método (manual y automático), 

muestra un valor de coincidencia entre estos en una 

matriz de celdas en diagonal, destacado con un color, 

y cuando se presenta un valor de no coincidencia por 

fuera de la diagonal en otro color (Fig. 2). 

Análisis de series para información biológica y 

ecológica: los programas desarrollan estándares para 

la representación de metadatos, los cuales son 

utilizados también para producir informes de 

abundancia de taxa, clases de tallas para obtener área 

corporal, el Diámetro Circular Equivalente (ECD), 

espectro de tamaño y biomasa de cada muestra sobre 

la base de relaciones alométricas. Esta información en 

el caso del ZooImage puede ser exportada a archivos 

Excel o Matlab. La versión actualizada de los 

manuales para su uso específico pueden ser 

consultados en internet: ZooImage versión en inglés y 

español: http://www.sciviews.org/zooimage; http:// 

www.sciviews.org/zooimage/docs/ZooPhytoImageMa 

nualSpanish.pdf; ZooScan: http://www.obsvlfr.fr/- 

LOV/ZooPart/ZooScan/. 

Avances recientes en el desarrollo del método 

Gorsky & Grosjean (2003) y Grosjean et al. (2004) 

describieron el procesamiento de imágenes con el

32 


Figura 1. a) ZooScan y computador con el programa ZooProcess, b) Escáner convencional y computador con el programa 

ZooImage (Tomado de Gorsky et al., 2010; Bachiller & Fernandes, 2011). 

Figura 2. Esquema general de los pasos metodológicos para el análisis de las imágenes digitales de zooplancton.

ZooScan y los resultados de identificación con varios 

algoritmos para el aprendizaje de máquina. Ellos 

sugieren analizar varias sub-muestras y separar los 

organismos en dos o tres categorías de tamaño. 

También encontraron que la validación del Entrenador 

(“training set”) por parte de un experto aumenta de 70 

a 85% la exactitud de la identificación. 

En el 2005 en Villefranche-sur-Mer en Francia se 

realizó un taller sobre el análisis de imágenes y del 

conteo e identificación del zooplancton. En esta 

reunión el programa ZooImage fue presentado como 

plataforma de trabajo. Se divulgó la iniciativa RAPID 

(Research on Automated Plankton Idenfication) con 

un amplio apoyo de la comunidad científica en el 

campo del plancton, diseñada para ampliar y adaptar 

las capacidades de ZooImage y convertirlo en un 

sistema de libre disposición, altamente flexible y 

potente, para procesar y clasificar los conjuntos de 

datos de imágenes planctónicas. Paralelamente, se 

inició el desarrollo de la investigación sobre 

algoritmos de clasificación, formas de cuantificar y 

reducir las fuentes de error por los seres humanos y 

máquinas, el desarrollo de bases de datos de alta 

calidad y distribución, y la exploración de las 

características taxonómicas basadas en las propiedades 

intrínsecas de la imagen (ICES, 2006). 

En los años 2007 y 2011 se efectuaron el cuarto y 

quinto Simposio Internacional de Producción de 

Zooplancton, en los cuales se dedicaron sesiones y 

grupos de trabajo a discutir sobre los avances en la 

tecnología de imágenes y su aplicación para el conteo 

e identificación de plancton y el estudio de su 

distribución. Se presentaron varias ponencias que 

describieron las experiencias con los métodos 

ZooScan y ZooImage (Dagg et al., 2008), así como, la 

propuesta de herramientas para mejorar la exactitud y 

la confiabilidad de las medidas de zooplancton (i.e., 

remoción de los apéndices de la elipse ajustando a la 

línea del cuerpo), como el programa Plancton J 

desarrollado por medio de ZooImage e Image J 

(Benfield et al., 2007). Se efectuaron otras ponencias 

más específicas que serán comentadas en cada uno de 

los temas que se describen a continuación. 

Identificación y conteo de zooplancton: comparación 

entre los métodos tradicional y automático 

El análisis automático de imágenes digitales logra 

clasificar el zooplancton en las principales entidades 

taxonómicas como Clase, Familia o Género. El 

enfoque tradicional aún es necesario para explicar la 

estructura, desarrollo e historia de vida de la 

comunidad zooplanctónica (Benfield et al., 2007; 

Gislason & Silva, 2009), así como las migraciones 

verticales que realizan algunos organismos en la 


33 

columna de agua, que pueden afectar la estructura 

espacial de la comunidad (Manríquez et al., 2012). Por 

su parte Gorsky et al. (2010) afirman que con este 

método se obtienen buenos resultados para la 

estimación del espectro de tamaño y la biomasa. Estos 

autores concluyen que lo más importante para la 

identificación es establecer correctamente el Entrenador, 

confirmando los resultados de la clasificación y 

la compilación de viñetas por parte de un especialista 

(método semi-automático). Además, se ha demostrado 

que estos métodos reconocen con buena exactitud las 

partículas no biológicas (i.e., nieve marina, fibras, 

materiales no orgánicos) (Culverhouse et al., 1994; 

Bell & Hopcroft, 2008). 

En varias investigaciones se han efectuado 

comparaciones entre la exactitud lograda en la 

identificación a través de los métodos tradicional y 

automático, encontrando valores similares (Bell & 

Hopcroft, 2008; Gorsky et al., 2010; Di Mauro et al., 

2011). No obstante, Manríquez et al. (2009) 

encontraron diferencias de casi un orden de magnitud 

en algunos taxa, pero afirman que en general la 

dominancia de los grupos se mantiene. Por su parte, 

Bell & Hopcroft (2008) encontraron que la 

clasificación por tamaño aumentó la exactitud, los 

copépodos de talla media fueron mejor identificados 

(73%), en comparación con los copépodos pequeños 

(62,5%) y grandes (54,9%). De igual forma, Di Mauro 

et al. (2011) registraron 100% de exactitud en la 

identificación de huevos de peces y valores bajos 

cuando el número de viñetas es reducido en el 

Entrenador (i.e., poliquetos, anfípodos, decápodos y 

larvas de peces). Su estudio se enfocó en tres 

categorías de copépodos: ciclopoida, calanoida grandes 

y calanoida pequeños, en las cuales se obtuvo una 

exactitud de 85,7; 79,5 y 85,7%, respectivamente. 

Se ha encontrado que la exactitud de la 

identificación por el método automático depende de la 

naturaleza y el número de viñetas en cada clase 

(Gislason & Silva, 2009). Estudios detallados como el 

de Gorsky et al. (2010) han demostrado que el numero 

óptimo de viñetas por categoría es entre 200 y 300 y el 

mejor método de clasificación es el “Ramdom forest 

algorithm”, el cual ha mostrado buenos resultados en 

todos los estudios revisados. Por su parte, Chang et al. 

(2012) sugieren un clasificador balanceado con el 

mismo número de viñetas en cada categoría, si el 

objetivo de la investigación es identificar correctamente 

categorías raras en adición a grupos 

dominantes. 

Otro factor influyente en la exactitud es la 

subestimación de la abundancia de un taxon raro 

debido a la presencia de otro muy abundante, o la 

confusión en la identificación de organismos muy

34 

pequeños, incluso con una resolución de 2400 dpi 

(Gorsky et al., 2010). Por ejemplo, Gislason & Silva 

(2009) encontraron una subestimación mínima de la 

abundancia de calanoideos pequeños (


Tabla 1. Comparación de metodologías entre los diferentes autores. 

Autor Programa 

Número de 

muestras 

analizadas 

Número 

categorías o 

clases 

Número 

viñetas 

Resolución 

de la imagen 

Tipo de 

tinción 

Exactitud 

(%) 

Bell & Hopcroft (2008) ZooImage 53 53 100 2400 Ninguna 85,0 

Gislason & Silva (2009) ZooImage 17 25 16 - 208 2400 Ninguna 75,0 

Irigoien et al. (2009) ZooImage 4124 17 12 - 228 600 Eosina 88,2 

- 37 8 - 50 - 

64,7 

Fernandes et al. (2009) ZooImage - 24 12 - 3043 600 Eosina 85,7 

- 30 12 - 2288 2400 82,0 

Manríquez et al. (2009) ZooImage 44 16 50 800 Rosa de Bengala - 

Gorsky et al. (2010) ZooScan - 20 200 - 300 2400 Ninguna 80,0 

Di Mauro et al. (2011) ZooImage 18 13 200 - 600 1200 Rosa de Bengala 83,9 

Chang et al. (2012) ZooScan - 29 200 - 300 2400 Ninguna - 

Bachiller et al. (2012) ZooImage - 28 30 4800 Eosina 72,6 

Manríquez et al. (2012) ZooImage - 29 50 800 Rosa de Bengala - 

Figura 3. Esquema de la metodología de control interno adicionando perlas de resina (Modificado de Bachiller & 

Fernandes, 2011). 

escáner una celda fija con facilidad para la evacuación 

de la muestra con el fin de distribuir el zooplancton 

directamente sobre el vidrio. Escanear la muestra en 

placas separadas dificulta la manipulación para 

muestras grandes y aumenta el tiempo de obtención de 

las imágenes. 

35 

Ejemplos de aplicación 

Patrones de variabilidad espacial y temporal de 

zooplancton uso del tamaño 

Diversos estudios han evidenciado que el uso del 

ZooImage ofrece buenos resultados para evaluar los

36 


Figura 4. Viñetas en diferente calidad de resolución de cinco categorías de mesozooplancton a) Larva de bivalvo, 

b) nauplio de cirripedio, c) larva de cefalópodo, d) copépodo, e) larva de decápodo y f) eufáusido (Modificado de 

Bachiller et al., 2012). 

patrones espacio-temporales de la comunidad zooplanctónica. 

Según Manríquez et al. (2009) e Irigoien 

et al. (2009), este método permite una rápida 

evaluación de la estructura de tamaños representada 

por el espectro normalizado y sus pendientes 

asociadas. Las variaciones en la pendiente de los 

espectros permiten inferir cambios en la estructuración 

espacial de las comunidades y la influencia de factores 

ambientales en la distribución del zooplancton. 

Este método ha resultado ser una herramienta 

apropiada para analizar los patrones temporales y 

espaciales de zooplancton en un sistema de surgencia. 

Tal es el caso del ecosistema de surgencia frente a la 

bahía de Concepción, donde el Centro de Inves- 

tigación Oceanográfica en el Pacífico Sur Oriental- 

COPAS realiza el seguimiento hidrográfico de una 

serie de tiempo en una estación fija (Estación 18; 

36°30,80’S, 73°7,75’W). En esta estación se estudió la 

comunidad de mesozooplancton durante los años 

2002-2005. La pendiente del espectro de tamaño fue 

altamente variable en el tiempo y sus cambios se 

atribuyeron a las variaciones estacionales en la 

intensidad de la surgencia y la Zona de Mínimo 

Oxígeno (ZMO). De esta forma, se determinó que, 

cuando la surgencia era activa, la ZMO era más 

superficial y la pendiente del espectro de tamaños del 

zooplancton se incrementó (más positiva), tal que la 

regresión lineal se volvía menos pronunciada, en una

condición de una distribución más uniforme de las 

clases de tamaños. En contraste, durante el periodo de 

no surgencia, cuando la ZMO era más profunda, 

dominaban las clases de tamaño menores, el 

zooplancton de mayor tamaño era más escaso y la 

regresión lineal manifestaba mayor inclinación 

(Manríquez et al., 2009). 

En la misma zona de Concepción, durante el 

periodo de surgencia de 2004 se realizó un muestreo 

en 29 estaciones distribuidas en la zona costera y 

oceánica. En la zona costera se presentaron valores 

altos de clorofila, una pendiente del espectro de 

tamaño negativa mostrando valores bajos de 

diversidad y abundancia de zooplancton. La comunidad 

estuvo mejor representada en la zona del frente 

de surgencia, donde se registraron valores moderados 

de clorofila, una mayor profundidad de la ZMO, una 

pendiente del espectro más positiva con muchas clases 

de tamaño. Los frentes de surgencia se caracterizan 

por congregar alimento y zooplancton. En la zona 

oceánica se presentaron valores bajos de clorofila y al 

igual que en la costa, una pendiente negativa, 

representada en pocas clases de tamaño. No obstante, 

los cambios espaciales del espectro de tamaño también 

pueden ocurrir por variaciones temporales como la 

migración diurna vertical de algunos copépodos y 

eufausiáceos (Manríquez et al., 2012). 

Por otra parte, en la bahía de Biscay localizada 

entre España y Francia en el Océano Atlántico 

oriental, Irigoien et al. (2009) analizaron durante la 

primavera una serie de zooplancton de ocho años de 

1998-2006. Según este estudio la estructura de la 

comunidad zooplanctónica mostró un patrón 

recurrente de variaciones espaciales año tras año, con 

elevados valores de biomasa de organismos pequeños 

(1 mm ECD) en la plataforma media y 

talud. Estos resultados valores fueron corroborados 

con la pendiente del espectro que fue menos empinada 

en el talud y en áreas oceánicas. 

Irigoien et al. (2009) también estudiaron la 

relación entre la biomasa de mesozooplancton y el 

reclutamiento de la anchoveta, un importante recurso 

pesquero, encontrando relaciones negativas entre 

ambos. La falta de relación mostró que no existía un 

control top down por parte de los adultos de anchoveta 

sobre el mesozooplancton. 

Biomasa de zooplancton 

Las medidas de biomasa de zooplancton son 

necesarias para cuantificar los flujos de energía hacia 

los niveles tróficos superiores. Sin embargo, este 

procedimiento analítico es dispendioso y toma mucho 

tiempo y además requiere la destrucción de la muestra 


37 

para obtener el peso húmedo o seco, así como análisis 

elementales de carbono y nitrógeno (Alcaraz et al., 

2003). Al respecto, Lehette & Hernández-León (2009) 

han realizado estimaciones de la biomasa de 

zooplancton a partir de imágenes digitalizadas, usando 

el área de los organismos, relacionando sus resultados 

con registros analíticos de biomasa en peso seco. Los 

autores encontraron buenos resultados con los 

crustáceos zooplanctónicos, pero hallaron diferencias 

significativas con el grupo de los gelatinosos 

(quetognatos, salpas y sifonóforos), enfatizando la 

necesidad de discriminar entre ambos grupos. 

En el norte del Mar Argentino, Di Mauro et al. 

(2011) aplicaron nuevos cálculos y ecuaciones que 

incluyen parámetros alométricos para obtener el 

biovolumen, el cual se puede transformar a otras 

unidades de biomasa usando factores de conversión 

obtenido en estudios previos. La estimación del 

biovolumen utiliza el ECD (mm) e involucra el largo y 

ancho del animal. Esto permite involucrar la 

variabilidad espacial y temporal en la talla de 

copépodos de aguas templadas en los cálculos de 

biovolumen como parte de la aplicación reciente del 

programa. Los parámetros alométricos podrían ser 

extendidos a otros grupos de zooplancton. 

Ventajas y limitaciones 

A continuación se presenta un resumen de algunas 

capacidades y limitaciones que han surgido de la 

experiencia del uso del método de análisis de 

zooplancton a partir de imágenes escaneadas 

registrada por varios autores. 

Ventajas 

• Rápido y no destructivo, realiza conteo y medición, 

el usuario puede seleccionar el método para 

analizar las imágenes, que puede ser automático o 

semiautomático. El investigador puede revisar las 

viñetas y modificar su identificación, aumentando 

la exactitud a un 85% (Grosjean et al., 2004). 

• Permite construir bases de datos para futuras series 

de tiempo; los metadatos son útiles para organizar 

la información y las muestras (Gorsky & Grosjean, 

2003; Grosjean et al., 2004). 

• Las comparaciones efectuadas de los conteos 

taxonómicos y biomasa con métodos tradicionales 

y automáticos han evidenciado una buena relación, 

no obstante todavía se presentan algunas inconsistencias 

(Bell & Hopcroft, 2008). 

• Permite obtener el tamaño de los organismos que 

es una de las variables que requieren más tiempo 

cuando se analizan las muestras mediante el 

método tradicional. Con esta variable se puede

38 

calcular el Diámetro Circular Equivalente (ECD) y 

con éste el tamaño del espectro de cada muestra. 

La abundancia y el ECD se normalizan con 

logaritmo y el tamaño del espectro se construye 

por medio de una regresión lineal simple. Se usa la 

pendiente de esta regresión para describir el 

espectro de la comunidad (Manríquez et al., 2012). 

• El espectro de tamaño obtenido por el ZooImage es 

una herramienta útil para observar variabilidad 

espacial y temporal en la estructura del 

zooplancton en zonas de surgencia (Manríquez et 

al., 2009, 2012) y otras regiones marinas. 

Limitaciones 

• Hasta el momento la identificación es adecuada 

para grupos faunísticos y taxa mayores. No 

obstante, se requiere perfeccionar la identificación 

para niveles taxonómicos de género y especie, por 

esta razón no es útil para colecciones biológicas 

(Gorsky & Grosjean, 2003; Grosjean et al., 2004). 

En este sentido, se recomienda hacer análisis 

tradicionales simultáneos de las muestras, haciendo 

énfasis por ejemplo en cierto tipo de organismos 

que presentan migración vertical diurna-nocturna, 

dado que esta conducta puede afectar la estructura 

espacial de la comunidad de mesozooplancton 

(Manríquez et al., 2009). 

• El reconocimiento automático del zooplancton es 

difícil para todos los métodos, puesto que la 

diversidad de los grupos es alta y cualquier método 

debe reconocer diferentes formas, orientación del 

cuerpo, extensión de los apéndices, daño en los 

apéndices, formas amorfas y agregadas, entre otros 

(Gorsky et al., 2010). Por estas razones el 

entrenamiento se puede contaminar con errores en 

el reconocimiento manual (Grosjean et al., 2004). 

• Se ha identificado limitaciones cuando el número 

de taxa aumenta y/o el número de viñetas cada 

taxón disminuye (Grosjean et al., 2004). 

• Para estimar la biomasa de imágenes digitalizadas 

se debe diferenciar crustáceos y formas gelatinosas. 

El biovolumen presenta algunos errores y 

problemas debido a que los apéndices de los 

copépodos se incluyen en el cálculo de la elipse y a 

que los organismos gelatinosos poseen baja 

biomasa por unidad de área por la alta cantidad de 

agua, variabilidad en el contenido orgánico de sus 

tejidos y dificultad del programa para detectar con 

precisión los bordes de estos organismos transparentes. 

Se ha encontrado diferencias significativas 

entre los parámetros de regresión de 

salpas, quetognatos y sifonóforos. Por esta razón, 

una relación general entre área y biomasa no puede 


ser aplicada para el grupo de gelatinosos (Lehette 

& Hernández-León, 2009). 

• Puede existir sobre-estimación de la abundancia de 

los taxa raros debido a una marcada diferencia 

entre categorías dominantes y raras (Bell & 

Hopcroft, 2008; Gislason & Silva, 2009; Gorsky et 

al., 2010; Chang et al., 2012). No obstante, la 

fusión de categorías podría ayudar a mejorar la 

sobre-estimación (Fernandes et al., 2009). 

• Se ha evidenciado ciertas inconsistencias en la 

identificación detallada de algunos organismos, 

como pequeños copépodos, que confunden el 

algoritmo de reconocimiento automático, debido 

posiblemente a un umbral de tamaño bajo y que el 

escáner no captura suficiente detalle en términos 

del número de píxeles. Copépodos de los géneros 

Pseudocalanus, Metridia y Oithona fueron erróneamente 

clasificados como restos, así como 

huevos de eufausiáceos, nauplios de copépodos y 

cirripedios (Bell & Hopcroft, 2008). También se 

han registrado confusiones entre pequeños 

calanoideos y ciclopoideos (Di Mauro et al., 2011). 

• Mientras la resolución de las imágenes no pueda 

ser aumentada considerablemente estos métodos 

son incapaces de identificar el microzooplancton. 

Sin embargo, con la nueva tecnología de 

FlowCAM y el código abierto del ZooImage es 

posible incorporar y procesar imágenes de protozoos 

y nauplios de copépodos, entre otros. 

• Según Chan et al. (2012) si se desea mantener la 

resolución taxonómica mientras se minimiza la 

contaminación probablemente se necesita incluir 

nuevas características para identificar el zooplancton 

(con y sin apéndices y forma del rostro, 

etc.), entonces es necesario mejorar la resolución 

de la imagen para extraer más características. 

• Bell & Hopcroft (2008) encontraron que el 

programa reduce su eficiencia cuando se analizan 

muestras de campo recientes con un clasificador 

diseñado a partir de muestras preservadas por 

mayor tiempo. 

Perspectivas de aplicación y estudios futuros 

Teniendo en cuenta la alta importancia del zooplancton, 

se espera con estos métodos obtener datos de 

composición, abundancia, distribución y biomasa de 

manera rápida y con la mayor exactitud para la 

comprensión de la comunidad y de su aplicabilidad 

como indicador de variabilidad ambiental, cambio 

climático, pesquerías y ciclo del carbono. 

Sin embargo, la mayor limitación de los análisis 

automáticos de imágenes es lograr la correcta identi-

ficación de los organismos, particularmente en el caso 

de los gelatinosos. Los taxónomos aún son esenciales 

para identificar las especies, incluso en la técnica del 

ADN, el código de barras no es útil hasta que no haya 

sido identificada la especie (MacLeod et al., 2010). 

Los Investigadores de la ecología del zooplancton 

en oceanografía requieren identificar cientos de 

especies, los sistemas automatizados aún no están 

capacitados a este nivel de diversidad. Estos sistemas 

por ahora identifican objetos entre 2 a 30 categorías y 

entregan identificación coherente, rápida y exacta con 

métodos semi-automáticos (MacLeod et al., 2010) 

proponen el uso del ZooImage como un proyecto para 

ser desarrollado con la comunidad científica logrando 

cooperación para el análisis de imágenes de zooplancton. 

Una concertada investigación interdisciplinaria y 

desarrollo de esfuerzos en la siguiente década podrían 

impulsar el desarrollo de sistemas automáticos 

capaces de obtener una alta eficiencia en la 

identificación de cientos o miles de categorías 

vivientes o no vivientes. Como punto de partida los 

taxónomos deben trabajar con especialistas en 

patrones de reconocimiento, aprendizaje de máquinas 

e inteligencia artificial, ingenieros, diseñadores de 

programas de computación y matemáticos. Actualmente, 

la iniciativa de la comunidad científica 

Research on Automated Plankton Identification 

(RAPID) propone realizar esfuerzos para el desarrollo 

de programas e integración de los paquetes existentes 

de análisis de imagen, mejora de hardware, series de 

entrenamiento verificadas taxonómicamente que se 

puedan utilizar para la evaluación de clasificadores 

existentes o nuevos y estudios psicológicos diseñados 

para comprender cómo los seres humanos y 

computadoras clasifican imágenes (Benfield et al., 

2007; MacLeod et al., 2010). 

La identificación automática liberaría a los 

taxónomos de la monotonía de las identificaciones y 

acumulación de muestras, esto les permitiría a los 

ecólogos centrarse en preguntas más difíciles 

conceptualmente de descubrir, describir y revisar los 

conceptos de una especie, y de establecer cómo las 

especies funcionan dentro de los sistemas naturales. 

En Latinoamérica Chile, Argentina y Brasil han 

sido los primeros en implementar este tipo de 

metodologías para el estudio del zooplancton, 

resultando una herramienta valiosa para el análisis de 

algunos aspectos de la estructura de comunidad. No 

obstante, por el momento debe ser utilizado en 

conjunto con los análisis tradicionales que entregan o 

complementan la investigación en términos de 

diversidad. Todavía existe una dependencia con los 

avances del diseño de esta tecnología, que podría ser 


mejorada creando un grupo interdisciplinario en cada 

centro de investigación a nivel latinoamericano, en 

continua comunicación y capacitación con los 

expertos internacionales. Una extensión colaborativa 

podría ser por ejemplo la creación de una base de 

datos merísticos y morfométricos de la información 

publicada de las especies descritas, y que forman parte 

de las claves taxonómicas, y de alguna forma incluirla 

en los cálculos que efectúa el programa para mejorar 

la identificación. Esto sin dejar de considerar que 

como fin último lo importante es mejorar los 

resultados, teniendo en cuenta las experiencias 

registradas sobre la base de estudios previos, sin dejar 

de lado el uso e implementación con equipos de última 

tecnología. 


La implementación de estos métodos en Chile ha sido 

el resultado de la colaboración internacional con 

investigadores como P. Grossjean, P. Culverhouse and 

X. Irigoien y nacionales como G. Claramunt, L. 

Castro, P. Hidalgo, K. Manríquez y varios entusiastas 

estudiantes. Los estudios de zooplancton con 

aplicaciones del método han sido financiados por el 

Centro COPAS y Fondecyt 1110539. Estudios de 

graduación de J. Medellín-Mora son apoyados por 

Fondecyt 1120478. Este trabajo es una contribución 

para el desarrollo de Proyecto Fondecyt 1110539 que 

ha financiado la gestación y elaboración de esta 

revisión. 

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Research Article 

Spatial pattern of benthic macrofauna in a sub-tropical shelf, São Sebastião 

Channel, southeastern Brazil 

Ana Maria S. Pires-Vanin 1 , Emilia Arasaki 2 & Pablo Muniz 3 

1 Instituto Oceanográfico, Universidade de São Paulo, Praça do Oceanográfico 191 

São Paulo, 05508-120, Brasil 

2 Escola Politécnica, Universidade de São Paulo. Av. Prof. Mello Moraes 2231, São Paulo, Brasil 

3 Oceanografía y Ecología Marina, Facultad de Ciencias, Universidad de la República 

Iguá 4225, Montevideo, 11400, Uruguay 

ABSTRACT. Diversity and community organization of the benthic macrofauna were investigated along the 

São Sebastião Channel, northern coast of São Paulo State, Brazil, and related to sedimentary variables and 

organic load. These important outstanding soft bottom benthic habitats are characterized by their close 

proximity to sources of human impact. Sampling was undertaken seasonally, using a Van Veen grab (0.1 m 2 ) 

in 15 oceanographic stations, from November 1993 to August 1994. A total of 392 species were recorded and 

polychaetes completed nearly 50% of the fauna. Twenty three species were most numerous and frequent and 

comprised the baseline pool for the area. Sites were classified with respect to sediments in three site-groupings 

according to Arasaki et al. (2004). The finest-sediment site-group had significantly fewer species than coarser 

site-groups. The stations locate at the south opening and in the axis of the channel presented sediments with 

organic matter predominantly of marine origin, indicating the flow of open sea waters across the channel. 

These places showed also higher values of diversity and species richness. The site-group located along the 

insular side and in the channel north mouth, stood out for the significantly higher density. Although its relative 

small area the channel presented species richness similar to that found in the adjacent inner continental shelf. 

Comparisons between channel and adjacent shelf habitats are addressed in the light of ecological data. 

Keywords: diversity, macrofauna, continental shelf, São Sebastião Channel, Brazil, South Atlantic Ocean. 

Aspectos ecológicos de la macrofauna bentónica del Canal de São Sebastião, 

sudeste de Brasil 

RESUMEN. Se estudió la organización y diversidad de la comunidad macrobentónica de fondos blandos del 

canal de São Sebastião, costa norte del Estado de São Paulo, Brazil, relacionándolo con variables 

sedimentológicas y carga orgánica del sedimento. Estos fondos marinos importantes para especies bentónicas 

se caracterizan por encontrarse próximos a fuentes de impacto antrópico. El muestreo se desarrolló 

estacionalmente a lo largo de un año, en 15 estaciones oceanográficas, con una draga Van Veen (0.1 m 2 ), 

desde noviembre de 1993 hasta agosto de 1994. Se identificó un total de 392 especies, correspondiendo los 

poliquetos aprox. al 50% de la fauna. De este total, 23 especies fueron las más abundantes y frecuentes. Las 

estaciones fueron clasificadas según el sedimento en tres grupos de acuerdo con Arasaki et al. (2004). El 

grupo de estaciones caracterizado por sedimentos finos presentó significativamente menos especies que los 

otros dos grupos. Las estaciones localizadas en el extremo sur del canal y en su eje longitudinal presentaron 

sedimentos con materia orgánica predominantemente de origen marino, reflejando el flujo de aguas del océano 

abierto a través del canal. Estas estaciones mostraron también mayores valores de diversidad y riqueza de 

especies. Por otro lado, el grupo de estaciones localizado del lado insular y en la boca norte del canal presentó 

mayores densidades. A pesar de ser un área relativamente pequeña, el ecosistema del canal de São Sebastião 

presentó una riqueza de especies semejante a la registrada en la plataforma continental interna adyacente. La 

comparación de ambos ecosistemas se discute considerando los datos ecológicos disponibles. 

42

43 


Palabras clave: diversidad, macrofauna, plataforma continental, Canal de São Sebastião, Brasil, océano 

Atlántico Sur. 

___________________ 

Corresponding author: Ana Maria S. Pires-Vanin (amspires@usp.br) 

INTRODUCTION 

The study of marine communities has been 

contributed to the understanding of coastal areas 

dynamics. The knowledge of community organization 

in function of space and time is an important tool for 

analyzing ecological aspects of the ecosystem, 

including the maintenance of species diversity, 

stability (Koenig, 1999; Gray & Elliot, 2009), 

functional diversity (Hewitt et al., 2008) and 

biological niche invasion (Shea & Chesson, 2002). 

Environmental conditioning factors (such as sediment 

texture, oceanographic conditions and seasonal 

variation) can be frequently mixed up with sources of 

pollution (e.g. sewage discharges, oil pollution) being 

difficult to distinguish the effects of natural variation 

from anthropic effects on the faunal responses 

(Hyland et al., 2005; Spellerberg, 2005). 

The São Sebastião Channel is a peculiar area in the 

northern São Paulo State coast due the physical 

geography and oceanographic complexity (Furtado et 

al., 2008). It separates the main coast from the large 

São Sebastião Island and acts as a tunnel for winds, 

since changes in direction and velocity of the marine 

currents and in patterns of sedimentation has been 

frequently observed (Castro, 1990). The oceanographic 

regime and eutrophic condition differ 

seasonally. In early spring near the bottom layer starts 

the intrusion of the South Atlantic Central Water 

(SACW), cold, saline and nutrient rich (Castro & 

Miranda, 1998) from the continental slope to the 

coast, which promotes pulses of eutrophication at mid 

depths (Braga, 1999). In the winter SACW retreats to 

the shelf break and inner shelf is filled with the warm, 

low saline Coastal Water (Silveira et al., 2000). 

Besides, the area is affected by multiple human 

impacts. It houses the commercial port of São 

Sebastião, the oil terminal DTCS, which processes up 

to 55% of the Brazil’s oil (Zanardi et al., 1999a) and 

two sewage discharges. In spite of that, little is known 

about how the benthic fauna is structured or how 

diversity behaves in relation to species richness. 

Few investigations dealt with composition and 

spatial patterns of macrofaunal species in the São 

Sebastião Channel (Flynn et al., 1999; Muniz & Pires- 

Vanin, 2000), and with trophic relationships (Muniz & 

Pires, 1999). A functional analysis carried out recently 

using the AZTI’s Marine Biotic Index highlighted the 

relationship between faunal abundance and human 

activity in the area (Arasaki et al., 2004). However, a 

study about species diversity and distribution patterns 

of the assemblages is still lacking. 

The present paper investigates the community 

structure of the benthic macrofauna from São 

Sebastião Channel on a spatial scale. We hypothesize 

that the macrofauna structure will differ along the 

channel due to changes associated with sediment type, 

organic matter variation and the oceanographic 

regime. Given the facts, we expect changes in the 

structure of the macrofauna assemblages in those sites 

where high amounts of organic matter are present and 

the SACW signal is stronger. 

MATERIALS AND METHODS 

Study area 

The São Sebastião Channel is located on the northern 

coast of São Paulo State (23º41´-23º53.5´S, 45º19´- 

45º30´W), Brazil (Fig. 1). It is situated parallel to the 

coast and separates the continent from the São 

Sebastião Island. The channel is approximately 25 km 

long with two relatively large openings (6-7 km wide), 

and a nearly 2 km narrow central part. The distribution 

of sediments is heterogeneous, patchy, and reflects the 

complex hydrological regime of the area (Furtado, 

1995). A wide fine and well sorted sand “plateau” is 

situated to the south and contrasts with the northern 

shallow coarse sand bank. Also in the north, a counterclockwise 

vortex is responsible for the transport of 

fine grains to the south, promoting deposition of fine 

sediments at the continental margin (Castro, 1990). 

The central area is the deepest and narrowest part of 

the channel (about 40-45 m depth), and coarse grains 

found there mixed with mud are the consequence of 

the current speed increase due to the narrowing of the 

channel (Furtado, 1995). 

According to Castro (1990), in the channel the 

current flow is highly variable through the year, both 

in direction and speed, and always moving toward the 

NE, except in summer, when a two-layer water 

structure appears, the surface one to the SW and the 

deeper directed to the NE. This bottom current is 

associated with the penetration of the low temperature 

(35.4) water mass – the 

South Atlantic Central Water (SACW) (Miranda,

Macrofauna of São Sebastião Channel, Southeastern Brazil 

45°30'W 45°22'W 

Figure 1. Study area with location of the 15 sampling stations. The isobaths corresponding to 10 and 20 m are indicated. 

1985). The Coastal Water mass (CW) dominated in 

the other periods. The CW is associated with high 

temperatures (>24°C) and low salinities (

45 


Table 1. Abiotic variables from the sampling stations of São Sebastião Channel in the four seasons. S: salinity (psu); T: 

temperature; O2 (%): percent saturation of oxygen; MS medium sand; FS: fine sand; C: organic carbon; Diam: mean 

diameter of the sediment. 

Station Depth S T O 2 O 2 MS FS Silt Clay C C/N Diam Class 

(m) (ºC) (mL L -1 ) (%) (%) (%) (%) (%) (%) (ϕ) 

Spring 

1 15 33.59 20.71 3.85 74.9 11.7 85.46 0.23 0.00 0.07 7.00 2.98 Fine sand 

2 26 34.18 20.42 3.72 72.2 0.25 12.42 59.07 28.25 1.92 16.00 6.35 Fine silt 

3 10 32.53 21.64 4.70 92.4 21.24 14.63 0.52 0.00 0.71 14.20 0.72 Coarse sand 

4 10 31.45 23.61 4.82 97.6 0.00 95.35 2.51 2.08 0.17 8.50 3.47 Very fine sand 

5 23 34.79 19.69 3.08 59.2 2.12 79.37 10.45 6.96 0.61 12.20 3.44 Very fine sand 

6 10 31.4 23.51 5.01 101.2 7.07 37.1 32.43 16.21 1.51 18.88 4.68 Coarse silt 

7 10 31.6 23.1 4.65 93.4 0.37 32.23 49.85 17.45 1.69 21.13 5.64 Medium sand 

8 45 35.57 16.81 3.84 70.2 8.13 18.23 38.53 14.62 1.20 13.33 4.25 Coarse silt 

9 10 32.01 22.7 4.91 98.1 41.81 33.07 0.16 0.00 0.20 10.00 1.53 Medium sand 

10 10 32.14 22.39 4.99 99.2 0.18 29.19 53.62 17.00 1.42 10.14 5.61 Medium silt 

11 28 33.86 20.21 3.87 74.7 25.39 6.33 0.19 0.00 0.07 3.50 0.35 Coarse sand 

12 9 31.42 22.36 5.09 100.7 10.78 50.91 23.65 9.46 0.88 17.60 3.85 Very fine sand 

13 11 33,00 21.29 4.37 85.6 4.15 34.11 41.76 17.51 1.49 16.56 5.2 Medium silt 

14 26 34.19 19.69 3.95 75.7 26.36 12.72 4.94 3.25 0.29 9.67 1.06 Medium sand 

15 

Summer 

8 32.55 22,00 4.47 88.5 9.36 49.65 8,00 2.67 0.18 6.00 2.17 Fine sand 

1 15 34.97 29.85 4.25 101.1 1.05 90.14 8.65 0.00 0.19 9.50 3.47 Very fine sand 

2 26 34.87 27.5 4.87 98.7 0.42 37.42 41.17 20.59 1.66 15.09 5.55 Medium silt 

3 10 34.95 26.83 --- --- 48.41 24.45 3.94 0,00 0.20 6.67 1.56 Medium sand 

4 10 35.01 27.35 --- --- 0.19 93.84 4.6 1.06 0.33 11.00 3.45 Very fine sand 

5 23 35.34 24.58 --- --- 0.49 89.48 8.56 1.07 0.63 21.00 3.25 Very fine sand 

6 10 34.88 27.33 4.52 99.4 9.8 65.08 16.25 4.64 0.84 16.80 3.49 Very fine sand 

7 10 34.76 27.9 4.65 103.1 0.36 37.57 44.87 16.98 1.26 9.69 5.51 Medium silt 

8 45 35.31 22.86 3.95 80.7 6.54 14.65 49.22 18.62 1.38 5.52 5,00 Medium silt 

9 10 34.76 27.97 4.71 104.6 38.9 35.07 0.00 0.00 0.08 4.00 1.55 Medium sand 

10 10 35.07 28.27 4.87 108.9 0.09 29.5 55.48 14.94 1.51 7.95 5.42 Medium silt 

11 28 35.15 23.21 4.25 87.3 38.56 19.45 4.25 1.06 0.17 5.67 1.35 Medium sand 

12 9 34.84 26.89 4.59 106.7 12.38 15.97 11.02 18.73 0.47 11.75 3.18 Very fine sand 

13 11 34.98 26.95 4.64 101.4 8.87 48.48 6.19 1.25 0.17 8.50 1.97 Medium sand 

14 26 35.15 25.74 4.09 87.7 21.6 16.41 5.85 1.08 0.23 7.66 0.91 Coarse sand 

15 

Autumn 

8 35.35 26.29 4.36 94.5 0.63 38.03 46.28 14.72 1.53 12.75 5.31 Medium silt 

1 15 34.79 24.49 3.31 69.3 0.14 94.01 5.8 0.00 0.12 6.00 3.47 Very fine sand 

2 26 35.78 24.11 3.72 77.9 0.3 25.75 50.02 23.92 1.91 19.10 5.92 Medium silt 

3 10 33.91 26.01 4.35 93.1 33.07 35.67 1.34 0,00 0.19 6.33 1.55 Medium sand 

4 10 33.73 25.06 5.10 107.3 0.15 98.16 1.6 0,00 0.19 6.33 3.41 Very fine sand 

5 23 35.29 24.16 3.49 72.9 0.48 71.16 19.2 9.04 0.69 8.63 4.2 Coarse silt 

6 10 34.02 25.82 4.04 86.2 7.27 67.93 17.31 4.33 0.67 11.17 3.72 Very fine sand 

7 10 33.95 25.21 4.52 95.4 0.26 20.92 61.16 17.47 1.81 18.10 5.91 Medium silt 

8 45 35.50 23.16 4.04 83.0 13.14 18.58 25.71 11.57 1.05 15.00 3.24 Very fine sand 

9 10 34.16 25.26 4.27 90.3 42.77 31.43 0.005 0.00 0.12 4.00 1.51 Medium sand 

10 10 34.25 24.95 4.40 92.6 0.33 20.63 62.7 16.26 1.49 16.56 5.76 Medium silt 

11 28 34.92 24.3 3.95 82.5 24.11 8.46 2.34 0.00 0.15 7.50 0.5 Coarse sand 

12 9 34.56 24.25 4.32 90.0 6.1 49.34 31.71 9.76 1.24 17.71 4.22 Coarse silt 

13 11 34.35 25.02 4.17 87.9 8.07 54.43 17.1 3.95 0.31 10.33 3.1 Very fine sand 

14 26 34.76 24.31 4.78 99.8 16.81 12.65 8.26 1.18 0.29 9.67 0.83 Coarse sand 

15 8 34.71 24.70 4.10 86.2 40.1 22.82 2.91 0.00 0.11 3.67 1.41 Medium sand 

Winter 

1 15 33.16 20.41 4.14 80.0 9.82 85.42 1.93 0.00 0.05 2.50 3.08 Very fine sand 

2 26 33.76 20.23 4.77 92.0 0.36 31.84 40.98 26.64 1.65 12.67 5.87 Medium silt

sorting. To estimate biomass, species were pooled by 

taxonomic group and weighted (wet weight) with an 

analytical balance (0.001 g). 

Data analysis 

Density and biomass are expressed, respectively, in 

mean number of individuals and in g m -2 . Species 

richness (S), Shannon-Weaver diversity (He’) and 

evenness (J’) indexes were also calculated. Natural 

logarithm was used for calculating diversity in order 

to compare present data with those of previous works 

carried out in the adjacent continental shelf (such as 

Pires-Vanin, 1993, 2008). Species abundance data 

were pooled in three groups of stations, as reported in 

Arasaki et al. (2004) for São Sebastião Channel 

(SSC). According to these authors the bottom of the 

SSC may be divided in three different areas based on 

granulometry and sedimentary organic matter content: 

central area with muddy sediment and high levels of 

total organic matter (Group I); south and north areas 

characterized by mixed sediments and medium values 

of organic matter (Group II); coarse sandy area with 

low organic matter content situated along the São 

Sebastião Island side (Group III). 

In the present paper, stations 2, 7, and 10 

correspond to Group I, stations 1, 4, 5, 6 and 12 to 

Group II, and stations 3, 9, 11, 13, 14 and 15 to Group 

III. The ANOVA analysis was employed for testing 

differences of the biological parameters among the 

four cruises. Multiple Linear Regression models were 

used for identifying the relationships between 

biological and environmental variables (BioEstat 5.0, 

Ayres et al., 2007), considering the significance level 

of 0.05. 


Station Depth S T O 2 O 2 MS FS Silt Clay C C/N Diam Class 

(m) (ºC) (mL L -1 ) (%) (%) (%) (%) (%) (%) (ϕ) 

3 10 33.24 20.40 4.92 95.1 7.39 80.14 11.51 0.00 0.43 8.60 3.04 Very fine sand 

4 10 33.19 20.39 4.34 83.8 0.28 91.72 4.40 3.3 0.38 7.60 3.48 Very fine sand 

5 23 33.16 20.39 4.86 93.8 1.22 86.23 8.86 3.32 0.50 8.33 3.13 Very fine sand 

6 10 33.25 20.58 4.78 92.7 5.36 69.51 20.63 2.06 0.69 11.50 3.84 Very fine sand 

7 10 33.60 20.71 4.93 95.9 0.21 17.8 58.80 23.1 1.70 14.16 6.15 Fine silt 

8 45 33.84 20.68 5.11 99.7 9.63 19.48 39.75 15.46 0.82 11.71 4.52 Coarse silt 

9 10 33.39 20.65 5.06 98.3 40.78 36.42 0.27 0.00 0.17 8.50 1.61 Medium sand 

10 10 33.29 20.58 5.13 99.4 0.12 31,00 56.32 12.52 1.48 14.80 5.4 Medium silt 

11 28 34.22 20.70 4.65 90.8 29.94 10.5 2.51 0,00 0.11 5.50 0.62 Coarse sand 

12 9 33.78 20.53 4.73 91.9 17.82 44.5 14.11 4.03 0.52 10.40 2.54 Fine sand 

13 11 33.74 20.60 5.15 100.2 8.16 68.82 7.46 1.24 0.51 12.75 2.72 Fine sand 

14 26 34.10 20.64 5.12 96.1 26.51 14.28 9.09 3.41 0.3 7.50 1.22 Medium sand 

15 8 34.05 20.66 5.16 100.5 32.75 19.94 9.28 5.3 0.41 10.25 1.86 Medium sand 

RESULTS 

46 

The environment 

Bottom water showed temperature near or higher than 

20ºC along the channel and salinity varied between 31 

and 35 psu. A seasonal pattern was detected, with 

large variation in spring (16.8 to 23.5ºC for 

temperature and 31.4 to 35 psu for salinity) and high 

homogeneity in winter (temperatures varying between 

20.2 and 20.7ºC and salinities between 33.1 and 33.8 

psu) (Table 1). In summer temperature was always 

high, reaching 29.85ºC at 15 m depth (station 1). The 

deepest station (station 8), located in the central area 

of the channel, presented the extreme values for both 

variables. 

Temperature and salinity distributions indicate that 

Coastal Water (CW) filled the channel during the 

study period, except in spring when the cold and 

saline South Atlantic Central Water (SACW) occurred 

in the deepest part (station 8). 

Oxygen saturation was generally high and values 

below 75% were found in few stations, at the south 

area of the channel, in spring and fall (Table 1). 

Sediments showed high heterogeneity along the 

channel with deposition of finer sands in the south 

entrance and coarse grains both in the north and 

insular side. The continental side and central area were 

dominated by pelitic fractions (silt and clay) 

associated with high values of organic carbon and 

nitrogen. 

The highest values of organic carbon and total 

nitrogen were frequently found at stations 2, 7 and 10. 

Results of C/N ratio indicated the predominance of 

organic matter of marine origin at stations 1 and 11, 

during the four samplings, and also in the whole axis

47 

of the channel in summer. Conversely, organic matter 

of continental origin predominated at stations 7, 5 and 

2 in spring, summer and fall, respectively, with values 

higher than 20 (Table 1). 

Community analyses 

A total of 23,456 individuals were obtained, of which 

81% were identified at the species level (392 species). 

The remainder material was composed of juvenile 

specimens of various phyla that could not be 

identified. The fauna showed large variability in 

density, biomass and species richness considering the 

channel as a whole area in a temporal scale as can be 

seen by the large standard deviation of the means, 

especially in spring and winter (Fig. 2). This 

variability can be associated to the patchy sediment 

found in the channel bottom (Furtado et al., 2008) 

and/or to low sampling efficiency. Analysis of 

variance applied to the data showed no significant 

differences among data obtained in the four seasons, 

except for species richness (F = 3.09; P = 0.03). 

Richness was higher in the winter survey, and in 

summer and spring the values were smaller and 

similar. 

In general, higher values of total abundance were 

recorded in winter (a total of 9,862 individuals, being 

4,746 polychaetes) (Fig. 3) and lower in fall (2,601 

individuals). Both summer and spring presented more 

similar numbers (4,640 and 6,152 respectively) (Table 

2). 

Considering all samples, the most abundant species 

in the study area were Exogone arenosa (71 ind m -2 ), 

Chone insularis (44 ind m -2 ), Aricidea (Acmira) 

taylori (33 ind m -2 ), Lumbrineris tetraura (26 ind m -2 ) 

and Cirrophorus americanus (23 ind m -2 ). The first 

four species were most abundant in winter, whereas C. 

americanus and Neanthes bruaca were dominant in 

summer (17 and 10 ind m -2 , respectively). In spite of 

mollusks that were present in all seasons, the species 

showed noticeable spatial variation in distribution. For 

instance, all mollusks were absent in winter at station 

2 and in fall at station 7, but in spring Caecum 

striatum and C. pulchellum were highly abundant and 

dominant at station 9 (352 and 192 ind m -2 , 

respectively), values higher than those of the most 

abundant polychaetes species. 

Peracarida were the dominant crustaceans found in 

the samples, particularly the tanaid Saltipedes 

paulensis (18 ind m -2 ), the amphipods Phoxocephalopsis 

zimmeri (12 ind m -2 ) and Ampelisciphotis 

podophthalma (12 ind m -2 ) and the isopod Apanthura 

sp. (8 ind m -2 ). The tanaid were most numerous at 

stations 5 and 8 with moderate to high organic carbon 

content (groups I and II of stations) and the higher 


densities were exhibited by amphipods at places with 

fine sand and moderate content of organic carbon 

(Group III of stations). Each species peaked in a 

different season starting with P. zimmeri in spring, M. 

cornutus in summer and A. podophthalma in autumn. 

Decapoda were present in low abundance and species 

richness, standing out Hexapanopeus paulensis in 

summer and H. schmitti in winter (Table 3). 

Ophiuroids were noticeable in winter, especially at 

station 8, where Hemipholis elongata dominated with 

a number of 296 ind m -2 . Other important but less 

numerous species were Amphiodia atra, Ophioderma 

januarii and Ophiactis lymani (Table 3). 

The anthozoan Edwardsia sp. and the sipunculid 

Aspidosiphon gosnoldi were quite abundant in stations 

of Group III, the first species in those stations situated 

at the north mouth of the channel (13, 14 and 15), and 

the second species at station 9 in summer (84 

individuals) and winter (100 individuals). 

Density was similar among the surveys (F = 6.29, 

P = 0.09) with the highest mean value recorded in 

winter (658.87 ± 711.51 ind m -2 ) and the lowest in fall 

(173.40 ± 171.13 ind m -2 ) (Table 2, Fig. 2). The high 

numbers found at stations 8, 9, 14 and 15 were 

accounted mainly by polychaetes: Exogone arenosa, 

Chone insularis and Cirrophorus americanus 

(approximately 350, 300 and 250 ind m -2 

respectively). On the other hand, lower values 

appeared generally at stations 2, 7 and 10 (between 25 

and 96 ind m -2 ), places dominated by subsurface 

deposit-feeders, such as the amphipod Microphoxus 

cornutus, and the ophiuroids Amphipholis subtilis, A. 

squamata and species of Alpheidae. 

Biomass was also variable spatially but not 

temporally (F = 2.47, P = 0.48). Inversely to density, 

biomass dominance was shared among other groups 

besides Polychaeta (27%), as Mollusca (39%), 

Echinodermata (22%), Sipuncula (8%) and Crustacea 

(4%). In winter the highest value was due to the 

presence of the polychaete Spirographis spallanzani 

(with approximately 50 g each individual) and 

numerous and/or large ophiuroids as Hemipholis 

elongata, Amphiodia atra and Ophioderma januarii. 

The presence of bivalve species (Veneridae and 

Corbulidae) with their thick shells, besides the high 

abundance of the gastropods Caecum pulchellum and 

C. striatum increased the biomass values in spring 

(Fig. 3). 

Species richness was high in the studied area, 392 

species, but varied among stations (Table 2) and 

seasons (F = 3.09, P = 0.03). It ranged between 9 

species at station 11 in fall and 72 species at station 13 

in winter. Respecting species diversity, although

Density (ind m -2) 

Diversity (H’) 

1600 

1400 

1200 

1000 

800 

600 

400 

200 

6 

0 

0 

5 

4 

3 

2 

1 


SP SU AU WI 

Figure 2. Mean values and standard deviation of density (nº ind m -2 ), biomass (g m -2 ), diversity (H’), eveness (J’) and 

species richness for each sampling period. SP: Spring; SU: Summer; AU: Autumn; WI: Winter. 

almost constant seasonally (F = 1.14, P = 0.34) it 

varied spatially, since the northern part of the channel 

showed the highest values (Table 2). 

Evenness varied between 0.59 and 0.98 and in 

general followed the same trend of diversity. The 

lowest values were found at station 9 in spring and 

summer (Table 2) and are indicative of high 

dominance of few species. Seasonally, considering all 

the stations pooled, evenness was homogeneous (F = 

0.66, P = 0.58) with low values of standard deviations 

(Fig. 2). 

Multiple linear regressions applied to biological 

and environmental data showed that the model for 

richness fitted best and explained 55% of the variation 

in the data (Table 4). Diversity and species richness 

presented similar behavior, showing positive 

correlation with bottom water salinity, dissolved 

oxygen and sedimentary C/N, and negative correlation 

with bottom water temperature and organic carbon 

Biomass (g m -2) 

SP SU AU WI 0 

Richness (Nº species) 

70 

60 

50 

40 

30 

20 

10 

0 

Evenness (J’) 

140 

120 

100 

0.8 

0.6 

0.4 

0.2 

SP SU AU WI 

80 

60 

40 

20 

1.2 

1 

0 

SP SU AU WI 

SP SU AU WI 

48 

content in the sediments. The positive correlations 

point out places in the north area of the channel, such 

as stations 13 and 14 plus station 4 in summer. 

Unsuitable places, with low diversity and species 

richness, are linked to the negative correlations and in 

all sampled periods, and were represented by station 2, 

situated in the south axis of the channel. Density was 

positively correlated with bottom water dissolved 

oxygen and negatively correlated with temperature, 

which points out, respectively, the high number of 

individuals present in the northern stations and the 

depleted area at station 7. Regarding biomass, silt was 

in positive correlation and organic carbon in negative 

correlation, which reflects the high biomass of few 

large polychaetes present at the pelitic station 8, in 

winter, and the low biomass found in the sandy station 

1. At this last station, a low number of tiny organisms, 

such amphipods, juveniles of carideans and 

gastropods, were found in the poorly enriched 

sediments.

49 


Figure 3. Density (ind m -2 ) and biomass (g m -2 ) of the main groups of macrofauna obtained in each sampling period. 

CRUS: Crustacea, MOLL: Mollusca, ECHI: Echinodermata, POLY: Polychaeta, NEMA: Nematoda, SIPU: Sipuncula, 

CNID: Cnidaria. 

DISCUSSION 

The present results showed that despite the existence 

of a major pattern in the sediment distribution on the 

São Sebastião Channel (Furtado, 1995), some 

temporal variation can occur, changing the bottom 

texture. Sediments are frequently suspended and 

settled by the wind driven marine currents, the Coastal

Table 2. Density (nº ind m -2 ), biomass (g m -2 ), species 

richness (R), diversity (H’) and eveness (J’) mean values 

of the stations and periods sampled in 1993-1994. 

Density Biomass R H’ J’ 

Spring 

1 111 0.12 27 4.09 0.86 

2 37 0.87 11 2.4 0.69 

3 254 1.52 34 4.61 0.90 

4 202 2.75 32 4.15 0.83 

5 60 4.11 25 4.34 0.93 

6 144 7.77 26 3.79 0.81 

7 34 1.73 19 3.93 0.93 

8 305 5.27 53 4.27 0.71 

9 2944 15.45 64 3.59 0.59 

10 25 1.09 12 3.5 0.98 

11 208 137.07 10 3.12 0.94 

12 151 0.35 21 3.03 0.69 

13 104 1.23 42 4.97 0.92 

14 1011 40.82 46 4.69 0.85 

15 

Summer 

562 12.26 46 4.6 0.83 

1 173 2.39 28 3.7 0.77 

2 96 1.34 22 3.62 0.81 

3 653 37.81 28 3.98 0.83 

4 252 5.13 44 4.02 0.74 

5 174 1.49 42 4.25 0.79 

6 266 22.47 28 4.18 0.86 

7 53 3.3 19 3.81 0.90 

8 174 2.37 20 3.73 0.88 

9 606 29.98 30 3.14 0.64 

10 55 4.89 23 4.31 0.95 

11 801 56.83 50 4.74 0.84 

12 252 3.96 38 4.8 0.92 

13 466 20.71 37 4.43 0.85 

14 580 9.6 36 4.35 0.84 

15 

Autumn 

39 0.46 15 3.42 0.88 

1 92 2.99 33 4.13 0.83 

2 51 4.49 14 2.67 0.70 

3 196 7.1 16 3.39 0.85 

4 229 7.13 50 4.54 0.80 

5 65 0.98 21 3.48 0.79 

6 68 2.78 23 3.93 0.87 

7 24 0.78 14 3.55 0.93 

8 89 1.55 19 3.13 0.74 

9 190 4.68 19 3.61 0.85 

10 46 2.07 19 3.72 0.88 

11 60 0.84 9 2.87 0.90 

12 93 17.39 26 4.09 0.87 

13 322 5.47 44 4.72 0.87 

14 604 22.59 50 4.77 0.84 

15 

Winter 

472 4.05 32 4.24 0.85 

1 111 1.29 24 3.15 0.69 

2 86 3.01 19 3.13 0.77 

3 550 2.57 40 4.43 0.83 

4 183 1.04 36 3.99 0.77 

5 279 3.49 45 4.02 0.73 

6 537 36.39 57 5.07 0.83 

7 35 1.75 18 3.88 0.93 

8 1689 332.94 58 4.34 0.74 

9 2554 80.19 43 3.87 0.72 

10 61 3.33 26 4.4 0.94 

11 866 3.26 29 3.67 0.75 

12 129 5.21 38 4.71 0.90 

13 689 12.43 72 4.86 0.79 

14 1159 16.54 53 4.48 0.78 

15 955 30.31 61 4.84 0.82 


50 

Water and the South Atlantic Central Water, as 

consequence of the constant changes in wind direction 

and intensity (Castro, 1990; Furtado et al., 2008). So, 

fine particles are deposited where the prevailing 

current strength permits, fact that modifies the nature 

of benthic assemblages in a scale of meters. 

The role of fluid dynamics in benthic environment 

is well known, since it influences the type and size of 

substrate, the spatial configuration of habitat patches, 

the distribution of resources and the structure of biotic 

communities as well (Loreau, 2000; Austern et al., 

2002). There have been many studies dealing with the 

importance of physical processes on the disturbance of 

benthic systems, such as velocity and intensity of 

marine currents (Pastor de Ward, 2000; De Leo et al., 

2006) and storms (Posey et al., 1996). In the southern 

Atlantic region, depth, temperature, water movement 

patterns and sediment type are considered the primary 

factors controlling species composition (Pires, 1992; 

Pires-Vanin, 1993; Absalão et al., 2006). Sediment 

mobility, organic carbon and chlorophyll-a contents 

have also been implicated as influential factors at the 

regional scale (Sumida et al., 2005; De Leo & Pires- 

Vanin, 2006; Venturini et al., 2011). In the São 

Sebastião Channel the chemical alteration in part of 

the sea bed should be added due to the activities of the 

petroleum industry (Zanardi et al., 1999a; Da Silva & 

Bicego, 2010), which increases the disturbance and 

complexity of the communities relationships. So, the 

heterogeneity of the fauna is probably maintained by a 

great variety of local physical disturbances that might 

be allied to alteration or loss of certain ecosystem 

processes such as flow of energy and the cycling of 

nutrients and carbon (Covich et al., 2004; Kinzig et 

al., 2002). 

In the central-continental zone of the channel the 

prevalence of silt and clay fractions together with high 

content of organic carbon is a result of a north 

counter-clockwise vortex that transports fine grains to 

the south and deposits the finer sediment at the 

continental margin, region submitted to low 

hydrodynamics (Castro, 1990; Furtado, 1995). Due to 

the complex pattern of deposition found in the channel 

area, with sand banks in the south and north and mud 

bottom in the middle, it is expected that the variables 

linked to sediment be the most evident constraints of 

the faunal structure. The stations west of the channel, 

in the insular margin, especially stations 3, 9, 14, 

exhibited always the highest density values and 

relative high diversity values. Sandy sediments with 

organic matter, mainly of marine origin, were 

dominant in these places and, as usually occur on 

heterogeneous mixed bottoms, the diverse size and 

proportion of particles offer a variety of microhabitats

51 


Table 3. Abundance of the main species found at each station group and sampling season in the São Sebastião Channel. G 

I corresponds to stations 2, 7, 10; G II to stations 1, 4, 5, 6, 12; G III to stations 3, 9, 11, 13, 14, 15 (groups are after Arasaki 

et al., 2004). 

Polychaeta 

Spring Summer Autumn Winter 

GI GII GIII GI G II GIII GI GII GIII GI GII GIII 

Chone insularis 351 22 34 16 144 

Exogone arenosa 1 316 2 3 205 3 11 51 21 664 

Aricidea taylori 9 10 142 3 115 2 10 12 2 60 237 

Neanthes bruaca 12 78 32 12 16 9 18 24 48 

Magelona posterenlongata 27 75 3 28 18 12 56 

Lumbrinereis tetraura 24 96 1 20 187 1 2 105 

Cirrophorus americanus 36 32 135 26 2 48 21 8 

Mollusca 

Caecum striatum 601 8 192 

Caecum pulchellum 462 8 

Corbula caribea 2 78 8 75 131 2 2 70 4 13 67 

Sipuncula 

Aspidosiphon gosnoldi 42 84 50 100 

Crustacea 

Microphoxus cornutus 13 1 30 7 

Phoxocephalopsis zimmeri 1 33 11 1 24 

Ampelisciphotis podophthalma 1 69 4 

Apanthura sp. 1 50 24 6 1 2 1 

Saltipedis paulensis 4 6 2 29 31 6 8 9 131 85 2 

Hexapanopeus paulensis 21 4 

Hexapanopeus schimitti 18 

Echinodermata 

Hemipholis elongata 1 32 10 1 4 6 

Ophiactis lymani 2 52 54 

Amphiodia atra 3 4 20 47 12 2 8 6 14 46 

Ophioderma januari 4 4 4 24 

Edwarsia sp. 6 124 10 224 96 6 223 

Chordata 

Branchiostoma platae 90 23 6 49 10 74 

Total 76 162 2381 98 503 965 49 101 713 205 330 2011 

and niches that favors the establishment and 

maintenance of many benthic species (Wood, 1987; 

Pastor de Ward, 2000). 

During the study, the influence of temperature and 

salinity changes could be detected in the distributional 

patterns of the São Sebastião Channel macrofauna. 

Despite that the warm and less saline Coastal Water 

(CW) had filled the area, in almost all the occasions, 

in springtime at station 8, the central and deepest 

station, the signal of the South Atlantic Central Water 

(SACW) could be found. Correlation of diversity and 

richness with temperature and salinity data, most 

probably address the seasonal intrusion of the SACW. 

The spatial and temporal predominance of CW in the


Table 4. Multiple regression results for macrobenthic community parameters in the São Sebastião Channel. Signals of the 

partial regression coefficients of the significative variables and the respective P value are given. D: depth; S: salinity; T: 

temperature; O2 (%): percent saturation of oxygen; CS: coarse sand; MS: medium sand; FS: fine sand; C: organic carbon. 

In bold are indicate the significant values. 

Density Diversity Evenness Richness Biomass 

F regression 4.37 3.72 2.14 9.22 3.94 

P value 0.001 0.003 0.06 0.0001 0.002 

R 2 0.37 0.33 0.55 0.35 

Variables b P-value b P-value b P-value b P-value b P-value 

D + 0.82 - 0.04 + 0.901 + 0.0009 

S + 0.14 + 0.02 + 0.02 - 0.51 

T - 0.03 - 0.002 - 0.0001 - 0.48 

O2 + 0.001 + 0.01 + 0.0001 + 0.03 

CS + 0.11 + 0.09 + 0.08 + 0.07 

MS + 0.18 + 0.22 + 0.21 + 0.12 

FS - 0.23 + 0.18 + 0.09 - 0.21 

Silt + 0.65 + 0.21 + 0.57 + 0.01 

Clay + 0.22 + 0.12 + 0.09 + 0.11 

C - 0.08 - 0.02 - 0.008 - 0.005 

C/N + 0.15 + 0.01 + 0.0004 + 0.11 

area, conversely, could explain the lack of remarkable 

differences on density, diversity and richness of the 

fauna in the temporal approach. The negative 

correlation of those variables with temperature, and 

the positive correlation with oxygen content points out 

the low numbers of species and individuals found in 

the shallow group 1 of stations. However, the 

significant positive correlation of salinity, dissolved 

bottom oxygen and C/N, with diversity and species 

richness seems to differentiate the northern stations 

(12 to 15) from the rest of the area. At this part of the 

channel the counter clock-wise water circulation 

frequently occurs with the inflow from the south 

(Castro, 1990). As result, the periodical local 

disturbance of the sandy bottom, the organic matter 

may be constantly recycled and returned to the 

macrofauna disposal, fact that affects the ecosystem 

functioning (Loreau, 2000; Orians, 2000) as discussed 

earlier. 

Despite the lack of statistical difference among the 

medium abundance values for each season, very low 

numbers were detected in places along the channel 

axis in autumn. This fact matches with the occurrence 

of dense populations of penaeid shrimps (Litopenaeus 

schimitti and Xiphopenaeus kroyeri) in the area, as 

pointed earlier for the Brazilian southern coast (Pires- 

Vanin et al., 1997). Macrofaunal control of benthic 

community structure is well known (Bell & Coull, 

1978; Nelson, 1981). Low abundance and low species 

richness of soft bottom macrobenthos were previously 

reported for the Brazilian shelf, and the evoked 

explanation was predation by Xiphopenaeus kroyeri 

52 

(Pires-Vanin, 1993) and fish species (Rocha et al., 

2007; Soares et al., 2008). In fact, nearly 83% of the 

demersal fishes (flaunders, gerreid and scienid spp.) 

found in the SSC, fed upon tubicolous crustaceans, 

penaeid shrimps and sub-surface polychaetes (Soares 

et al., 2008) and predation was considered to be the 

mandatory factor for structuring benthic assemblages 

in these occasions (Muniz & Pires-Vanin, 2000). 

Interaction among species can result in an increase 

or decrease in biodiversity (Orians, 2000). According 

to Ambrose Jr. (1993) the high density of ophiuroids 

can affect local species diversity, due to the effect of 

predation and bioturbation. The role of ophiuroids on 

infaunal abundance is not well established yet, 

although high densities were associated with low 

abundance of sedentary tubicolous polychaetes in the 

Arctic and deep-sea communities (Brenchley, 1981). 

In the present study this possible interaction seems not 

to occur because tubicolous polychaete and ophiuroids 

presented high densities at the same time, especially at 

station 8. A possible explanation could be linked to 

the lack of competition among them, since they 

explore the environment differently. In fact, 

Spirographis spallanzani is a suspension feeder, 

whereas the species of ophiuroids, Amphiodia atra 

and Ophiactis lymani, are deposit consumers (Arasaki 

et al., 2004; Muniz & Pires, 1999). 

Recently Muniz et al. (2005) classified the São 

Sebastião Channel as an undisturbed area in its major 

part, with few sites at the centre slightly disturbed by 

human impacts. The behavior of the structural 

variables studied herein indirectly attest the

53 

contamination of stations 7 and 10 submitted to effects 

of the Araçá sewage pipe and the DTCS oil terminal 

(Zanardi et al., 1999b). Despite species richness and 

density appeared to be low on these places, the deposit 

feeders are large and represented by of one or two 

species of subsurface deposit-feeders. It is possible 

that chronic local contribution of petroleum 

hydrocarbons and domestic sewage may induce the 

enhanced growth of bacterial and diatom populations, 

a constant food source for subsurface deposit-feeders 

(Montagna et al., 1987). Experimental studies and 

bioassays carried out with algal species in the area of 

the Araçá sewage pipe showed that algal growth 

improved several times in the vicinity of the 

submarine outfall (Lima, 1998). Also, in situ algal 

bioassays pointed out that the greater the quantity of 

sewage added the higher phytoplankton growth was 

(Lima, 1998). Benthic responses to variable organic 

loads are well established (e.g. Gray et al., 2002; 

Hyland et al., 2005). However, sometimes the quality 

of food instead of quantity may limit distribution and 

metabolism of macrofauna (Pearson, 2001; Sumida et 

al., 2005). Venturini et al. (2011) showed the organic 

enrichment and the prevalence of refractory material 

in sediments on the central area of the São Sebastião 

Channel and related the vertical distribution, 

abundance and functional structure of polychaete 

assemblages to those differences. 

Recent modeling studies about dispersion of the 

Araçá submarine outfall indicated that the effluent is 

not efficient enough to comply with environmental 

standard, in accordance of CONAMA (Brazilian 

Environmental Council) resolution number 20 

(Marcellino & Ortiz, 2001). Araçá sewer is stayed in 

an area with low values of current speed, making 

difficult the dispersion of the effluent. Furthermore, 

studies carried out in the area (Weber & Bicego, 1991; 

Ehrhardt et al., 1995) have shown that the muddy 

region of the São Sebastião Channel receive an 

important amount of organic input from the sewage 

pipe and its sediments always present hydrocarbons 

derived from petroleum, probably from the DTCS oil 

terminal activities (Zanardi et al., 1999a). The low 

density and diversity found at station 2 is probably 

linked to the presence of hydrocarbons. Zanardi et al. 

(1999b) reported that concentration of petroleum 

hydrocarbons was always high on the southern island 

margin (the present station 2 area) and addressed this 

finding to clandestine washing of oil tanks, frequent in 

that region. 

In spite of the relative small area, when compared 

with the adjacent inner shelf, the channel presented 

high number of species, similar to that found in the 

adjacent São Sebastião shelf. Here, a total of 398 

species were found in summer1994, and 352 spp. in 


early spring of 1997 (Pires-Vanin, 2008), considering 

the same depth range and sediment types sampled in 

the channel area. Both places, however, contrast in 

number of main species, 60 in the CSS and 98 in the 

shelf (Muniz & Pires, 2000; Arasaki et al., 2004). 

Dominance and low number of species in common are 

contrasting as well (Pires-Vanin, 2008). The areas 

have been considered alike not only relative to the 

macrofauna and megafauna components (Pires-Vanin, 

2008) but also in relation to the benthic fish 

composition and population structure. Rossi- 

Wongtschowski et al. (2008) showed that the channel 

presented Gerreidae and Hemulidae species associated 

with rocky substrates instead of the shelf dominant 

Scienidae, besides a major proportion of the adult 

stratum. 

In conclusion, the benthic communities of the 

south and northern area of the São Sebastião Channel 

present high density and species diversity that 

contrasts with the unbalanced communities found at 

the central area. Here, the shallow or deep places are 

characterized by very few species and this finding 

confirms the hypothesis rose in this paper. The 

stations located at the south channel mouth and in the 

deep channel axis present sediments with organic 

matter predominantly of marine origin, indicating the 

path of the major flux of waters across the channel. 

Although in a relative small area, the channel 

presented high values of species richness. This 

discovery probably reflects the highly heterogeneous 

patchy surperficial sediments that increase the 

numbers of niches potentially open to the macrofauna 

(Loreau, 2000; Pastor de Ward, 2000; Austern et al., 

2002). However, the biological parameters evaluated 

did not present a striking seasonal variation and 

indicated that the communities were relatively stable 

through the year. 

The present study pointed out that community 

structure and ecological relationships are favored both 

by the complexity and heterogeneity of the substratum 

and the marine current circulation, but may be 

disfavored by the anthropogenic activities developed 

in the central area. 

ACKNOWLEDGEMENTS 

The authors acknowledge FAPESP (Fundação de 

Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo) (Proc. 

92/3449-0) for the financial support of the study. The 

paper benefited with the comments of the reviewers. 

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Received: 25 November 2011; Accepted: 27 December 2012 

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Lat. Am. J. Aquat. Res., 41(1): 57-67, Inversión 2013 ocular en Paralichthys adspersus (Pleuronectiformes, Paralichthyidae) 



Inversión ocular en Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) lenguado 

de ojos chicos (Pleuronectiformes, Paralichthyidae): un caso del ambiente 

y un análisis en ejemplares cultivados 

Héctor Flores 1 & Paula Martínez 2 

1 Departamento de Acuicultura, Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Católica del Norte 

Larrondo 1281, Coquimbo, Chile 

2 Corporación Nacional Forestal, Región de Coquimbo, Regimiento Arica 901, Coquimbo 

RESUMEN. En diversas especies de Pleuronectiformes se han registrado casos de inversión ocular, 

fenómeno, en que el individuo reposa en el fondo por el lado contrario al habitual y/o normal. La proporción 

en que se presenta esta condición es variable y depende de las especies que se analicen. En el género 

Paralichthys se ha reportado inversión ocular en cuatro especies: P. albigutta, P. orbignyanus, P. californicus 

y P. dentatus. En el presente trabajo, se informa la captura de un ejemplar silvestre de Paralichthys adspersus 

(Steindachner, 1867), con inversión ocular, capturado en Caldera (Chile). También, se han reportado 

individuos invertidos de esta especie provenientes de un cultivo, a partir de reproductores que fueron 

capturados en Bahía Coquimbo. En ejemplares diestros y siniestros proveniente de cultivo, se efectuó 

comparación de relaciones morfométricas. La proporción de peces con inversión ocular y que provienen de un 

cultivo, representa 2,2% de la población de peces producidos. Se discute la frecuencia de este tipo de 

anomalías y las probables causas que las estarían produciendo. 

Palabras clave: migración ojos, anormalidad ocular, desarrollo temprano, acuicultura, Coquimbo, Chile. 

Ocular reversal in Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) small eyes flounder 

(Pleuronectiformes, Paralichthyidae): a case from the environment 

and analysis of cultured specimens 

ABSTRACT. In several species of Pleuronectiformes have been cases of ocular reversal, a phenomenon in 

which the individual lies at the bottom on the opposite side than usual and / or normal. The rate at which this 

condition occurs is variable and depends on the species analyzed. In the genus Paralichthys reversal has been 

reported in four species: P. albigutta, P. orbignyanus, P. californicus y P. dentatus. This paper reports a case 

of reversal in Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) caught in Caldera (Chile). On the other hand is 

reported for this species reversed individuals from a crop, from broodstock who were captured in Bahia 

Coquimbo. In right and left specimens from a crop, a comparison was made of morphometric relationships. 

The proportion of fish with ocular reversal coming from a culture, accounting 2.2% of the population fishes 

produced. We discuss the frequency of such anomalies and the probable causes that would produce 

Keywords: eye-migration, ocular abnormalities, early development, aquaculture, Coquimbo, Chile. 

___________________ 

Corresponding author: Héctor Flores G. (hflores@ucn.cl) 

INTRODUCCIÓN 

En Pleuronectiformes, es común que los individuos 

reposen sobre el fondo posados sobre el lado ciego de 

su cuerpo. En estos peces existen formas siniestras 

donde en sus etapas iniciales de vida, el ojo derecho 

57 

migra hacia el lado izquierdo y formas diestras, en que 

el ojo izquierdo migra hacia el lado derecho (Ahlstrom 

et al., 1984). Sin embargo, este patrón a veces se 

altera y ocurre la migración del ojo al lado opuesto del 

habitual, fenómeno conocido como inversión, 

produciéndose un cambio en el giro de los ojos y la

58 

pigmentación; en algunas especies, los ojos migran 

indistintamente hacia la derecha o izquierda de la 

cabeza (Guibord & Chapleau, 1999). 

La inversión como carácter tiene un limitado valor 

filogenético (Hensley & Ahlstrom, 1984; Chapleau, 

1993). Sin embargo, es importante que los casos de 

inversión sean informados para evitar errores de 

identificación (Guibord & Chapleau, 1999), tal como 

ha sucedido con algunas especies de Pleuronectiformes. 

El fenómeno de inversión ha sido reportado en 

diferentes especies y no se restringe a una familia en 

particular. En una especie el número de individuos que 

experimenta inversión es variable. Hay especies en 

que los ejemplares reportados con inversión ocular es 

bajo, mientras que en otras especies este porcentaje es 

mayor, reconociéndose una migración ambidireccional 

de los ojos, situación que es conocida en todas las 

especies pertenecientes a Psettodidae, que corresponde 

al clado más plesiomórfico del orden (Chapleau, 

1993). Respecto a la situación de especies en que se ha 

registrado ejemplares con inversión ocular, se hace a 

continuación un detalle de esta situación para cada una 

de las familias. 

Psettodidae considerado el más primitivo de los 

taxa de Pleuronectiformes, sus especies son siniestras 

o diestras (Norman, 1934; Chapleau, 1993). 

En Soleidae las especies son diestras, pero se ha 

reportado solo un caso de inversión en Microchirus 

variegatus (Bello, 1996); algo semejante ocurre en 

Cynoglossidae cuyas especies son siniestras, donde las 

formas diestras son raras y ocurren en Symphurus 

vanmelleae, S. diomedianus, S. atricauda y S. 

plagiusa (Moe, 1968; Dahlberg, 1970; Telders, 1981; 

Munroe, 1996). En Achiridae sus especies son 

diestras, reportándose once casos de inversión en 

Trinectes maculatus, para un universo cercano a 

20.000 peces muestreados (Moore & Posey, 1972). 

En Pleuronectidae las especies casi siempre son 

diestras (Nelson, 2006), sin embargo, hay algunas en 

que se ha reportado los primeros registros de 

inversión, como ocurre en Hippoglossoides dubius, 

Kareius bicoloratus, Limanda limanda, L. yokohamae, 

Microstomus achne, M. pacificus, Cleisthenes pinetorum, 

Glyptocephalus stelleri, G. zachirus y 

Poecilopsetta plinthus (Gudger & Firth, 1937; Follet 

et al., 1960; Amaoka, 1964; Okiyama & Tomi, 1970; 

Fugita, 1980; Kamei, 1983; Bruno & Frazer, 1988; 

Ivankov et al., 2008; Goto, 2009). En Pleuronectes 

platessa e Hippoglossus hippoglossus ocasionalmente 

se encuentran individuos siniestros (Norman, 1934; 

Gudger, 1935; Gudger & Firth, 1937), mientras que en 

Platichthys stellatus, es más frecuente la ocurrencia de 


individuos con inversión ocular (Norman, 1934; 

Policanski, 1982a), existiendo en esta especie 

polimorfía con variación clinal, con un 50% de 

ejemplares siniestros en California, llegando a un 

100% en Japón (Bergstrom, 2007; Bergstrom & 

Palmer, 2007), una situación semejante se encuentra 

en la especie europea de P. flesus (Fornbacke et al., 

2002). 

En Paralichthyidae la mayoría de las especies son 

siniestras (Nelson, 2006). Hay registros de inversión 

ocular con proporciones variables, como en 

Citharichthys arctifrons, C. spilopterus, C. macrops, 

Etropus crossotus, Pseudorhombus elevatus y 

Tephrinectes sinensis, donde solo hay reportes 

aislados de inversión ocular (Wilkens & Lewis, 1971; 

Taylor et al., 1973; Castillo-Rivera & Kobelkowsky, 

1992; Hoshino & Amaoka, 1998; Guibord & 

Chapleau, 1999; Hoshino & Munroe, 2004; Da Silva 

et al., 2007). En Xystreurys liolepis, los peces pueden 

ser siniestros o diestros (Jordan & Evermann, 1898) y 

en algunas especies de Hippoglossina se ha reportado 

inversión ocular (Norman, 1934). En el género 

Paralichthys se presenta una mayor variabilidad en la 

proporción de individuos con inversión ocular. Por 

ejemplo, White (1962) reporta la captura de una 

postlarva de P. albigutta con inversión ocular y Díaz 

de Astarloa (1997) informa por primera vez, un caso 

de inversión ocular en P. orbignyanus en el Atlántico 

sur. En P. dentatus, se registran dos casos de 

individuos diestros extraídos del medio natural 

(Gudger, 1936; Deubler & Fahy, 1958), mientras que 

en P. californicus, se encontró que la condición diestra 

se puede presentar en 37 a 40% de la población 

(Norman, 1934; Ginsburg, 1952; Kramer et al., 1995), 

incluso en P. olivaceus se han seleccionado líneas 

invertidas (Hashimoto et al., 2002). 

Las razones que explicarían esta anomalías 

corresponde a: cambios drásticos del ambiente, 

hibridación, competencia interespecífica, selección y 

grado de especialización del grupo (Norman, 1934; 

Gatner, 1986; Munroe, 1996; Fornbacke et al., 2002; 

Bergstrom, 2007). 

En las ocasiones en que se han cultivado especies 

de Pleuronectiformes aparecen individuos con 

inversión ocular, con un frecuencia superior a los 

registrados en el ambiente como es el caso de Achirus 

lineatus, Achiridae (Houde, 1973) y en Paralichthys 

dentatus y P. orbignyanus, Paralichthyidae (Bisbal & 

Bengston, 1993; López et al., 2009). 

Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) es 

una especie de importancia comercial, que se 

distribuye desde Ecuador hasta Aysén y archipiélago 

de Juan Fernández en Chile (Chirichigno, 1974; 

Nakamura et al., 1986; Béarez, 1996;). Esta especie es

Inversión ocular en Paralichthys adspersus (Pleuronectiformes, Paralichthyidae) 

capturada preferentemente por pescadores artesanales, 

con redes de arrastre, de cortina, espinel y línea de 

mano. Ha sido objeto de estudios relacionados con su 

desarrollo embrionario y larval, crecimiento, aspectos 

ecológicos, fisiológicos, genéticos, enfermedades y 

definido un protocolo base de cultivo (Silva, 2010). 

En ninguno de estos estudios, se ha reportado casos de 

inversión ocular en esta especie. 

Este trabajo reporta el primer registro de la captura de 

un ejemplar de Paralichthys adspersus (Steindachner, 

1867) con inversión ocular en el medio ambiente y 

también de individuos con inversión ocular 

provenientes de un cultivo experimental, cuyas formas 

diestras y siniestras fueron comparadas morfométricamente. 

MATERIALES Y MÉTODOS 

El ejemplar con inversión ocular fue capturado en 

enero de 1996, por pescadores artesanales cerca de la 

costa a una profundidad aproximada de 25 m, en la 

localidad de Caldera, Región de Atacama (27°04'S, 

70°51'W); de captura se efectuó con una red de 

monofilamento. Los captores autorizaron, antes de ser 

comercializado el pez, sacar una fotografía y el 

registro de su longitud total (Lt), estándar (Le), cabeza 

(Lc) y maxila (Lm), altura máxima (Am) y pedúnculo 

caudal (Apc). 

En el laboratorio de Cultivo de Peces de la 

Universidad Católica del Norte, en el marco del 

programa Cultivo del Lenguado Chileno, se registró la 

presencia de individuos con inversión ocular, que se 

mantuvieron por 570 días de cultivo, provenientes de 

una misma cohorte. Se registró su longitud total (Lt), 

longitud estándar (Le), longitud de la cabeza (Lc), 

longitud de la maxila (Lm), altura pedúnculo caudal 

(Apc), longitud de aleta pectoral (Lpec), espacio 

interorbital (Eio) y peso total (Pt). 

Las curvas potenciales de la relación Lt/Pt para 

lenguados normales y con inversión ocular, se 

compararon con un análisis de covarianza (ANCOVA; 

Zar, 1999); para evaluar la significancia estadística del 

exponente isométrico (b), éste se analizó con la 

función propuesta por Pauly (1984): 

t 

DS x 

DS y 

| 3| 

√1 

2 

2 

donde t es el estadístico t-student; DS (x) e (y) 

corresponden a la desviación estándar del logaritmo de 

la Lt y del Pt para cada grupo de lenguados; ni es el 

número de peces muestreados; bi es el valor ajustado 

de b y r 2 es el ajuste potencial del coeficiente de 

determinación. 

Con los registros de la caracterización morfométrica 

se establecieron regresiones para los grupos de 

lenguados normales y con inversión ocular, que fueron 

comparadas con un análisis de covarianza (ANCOVA; 

Zar, 1999). Los análisis estadísticos se efectuaron en 

una planilla Excel, a un nivel de significación de α ≤ 

0,05. 

RESULTADOS 

59 

El espécimen con inversión ocular proveniente del 

ambiente midió 52,6 cm de longitud total, su forma 

corporal, coloración y tonalidad fue semejante a los 

ejemplares normales, ambos ojos estaban en el lado 

derecho y su lado izquierdo es de tonalidad blanca 

(Fig. 1a). Las principales medidas se indican en la 

Tabla 1. No se observaron diferencias morfológicas 

entre el ejemplar con inversión ocular y los peces 

normales. 

Se analizaron 693 juveniles de P. adspersus 

provenientes de un cultivo experimental. Se registró 

un total de 15 ejemplares diestros (Fig. 1b), que 

corresponden aproximadamente al 2,2% de la 

población. La distribución de tallas entre el grupo de 

peces fue de 175-285 mm y de 180-270 mm (Fig. 2). 

La morfología externa y su pigmentación corporal, 

tanto en lado oculado como en el ciego no mostró 

diferencias entre individuos normales y con inversión 

ocular, al igual que los rangos de sus principales 

medidas corporales (Tabla 2). 

La relación Lt-Pt para individuos normales y con 

inversión ocular (Fig. 3) indicó que las pendientes 

para los grupos de peces normales y con inversión 

ocular difieren de 3 (t = 2,732 y t = 3,089 

respectivamente; P < 0,05), lo que confirma un 

crecimiento alométrico positivo en ambos grupos de 

peces. 

Las relaciones morfométricas entre los grupos de 

lenguados normales y con inversión ocular (Fig. 4; 

Tabla 3), no mostraron diferencias estadísticas 

(ANCOVA; Tabla 3) entre ambos grupos. En el caso 

de las relaciones Lc-Eio y Lc-Lm, que pareciera haber 

diferencia entre las regresiones, ésta no existe, debido 

a que todos los datos de ambos grupos analizados se 

sobreponen. Para la relación Lt-Aplc (Fig. 5), cuando 

se analizan todos los datos no hay diferencias entre 

ambos grupos, sin embargo al excluir del análisis los 

ejemplares más pequeños, la diferencia estadística se 

manifiesta (Tabla 3).

60 


a b 

Figura 1. Paralichthys adspersus peces normales y con inversión ocular. a) Individuos capturados por pescadores 

artesanales en Caldera, Chile; arriba: el pez invertido se ubica a la izquierda; abajo: el pez invertido se ubica en el centro y 

b) Ejemplares cultivados en laboratorio: arriba: superior normal e inferior invertido; abajo: ejemplar invertido. 

Tabla 1. Medidas morfométricas de un pez con inversión 

ocular de Paralichthys adspersus, capturado del medio 

natural en la localidad de Caldera, Chile. 

Dimensión cm 

Longitud total (Lt) 52,6 

Longitud estandar (Le) 46,5 

Longitud cabeza (Lc) 11,8 

Longitud maxila (Lm) 5,6 

Altura máxima (Am) 22,2 

Altura pedúnculo caudal (Apc) 5,6 

DISCUSIÓN 

En Pleuronectiformes se ha registrado una serie de 

anormalidades morfológicas, entre ellas, ambicoloración, 

rotación incompleta de los ojos, abertura 

dorsal por migración del ojo e inversión corporal 

(Norman, 1934). La frecuencia de estas anomalías, 

sugiere que estas diferencias estarían relacionadas con 

el grado de especialización del grupo taxonómico en 

estudio (Dawson, 1962; Haaker & Lane, 1973; 

Telders, 1981), siendo más frecuentes en las familias 

menos especializadas, como Paralichtyidae y Pleuro- 

nectidae y menos frecuentemente en las familias 

derivadas como Soleidae y Cynoglossidae (Amaoka, 

1964; Gartner, 1986; Munroe, 1996). 

La pigmentación en ambos lados del cuerpo, los 

casos de inversión y los registros de hibridación 

intergenérica, corresponden a claras manifestaciones 

de atavismo en el grupo y revelan su origen reciente a 

partir de ancestros Perciformes relacionados 

estrechamente con Percoidea (Ivankov et al., 2008). 

Gatner (1986) propone una hipótesis ecológica en 

que las especies de peces planos que habitan aguas 

templadas y poco profundas, están sujetas a grandes 

fluctuaciones de intensidad lumínica y temperatura, 

condiciones que estarían induciendo a anormalidades 

durante su desarrollo larval. Si bien, algunas 

anomalías pueden estar relacionadas con factores 

ambientales como el hábitat, especialmente durante la 

metamorfosis, en el primer año de vida o las 

condiciones durante su crianza (Gartner, 1986; Aritaki 

et al., 1996; Aritaki & Seikai, 2004), variables que 

influyen de manera importante en la aparición de 

anormalidades, principalmente en los casos de 

pigmentación. 

Norman (1934) postula que las alteraciones en el 

patrón de pigmentación y morfología corporal, 

también pueden ser causadas por la hibridación


Figura 2. Frecuencia relativa (%) por clase de talla en morfotipos normales y con inversión ocular en Paralichthys 

adspersus, cultivados experimentalmente. 

Tabla 2. Caracterización morfométrica de peces normales y con inversión ocular de Paralichthys adspersus provenientes 

de un cultivo experimental (longitudes en mm y peso en g). 

Carácter 

Normales (n = 40) Con inversión ocular (n = 15 ) 

Rango Media D.S. Rango Media D.S. 

Longitud total (Lt) 175,0 - 285,0 230 30,8 180,0 - 270,0 236 30,1 

Longitud estándar (Le) 145,0 - 245,0 192,5 29,2 150,0 - 230,0 197,3 28 

Altura máxima del cuerpo (Am) 74,1 - 120,7 97,5 13 80,2 - 114,4 99,5 12,4 

Longitud cabeza (Lc) 37,8 - 64,4 50,2 7 37,7 - 59,6 51,6 6,6 

Longitud maxila (Lm) 15,5 - 26,7 21 3,1 14,9 - 25,4 21,9 3 

Altura pedúnculo caudal (Apc) 14,2 - 28,2 21,9 3,6 16,7 - 26,5 22,4 3,4 

Longitud aleta pectoral lado ciego (Laplc) 15,5 - 36,3 27,1 4,6 17,6 - 32,1 26,6 3,8 

Espacio interorbitario (Eio) 1,4 - 5,2 3,6 0,9 2,0 - 4,8 3,4 1 

Peso total (Pt) 69,7 - 341,7 178,2 74,1 73,2 - 268,5 186,7 68,6 

Figura 3. Relación longitud total–peso total en juveniles de Paralichthys adspersus, con ojos en posición normal 

(siniestra) y con inversión ocular (diestra). Cada marca representa un pez. 

61

62 


Figura 4. Relaciones morfométricas para peces normales y con inversión ocular de Paralichyhys adspersus cultivados 

experimentalmente. 

interespecífica e intergenérica, ampliamente distribuida 

entre los peces planos, de amplio conocimiento 

en el orden (Hubbs, 1955; Fujio, 1977; Garret, 2005; 

Garret & Pietsch, 2007; Ivankov et al., 2008), que se 

verían favorecidas por débiles aislamientos reproductivo 

y/o ecológico, donde las especies tendrían 

superpuestas las épocas de desove en un mismo nicho. 

En el caso particular de la inversión ocular, en una 

misma especie, se registran variaciones clinales, como 

es el caso de Platichthys stellatus, cuyo cambio 

gradual es consecuencia de la selección natural 

(Policansky, 1982b; Fornbacke et al., 2002). Allí, la 

segregación ecológica y la divergencia de adaptación, 

impulsada por la competencia, son posibles meca-


Tabla 3. Relaciones morfométricas en lenguados normales y con inversión ocular de Paralichthys adspersus cultivados 

experimentalmente. 

Relación morfométrica 

Análisis de covarianza 

Ft 0,05 (1),55 = 4,030 

F calculado Ho: β1 = β2 

Longitud total (Lt) - Peso total (Pt) 0,0500 Aceptada 

Longitud total (Lt) - Longitud estándar (Le) 0,1570 Aceptada 

Longitud total (Lt) - Altura máxima (Am) 1,4060 Aceptada 

Longitud total (Lt) - Longitud cabeza (Lc) 0,0010 Aceptada 

Longitud total (Lt) - Altura pedúnculo caudal (Apc) 0,0294 Aceptada 

Longitud cabeza (Lc) - Espacio interorbitario (Eio) 0,7248 Aceptada 

Longitud cabeza (Lc) - Longitud maxila (Lm) 0,2294 Aceptada 

Altura maxima (Am) - Altura pedúnculo caudal (Apc) 0,0190 Aceptada 

Longitud total (Lt) - Longitud aleta pectoral lado ciego (Laplc) 3,0010 Aceptada 

Longitud total (Lt) - Longitud aleta pectoral lado ciego (Laplc) 

excluyendo los dos ejemplares más pequeños 

5,4520 Rechazada 

Figura 5. Relación morfométrica entre la longitud total (Lt) y la longitud de la aleta pectoral del lado ciego (Aplc) para 

peces normales y con inversión ocular de Paralichyhys adspersus cultivados experimentalmente. a) se incluyen todos los 

datos; b) se excluyen los dos peces más pequeños. 

nismos que mantienen la distribución geográfica de las 

formas diestras y siniestras (Bergstrom, 2007). En 

Platichthys flesus, sin embargo, se postula que la 

competencia interespecífica entre formas diestras y 

siniestras con Pleuronectes platessa, sería el 

mecanismo que mantendría las pequeñas proporciones 

de ejemplares siniestros (Fornbacke et al., 2002). En 

P. stellatus existen diferencias morfológicas, donde 

los morfos diestros tienen un pedúnculo caudal más 

amplio, hocicos más cortos y un menor número de 

branquispinas que las formas siniestras, que en 

conjunto con la posición de los ojos, se manifiestan en 

una conducta de captura de presas entre ambos 

morfos, que los capacitaría a consumir presas 

diferentes (Bergstrom, 2007). Estas diferencias son 

63 

sutiles, pero sugieren que las formas diestras y 

siniestras difieren ecológicamente y que estos 

mecanismos ecológicos pueden mantener estas formas 

polimórficas (Bergstrom & Palmer, 2007). Esta 

postura se contrapone con lo que ocurre en Xystreurys 

liolepis, donde morfos diestros y siniestros no 

muestran diferencias en la cinemática de captura de 

presas (Gibb, 1996), situación que podría estar 

influenciada por el cautiverio y el tipo de alimento. 

La inversión ocular sería un fenómeno con base 

genética, que se comprueba para Platichthys stellatus, 

donde existe herencia moderada (Policansky, 1982a; 

Boklage, 1984; Bergstrom & Palmer, 2007). En el 

caso de Paralichthys olivaceus, la migración del ojo es 

controlada por el locus rev (Hashimoto et al., 2002).

64 

El porcentaje de individuos con inversión ocular 

proveniente de una misma cohorte, así como el 

registro de sólo un ejemplar capturado del medio 

natural, indica que la condición diestra en 

Paralichthys adspersus, es poco común, tal como 

ocurre en otras especies de Paralichthys como son P. 

albigutta, P. orbignyanus y P. dentatus (Gudger, 

1936; Deubler & Fahy, 1958; White, 1962; Díaz de 

Astarloa, 1997). Una situación diferente ocurre en P. 

californicus, donde existe una mayor frecuencia de 

individuos con inversión ocular, que puede llegar 

hasta 40% (Ginsburg, 1952; Haaker & Lane, 1973; 

Kramer et al., 1995). 

Las bajas frecuencias de especímenes con 

inversión ocular en el medio natural se deberían a que 

tendrían una tasa de mortalidad más alta (Gudger, 

1935), situación que está claramente documentada 

para Platichthys flesus (Fornabacke et al., 2002). 

La acuicultura de Pleuronectiformes está desarrollada 

para distintas especies. En estos cultivos, se 

registra una frecuencia considerable de individuos con 

inversión ocular, superior a la que se registra en el 

ambiente. Es así como en Achirus lineatus el 3,2% de 

los juveniles presenta inversión ocular (Houde, 1971); 

en Paralichthys dentatus el 4,4% (Bisbal & Bengston, 

1993), en P. lethostigma, entre el 0,5 y 10% (Benetti 

et al., 2001) y en P. orbignyanus 13,2% (López et al., 

2009). 

La proporción de ejemplares con inversión ocular 

cambia dependiendo del tiempo en que se hace su 

determinación; cuando ocurre la metamorfosis, el 

porcentaje de individuos con inversión ocular es 

mayor. En el caso de P. adspersus, en la etapa de 

metamorfosis la talla es de 15 a 20 mm (Silva & 

Oliva, 2010), los peces con inversión ocular son 

aproximadamente un 5%. Posteriormente, cuando el 

grupo en cultivo alcanza el rango de 180 a 270 mm, 

los peces con inversión ocular son 2,2%. Esta 

situación lleva a preguntarse ¿por qué cambia esta 

proporción entre lenguados diestros y siniestros en un 

cultivo? En el medio natural, se entiende la existencia 

de la acción de variables ambientales y de mecanismos 

de competencia, ¿será que en un cultivo 

también están presentes? Ello, daría como resultado 

que los ejemplares siniestros tienen mayor posibilidad 

de éxito. 

La forma en cómo crecen los peces es isométrica 

(b = 3; sin cambiar la forma) o alométrica (b ≠ 3; 

cambian las proporciones), donde b puede ser menor o 

mayor de 3, de acuerdo a si los peces se vuelven 

relativamente más delgados o aumentan más en 

biomasa respectivamente (Wootton, 1992). En 

situaciones de crecimiento isométrico, el parámetro a 

(intercepto) puede ser considerado como un indicador 


de buena condición fisiológica de la población, de 

acuerdo a las condiciones de un ambiente determinado, 

y si el crecimiento es alométrico, no se puede 

hacer la misma interpretación ambiental ni fisiológica 

(Pauly, 1984). En el caso de P. adspersus tanto para 

los peces normales como para los con inversión 

ocular, el crecimiento es alométrico positivo, no 

existiendo diferencias en el crecimiento ni en las 

proporciones morfométricas entre los ejemplares con 

inversión ocular y los normales. 

En un cultivo de Pleuronectiformes, todos los 

peces se mantienen bajo las mismas condiciones 

ambientales y aún así, se presenta una proporción de 

individuos con inversión ocular que va disminuyendo 

en el transcurso del cultivo, situación que sugiere que 

esta condición, que tiene una influencia genética, se ve 

afectada por variables ambientales o una probable 

presión de selección al interior del tanque de cultivo, 

donde los individuos con inversión ocular son 

afectados al interior de la población de peces 

La inversión ocular en Pleuronectiformes se 

expresa en mayor proporción en algunas familias y 

especies. En especies cultivables, la proporción de 

individuos con inversión ocular es mayor a los 

registros de los mismos individuos provenientes del 

ambiente. Esta diferencia es producto del proceso de 

selección ambiental a que son sometidos los 

ejemplares con inversión ocular, siendo necesario 

estudiar más profundamente, aspectos morfológicos 

(esplacnocráneo y aparato branquial) y conductuales. 

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Nitrogen dynamics in low salinity white shrimp ponds 

Nitrogen dynamics model in zero water exchange, low salinity intensive 

ponds of white shrimp, Litopenaeus vannamei, at Colima, Mexico 

Francisco A. Castillo-Soriano 1 , Vrani Ibarra-Junquera 1 , Pilar Escalante-Minakata 1 , 

Oliver Mendoza-Cano 1 , José de Jesús Ornelas-Paz 2 

Juan C. Almanza-Ramírez 1 & Alejandro O. Meyer-Willerer 1 

1 Bioengineering Laboratory, University of Colima, Km 9 carretera Colima 

Coquimatlán, Coquimatlán, Col. 28400, México 

2 Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A.C., Unidad Cuauhtémoc 

Av. Río Conchos S/N, Parque Industrial, C.P. 31570, Cd. Cuauhteìmoc, Chihuahua, México 

ABSTRACT. We present a mathematical model based on differential equations describing the dynamics of 

nitrogen (NH4 + - - 

, NO2 , NO3 and organic nitrogen in phytoplankton) in ponds of white shrimp (Litopenaeus 

vannamei), with low salinity and zero turnovers, from planting to harvest. The model predicts the results of 

commercial production in three ponds. We show that this culture system, without replacement, retains the 

nitrogen and shrimp produced a lower feed conversion in comparison with systems with replacement. The 

model can be used to define strategies for improved performance. 

Keywords: white shrimp, dynamical model, nitrogen, low salinity, Colima, Mexico. 

Modelo de dinámica del nitrógeno en estanques de cultivo intensivo, con 

baja salinidad y sin recambio de agua, de camarón blanco, Litopenaeus vannamei, 

en Colima, México 

+ - - 

RESUMEN. Se presenta un modelo matemático de la dinámica del nitrógeno (NH4 , NO2 , NO3 y nitrógeno 

orgánico en fitoplancton) en estanques de camarón blanco (Litopenaeus vannamei) en condiciones de baja 

salinidad y sin recambio de agua. El modelo predice los resultados de producción comercial en tres estanques 

comerciales. Se demuestra que este sistema de cultivo, sin reemplazo, retiene el nitrógeno y los camarones 

producidos tienen una baja conversión de alimento en comparación con sistemas con recambio. El modelo se 

utiliza para evaluar mejores estrategias de manejo de estos ambientes. 

Palabras clave: camarón blanco, modelo dinámico, nitrógeno, baja salinidad, Colima, México. 

___________________ 

Corresponding author: Vrani Ibarra-Junquera (vij@ucol.mx) 

INTRODUCTION 

In traditional intensive shrimp cultures, pond water is 

frequently exchanged with a new external water 

supply in order to maintain desirable water quality for 

shrimp growth, avoiding nitrogen build up and oxygen 

depletion (Hopkins et al., 1993). The production 

systems have been evolved from extensive to intensive 

with increasing inputs of high quality feed and water 

supply (Boyd, 1999) and a consequent increase in 

nutrient discharge. In Australia the water exchange 

(WE) ratio is of 5 to 10% daily (Burford & Lorenzen, 

2004), in El Salvador it is as much as 25% (Lovel, 

1988). In Mexico, the major producers in Sonora, 

68 

Sinaloa and Nayarit use a 5 to 15% daily WE ratio 

(Alonso-Rodriguez et al., 2004). Such practices 

generate effluents typically enriched in suspended 

solids, nutrients, chlorophyll-a, and high biochemical 

oxygen demand (Paez-Osuna, 2001a, 2001b). Shrimp 

farming in conjunction with municipal and 

agricultural effluents can impact large ecoregions 

(Paez-Osuna et al., 2003). Shrimp farming is facing 

criticisms for its unsustainable practices, which 

include their water management practices (Naylor et 

al., 1998, 2000). A major concern associated with WE 

is diseases of viral origin. This problem has been 

associated with poor water quality intakes and also to 

the use of water coming from natural water bodies that

69 

contain crustacean’s natural populations (Kautsky et 

al., 2000). 

In contrast, in the state of Colima, located on the 

Mexican west coast, all shrimp farms produce at low 

salinity conditions, with zero water exchange ZWE, 

using paddle wheel aerators (Castillo-Soriano et al., 

2010). Colima produced 1,500 ton of shrimp in 2007 

(Industria Acuícola, 2008) in 210 ha of 16 farms. The 

white shrimp (Litopenaus vannamei) is the species 

grown in farms located in the Coquimatlán and 

Tecomán regions. In Colima the intake water is used 

to fill the ponds initially and to maintain pond level 

lost by evaporation or filtration. Pond water is flushed 

of the pond spillway only at shrimp harvest. The 

farm’s effluents enter the river systems, where they 

are used for agricultural purposes before finally 

arriving to coastal wetlands. In any crop the limiting 

factor is either the substrate least available relative to 

the requirement for the synthesis of the crop (Liebigh, 

1840) or in turn, the one that becomes toxic. Nitrogen 

(N) can be bought, as one of the key elements in 

aquatic environments and an important pond 

management variable. N input is sometimes applied in 

the form of fertilizers to enhance aquatic productivity, 

and always in the feed to directly enhance shrimp 

growth. Protein is feed´s most expensive component 

(Thoman et al., 2001) and N is not fully retained by 

shrimp so when excreted; it becomes an expensive 

fertilizer that promotes the growth of pond populations 

of bacteria, and plankton (Moriarity, 1997). Ammonia 

(NH3) is the main nitrogenous product excreted by 

crustaceans (Dall et al., 1990). In intensive aquaculture 

systems, the toxicity of excreted N compounds 

becomes the limiting parameter once adequate 

dissolved oxygen levels are maintained (Colt & 

Armstrong, 1981). Unionized NH3 becomes toxic 

since it has high lipid solubility and is able to diffuse 

across the cell membrane (Chen & Kou, 1993). 

Interactions between various N components are 

complex and difficult to integrate; modeling can 

improve our ability to evaluate this complexity. 

Modeling has been used as an approach to examine N 

dynamics in aquaculture systems by different authors 

(Lorenzen et al., 1997; Paez-Osuna et al., 1997; 

Montoya et al., 1999a, 1999b). Steady state mass 

balance models provide information about the relation 

between N inputs and outputs, describing crop 

management overall efficiency and allowing 

comparisons. However they do not take into account 

the time-dynamic nature of N cycle in the 

commercially producing pond. Nitrification, volatilization, 

and re-mineralization were described as firstorder 

rate processes (Lorenzen et al., 1997). The 

objective of this study is to describe mathematically, 


the fate of feed N inputs to the intensive white shrimp 

ZWE production ponds during crop. We adapted the 

Burford & Lorenzen (2004), model that describes the 

principal N transformation processes, and after 

calibration and validation in the ZWE white shrimp 

ponds, it was used to identify alternatives to improve 

yield. 


Three commercial ponds of three farms located in 

Coquimatlán (E11 and E21 with water sourced from a 

river and a well, respectively) and Tecomán (E2 with 

water sourced from a river, Zanja Prieta), Colima, 

were studied. Shrimp farms pond label was 

maintained in this work. E2 Pond is located 5.6 km 

from the sea, ponds E11 and E21 are within 48 km of 

the sea. Ponds were stocked in late March with the 

same postlarvae (PL) origin. In Table 1 are the 

production futures of the ponds as dimensions and 

load capacity. Water in all the three ponds was 

supplied to fill the ponds and to maintain the water 

level lost from seepage or evaporation, there was no 

precipitation during the experiment. Total cation 

concentration (TCC) of pond water was obtained with 

atomic absorption analysis in a VARIAN AA-220FS 

spectrophotometer (APHA, 1989). Salinity and TCC 

are directly proportional (Castillo-Soriano et al., 

2010). No water was discharged from the pond´s 

spillways until shrimp harvest. These ponds had clay 

soils. During crop oxygen in water was above 3 mg 

L -1 at all times. Paddle wheel aeration was first 

applied to ponds when 35 kg ha -1 day -1 of feed was 

demanded by the growing shrimp population. Then, 

one horse power (hp) was employed for every 7 kg of 

feed ha -1 day -1 . Pond E11 employed, towards the end 

of the culture cycle, aeration of 35 hp ha -1 while 

receiving 238 kg of feed ha -1 day -1 . Pond E21 

employed aeration of 25 hp ha -1 while receiving 185 

kg of feed ha -1 day -1 . Pond E2 employed aeration of 12 

hp ha -1 while receiving 80 kg of feed ha -1 day -1 . Feed 

(sinking pellets) was applied twice daily evenly in all 

ponds. Ten feeding trays of 35 cm 2 per ha were used 

to monitor consumption. The ponds were fed with 

commercial feed (NASA) containing 35% of protein 

in ponds E11 and E21, and 25% of protein in pond E2 

through the growing season. N content in shrimp and 

feed was obtained with the Kjeldhal method (Lynch & 

Barbano, 1999) from samples at the time of harvest 

for each pond. The relation between the applied N in 

dry feed, and the recovered N in shrimp was 

determined and used for comparisons to other reports 

in the discussion section. Production data where 

obtained from farm records. These data correspond to

pond surface area (Sup), pond deepness (z), stocking 

density (PL m -2 ), shrimp biomass harvested (ton), 

fertilizer application, total amount of feed applied and 

finally total mortality. Daily mortality (M) was 

calculated from total mortality and crop duration. Feed 

conversion rate (FCR) is the total amount of dry feed 

delivered relative to shrimp biomass harvested. 

Shrimp biomass (B) density was calculated as the 

weight (g) of shrimp carried in a liter (L) of pond 

water. Shrimp growth was monitored every week with 

100 shrimps captured using a castnet, and weighed to 

determine the average shrimp weight at each pond. To 

model the fate and dynamical behavior of N inputs in 

ponds, growing L. vannamei, practicing ZWE, the 

abundance in N containing chemical and biological 

structures were monitored periodically from stocking 

to harvest. In order to perform our task, pH and 

temperature were measured in situ, with a Horiba 

water checker U-10 potentiometer. 

Additionally, three 0.5 L water samples were 

collected at morning in each pond, one meter from the 

spillway dike at 30 cm depth and transported in ice to 

the laboratory within three hours. Physical 

measurements and samples where matched for the 

dynamics analysis. To determine total Chlorophyll-a 

concentrations, 50 mL of each water sample was 

filtered with a milli-pore cellulose membrane of 0.45 

µm. The membrane was introduced in a solution 

containing 9 mL acetone and 1 mL of distilled water. 

The solution was refrigerated for a week and analyzed 

in a Jenway 6500 spectrophotometer with a detection 

limit of 0.01 mg L -1 (Strickland & Parsons, 1968). The 

inorganic phosphorous (P) and N (NO2 - +NO3 - , NH4 + 

and PO4 -3 ) concentrations were evaluated, from the 

filtered water, using a Skalar ion auto-analyzer with a 

detection limit of 0.01 µm. Ammonia (NH3) 

concentration was estimated by relating measured 

NH4 + , pH and temperature of the same sample event, 

using the aquatic equilibrium equation: NH3 + H2O = 

NH4 + + OH - (Trussell, 1972). 

The N dynamical model (NDM): To describe the 

dynamical behavior of the N in the monitored ponds, a 

mathematical model of N-dynamics proposed by 

Burford & Lorenzen (2004) for tiger shrimp (Penaeus 

monodon) cultured intensively with WE, was adapted 

to Litopenaeus vannamei intensive culture practicing 

ZWE. The model requires the absence of herbivores 

(not planktonic), that all pond N inputs come 

exclusively from the feed and that shrimp and 

phytoplankton growth is not limited by the lack of 

oxygen or P. In pond E2, N was also applied as 

fertilizer (Table 1), therefore, this pond is not used for 

the model adaptation but serves the purpose of 

validating the white shrimp growth equation and food 


conversion rates comparisons. The differences 

between the shrimp culture conditions reported by 

Burford & Lorenzen (2004), in Australia and the 

sampled ponds were: the shrimp species, the WE 

practices, the water temperature and salinity. The 

commercial farms in Colima and Australia shared 

management practices such as supplemented aeration 

and tray monitoring feeding. 

Mathematical NDM in intensive ZWE shrimp 

ponds is given by a set of five coupled differential 

equations representing the main N components (Fig. 

1). 

 

 

 

 

N 

(1) 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

N 

 

N 

70 

(2) 

(3) 

 

(4) 

 

1 (5) 

where X1 = NH3 concentration (mg L -1 ), t = time (day); 

q = proportion of N waste entering the water as X1 

(With the remainder entering the water as X5); 

0 is the total N waste input per unit time 

(mg g -1 day -1 ); r = remineralization rate of X1 in the 

sludge (day -1 ); X4 = mass of N (mg) in the sludge L -1 

of pond water; n = nitritification rate (day -1 ); v = 

volatilization rate (day -1 ); X2 = NO2 - +NO3 - concentration 

(mg L -1 ); X3 = Chlorophyll-a concentration 

(mg L -1 ); concentrations were obtained at a fixed “c = 

N/X3 ratio of phytoplankton”; s = sedimentation rate 

of phytoplankton (day -1 ); X5 = dissolved organic N 

(mg L -1 ). The total N waste input 0 was 

assumed to be proportional to the metabolism of 

shrimp population (Burford & Lorenzen, 2004); where 

a is the total N waste (X1, and X5) input rate (mg g -1 

day -1 ), and it was determined as the value for which N 

input over the cycle equaled the total feed N not 

incorporated to the shrimp tissue. The allometric 

scaling factor of metabolism is b. Shrimp population 

size in shrimp L -1 is given by the following 

exponential mortality model: , where N0 is 

the stocking density (PL L -1 ) and M is the mortality 

rate (day -1 ) of shrimp. Shrimp mean weight Wt is 

given by a von Bertalanffy growth function (Gulland, 

1983):

71 

Feed 

Volatilization 


Figure 1. Represents the N transformations and removals in intensive shrimp (Litopenaeus monodon) ponds with ZWE 

NDM. Arrows represent pathways and boxes indicate the key N components represented as stated variables in the model: 

X1 = total ammonia, X2 = nitrites and nitrates, X3 = Chlorophyll-a, as a measure of phytoplankton, and hence N in algae 

biomass, X4 = dissolved N organic, and X5 = N buried in sludge. 

/ / / 

(6) 

where W∞ (g) and K (day -1 ) are the growth parameters 

of white shrimp maximum weight and metabolic 

coefficient. The W∞ = 55 g was established by adding 

five grams from the largest shrimp of a population of 

5,000 Litopenaeus vannamei eight-months old 

shrimps, grown at a density of 2 shrimp m -2 in low 

salinity at Coquimatlán, Colima. In the three studied 

ponds the shrimp average weight was used to 

determine metabolic growth coefficient K, through 

numerical fitting. Wo (g) is the weight at stocking. 

Phytoplankton growth rate is defined as: 

 

, where is the maximum 

N 

growth rate in the absence of any limitation. , is 

the light limitation coefficient given by the integral of 

Steel´s (1962) light inhibition model over the water 

column, with light conditions defined by the Lambert- 

Beer law. 

 

Shrimp 

Excretion Assimilation 

Sediment 

Mineralization 

Remineralization Sedimentation 

e exp Io 

Isat exp - z-exp- Io 

Isat 

 

Nitrification Assimilation 

. (7) 

where Io/Isat is the ratio of the surface light intensity 

to the saturating light intensity, k is the extinction 

coefficient (m -1 ) and z is the pond depth (m). The light 

extinction coefficient is the addition of extinction due 

to X3, and extinction coefficient due to other sources: 

kx3 X3 + kother , where kX3 is the extinction per unit of X3 

concentration (m -1 mg -1 ) and kother is the extinction due 

X5 

X1 

X2 

X3 

X4 

to other sources. N limitation is defined by the 

X1X2 

Michaelis-Menten model as: 

, where 

X1X2 N 

KSN (mg L -1 ), is the half saturation constant for N. We 

assumed that phytoplankton assimilates both X1 and X2 

in proportion to their relative concentrations in the 

water column. The model was implemented with 

MATLAB ® R2010b. After adapting the model two 

management strategies that increase N(0) were 

proposed for the sake of increasing the economic 

profitability in the ZWE farms and to hypothesize in 

the dynamics of N components in ponds using the 

NDM. We defined yield (Y) as the daily average 

biomass (B) (grams of shrimp L -1 ) generated: /, where at harvest, tf is the crop 

length in days, is in shrimps L -1 and is in 

grams. The water lost in ZWE ponds by seepage and 

evaporation is replaced with water from pond supply 

systems. 

RESULTS 

Mean total cation concentration in ponds E2, E11, E21 

were 319, 562.5, 617 mg L -1 with standard deviations 

of 25, 24 and 31 mg L -1 respectively. In the three 

ponds calcium was the most abundant cation, followed 

by sodium, magnesium and potash. In Table 1, pond 

futures production data and N balance are presented. 

Adequate oxygen levels of over 3 mg L -1 and the


Table 1. General pond features production data and N balance. 

Culture features in ponds E2 E11 E21 

Pond area (ha) 1.8 1.3 2.2 

Pond depth (m) 1.2 1.4 1.5 

Pond volume (L×10 6 ) 21.6 18.2 33 

Total cation concentration at stocking (mg L -1 ) 319 563 617 

Salinity (ppt) 0.44 1.03 1.16 

Average temperature ( o C) 31.3 28.4 28.4 

Maximum aeration capacity installed (hp ha -1 ) 12 35 30 

Stocking density (PL m -2 ) 31.2 60.2 58.5 

Stocking density; N0 (PL L -1 ) 0.026 0.043 0.039 

Total crop mortality (%) 60 28.7 41.2 

Daily mortality (M) 0.0056 0.0023 0.0033 

Pond shrimp production (ton ha -1 ) 2.5 7.7 6.17 

Growing time t(f) (days) 108 125 125 

Shrimp weight (Wt) at harvest (g) 19.6 17 15.6 

Shrimp biomass (g L -1 ) 0.208 0.55 0.411 

Shrimp harvested (kg) 4500 10010 13574 

Nitrogen in shrimp harvested (kg) 126 280 380 

Nitrogen in applied feed (kg) 216 660 896 

Nitrogen applied in fertilizer (kg) 462 0 0 

Feed/shrimp waste nitrogen ratio (a) 1.7 2.3 2.3 

Feed conversion ratio (FCR) 1.2 1.2 1.2 

absence of not planktonic herbivores requirements are 

fulfilled by each of the three ponds. The relation N/P 

was always less than 10 in all ponds (Table 2) 

assuring that P is not limiting phytoplankton growth. 

A decreasing N/P ratio was observed as crop evolved 

in the ponds (Table 2). N content in feed used in 

ponds E11 and E21 was of 5.53% and of 4.01% in 

pond E2. The shrimp N content was 2.8% so we know 

how much N was retained by the crop. Table 1 shows 

N input in feed and the assimilated N by the shrimp 

biomass. Figure 2 shows the proper fitting of the 

function Wt to the shrimp average weight during crop. 

K values were obtained from equation 6 through 

numerical fitting. Table 3 shows parameter values 

used in the NDM for ponds E11 and E21 only. White 

shrimp population parameters obtained, were used in 

the NDM, and numerical fitting was performed to 

describe the fate of N inputs. The value of was 

selected to best fit the X3 experimental data of ponds 

E11 and E21. Figure 3, shows the numerical 

simulation corresponding to the NDM as well as 

experimental data sampled during crop. It reveals a 

good agreement between experimental data and the 

NDM, implying the correct selection of the parameter 

values. Figure 4 shows the evolution of the pond 

carrying B, and Figure 5 shows the dynamical 

behavior of X1, X2 and X3 of real and hypothetical 

production management strategies. Finally the model 

application for commercial production processes is 

presented in Table 4 where the comparison of different 

management strategies such as stocking density 

and best time to harvest can be established by 

comparing Y. 

DISCUSSION 

72 

Feed demand and consequently N input, increased as 

shrimp biomass grew. Paddle wheel aerators prevented 

oxygen from falling under 3 mg L -1 and 

established a well mixed aquatic environment. 

Phytoplankton, zooplankton, nitrifying and heterotrophic 

bacteria share available N excreted from 

shrimp in ponds (Burford et al., 2003). In turn, the 

accumulation of ammonia (X1) first causes cessation 

of feeding of shrimp, and then subsequent population 

mortality (Chen et al., 1990). In the case of white 

shrimp, PL in ecdysis stage dies if concentrations of 

X1 exceed 10 mg L -1 (Frias-Espericueta et al., 2000),

73 


Table 2. Obtained parameters in studied ponds along growing season. 

Pond Time X 2 NH 4 + NH + 4 PO 4 -3 PO4 -3 pH T NH4 + X1 N/P X 3 X 3 

(day) (mg L -1 ) (mg L -1 ) SD (mg L -1 ) SD ( o C) NH 3 (mg L -1 ) (mg L -1 ) SD 

E21 0 0 0.57 0.06 0.24 0.03 8.4 25 8.3 0.068 6.7 0.099 0.07 

5 0 0.549 0.07 0.23 0.01 7.6 25 45.5 0.012 5.9 0.0284 0.05 

28 0 0.313 0.05 0.14 0.02 9.6 29 1.3 0.241 10.0 0.043 0.09 

43 0 0.233 0.04 0.21 0.03 9.7 29 1.3 0.177 4.9 0.0738 0.08 

59 0 0.235 0.03 0.23 0.02 10 28 1.3 0.188 4.7 0.0929 0.06 

83 0 0.356 0.02 0.21 0.02 8.8 29 3.3 0.109 5.6 0.0978 0.14 

95 0 0.269 0.09 0.23 0.03 8.6 29 4.6 0.059 3.5 0.2323 0.1 

104 0 0.24 0.05 0.20 0.04 8.1 30 8.8 0.027 3.2 0.2019 0.2 

119 0 0.303 0.03 0.31 0.01 9 29 2.4 0.127 3.5 0.2816 0.18 

125 0 0.3 0.02 0.27 0.03 8.1 31 11.5 0.026 2.9 0.2323 0.18 

E11 0 0 0.59 0.04 0.24 0.02 8.4 24 8.6 0.069 6.8 0.0408 0.09 

23 0 0.236 0.04 0.26 0.01 9.6 29 1.3 0.177 4.0 0.0095 0.06 

38 0 0.175 0.02 0.25 0.01 9.3 29 1.9 0.095 2.7 0.0626 0.08 

53 0 0.283 0.02 0.24 0.03 8.6 28 3.3 0.087 3.9 0.0672 0.1 

77 0 0.24 0.03 0.25 0.05 8.4 29 4.3 0.055 2.9 0.1686 0.09 

89 0 0.24 0.02 0.15 0.02 9 29 2.3 0.103 5.6 0.0352 0.07 

98 0 0.214 0.05 0.16 0.03 8.5 29 5.9 0.036 3.9 0.271 0.12 

113 0 0.143 0.01 0.19 0.02 8.9 30 2.3 0.063 2.7 0.2292 0.1 

E2 0 0 0.342 0.02 0.18 0.02 8.9 30 2.3 0.15 6.9 0.1362 0.08 

29 0 0.259 0.02 0.22 0.01 10 31 1.1 0.233 5.6 0.0716 0.08 

56 0 0.259 0.04 1.54 0.02 9.8 33 1.2 0.222 0.8 0.0909 0.09 

71 0 0.182 0.02 2.89 0.04 9 31 2.2 0.082 0.2 0.0737 0.08 

82 0 0.196 0.03 0.15 0.02 9.5 31 1.4 0.137 5.7 0.0725 0.11 

95 0 0.195 0.02 0.24 0.03 8.7 32 2.6 0.074 2.8 0.0043 0.03 

Decamp et al. (2003) found that water salinity did not 

seem to impact N dynamics significantly within the 

white shrimp culture environment, either directly 

(through the activity of nitrifying bacteria) or 

indirectly (through the N retention or excretion by 

shrimp). 

NDM validation in the ZWE low salinity white 

shrimp ponds: In a pond that is receiving increasing 

amounts of feed, the phytoplankton density eventually 

limits its own growth by self shade (Eq. 7). The NDM 

predicts an accumulation of X1 after X3 is unable to 

keep growing. N is partially lost from the pond by 

volatilization of X1 particularly in heavily aerated and 

high pH periods. A high pH range is 8 to 10 wherein 

the ammonia dissociates into ammonium ion when the 

pH drops as high as this is the case is maintained in 

the form toxic but is highly volatile (Boyd, 1990) and 

is referenced as v (Table 3). In the studied ponds, the 

X1 concentration did not rise during the production 

period, even when daily feeding was intensive. The X1 

increase was expected after harvest using the NDM 

(Fig. 3), implying that harvest was done in the 

appropriate moment, avoiding the critical period in 

which X1 becomes toxic. In addition, the NDM 

showed that it could have been possible to leave the 

shrimp to grow longer but also that ponds could have 

been stocked at a higher density. Sub section 4.3 

tackles such management options based on the NDM. 

Phytoplankton (X3) growth plays a key role in shrimp 

aquaculture, driven gas exchange, pH and as the base 

of the food chain in the pond (Alonso-Rodriguez et 

al., 2004). 

Phosphate usually limits phytoplankton productivity 

in natural fresh water ecosystems (Baird, 1999) 

in general and in aquaculture ponds, soil absorbs P 

(Boyd & Munsiri, 1996) making it less available.


Figure 2. Graphics show, from left to right, the modeled shrimp average weight in the three Colima ponds. Dots stand for 

the experimental data whereas the continuous lines represent Wt from the growth function, with its respective values of k 

obtained by a fitting procedure. 

Table 3. Parameter values in ponds E11 and E21. 

Parameter description Symbol Units E11 E21 Source 

White shrimp population 

Shrimp growth coefficient K day -1 0.0089 0.0086 1 

Shrimp maximum weight W∞ g 55 55 1 

Shrimp stocking weight 

Shrimp mortality 

W0 

M 

G 

day 

0.005 0.005 1 

-1 0.0023 0.0033 1 

Stoking density N0 shrimp L -1 Nitrogen dynamics 

0.043 0.04 1 

Waste N Input A mg g -1 day -1 2.3 2.3 1 

Proportion of N entering as X1 Q 0.9 0.9 2 

Allometric scaling of X1 excretion B 0.75 0.75 3 

Pond depth Z m 1.4 1.5 1 

N half-saturation KSN mg l -1 Sedimentation rate s day 

0.008 0.008 2 

-1 0.8 0.8 2 

Nitrification rate n day -1 0.15 0.15 2 

Volatilization rate v day -1 0.05 0.05 2 

Sludge remineralization rate r day -1 0.06 0.06 2 

Phytoplankton parameters 

Maximum phytoplankton growth rate gmax day -1 1.9 1.9 4 

Ratio surface/saturating light intensity I0/I sat 2.4 2.4 2 

N/X3 ratio of algae c 13 13 2 

Extinction coefficient Non-X3 Kother m -1 2.5 2.5 5 

Extinction coefficient X3 kX3 m -1 

mg-1 14 14 5 

Sources: 1. Experimentally obtained, 2: Burford & Lorenzen (2004), 3: Burford & Williams (2001), 

4: Numerical Fitting, 5: Burford (1997). 

Redfield (1958) showed that if the relation N/P < 16, 

the lower P does not limit phytoplankton growth. In 

the studied ponds, N/P molar ratio was always less 

than ten (Table 2) so X3 was not limited by low P 

abundance. Indeed, a decreasing N/P molar ratio is 

observed as crop evolves in the three ponds. It known 

that the taxonomic composition of phytoplankton 

changes if nutrient proportions change (Burford, 1997) 

as with changing conditions of oxygen (Chapelle et 

al., 2000). In particular, low salinity environments 

with a low N/P ratio carry a higher proportion of 

74 

smaller size phytoplankton, such as cyanophytes 

(Margalef, 1983). 

In the model, since P is not limiting excreted N 

(X1) is stored in the living pond algae (X3) that 

increases in concentration until it’s self-shaded. 

Concentrations of nitrites and nitrates (X2) were nil in 

ponds during the entire crop, which implies that the 

removal rate of X2 by X3, is higher than its production. 

Low values of X2 sometimes bellow the limit of 

detection of the analytical procedure was found in 

several intensive farms in Sonora (Ruiz-Fernandes &

75 Nitrogen Latin dynamics American in Journal low salinity of Aquatic white Research 

shrimp ponds 

Figure 3. Experimental data and model of X1, X2, and X3 from two ponds that fulfill the criteria required for the usage of 

NDM. Dots stand for the experimental data whereas continuous lines represent the dynamical model. 

Figure 4. The plot shows the time evolution of the ponds 

carrying the shrimp biomass (B) as well as the proposed 

strategies. The continuous grey line stands for pond E2, 

the dash-dotted line corresponds to pond E21, dotted line 

stands for pond E11. The dashed line corresponds to 

strategy 1 (S1) and the continuous black line stands for 

strategy 2 (S2), doing a partial harvest of biomass and 

leaving the pond producing for a longer time. 

Paez-Osuna, 2004). While nitrite-oxidizing bacteria 

are slow growing organisms (Ehrich et al., 1995), 

avalue of of 1.9 was required to fit data of X3 

dynamic growth in ponds E11 and E21 (Table 3), as 

compared to that employed in Australia of 1.4 

(Burford & Lorenzen, 2004). This increment was in 

range of highly intensive farms with WE (Lorenzen et 

al., 1997). Snares et al. (1986) found that the X3 

values were highest in ponds with continuous aeration 

as aeration circulation contributes to accelerate algal 

growth compared with undisturbed conditions. 

Phytoplankton growth increases with, alga 

decreasing cell size (Kagami & Urabe, 2001) and 

temperature (Falkowsky & Raven, 1997; Burford, 

1997). A high stirring capacity, low N/P ratio, and a 

greater temperature likely generated high small size 

cyanophyte dominated cell density and a higher 

. 

White shrimp daily growth coefficient K in all 

ponds was higher as compared to the tiger shrimp K, 

grown at 25 o C (Burford & Lorenzen, 2004), since 

shrimp growth rate also increases with temperature 

(Yu & Bienfang, 2006). 

Feed conversion rate FCR and comparative N 

balances: Ponds in Colima achieved a FCR of 1.2, 

working under ZWE. These systems were more 

efficient in the assimilation of the applied N in feed 

than the ponds using daily WE. In Australia (Burford 

829


Figure 5. Plots show the dynamical behavior of X1, X2 and X3, according to the NDM. The dotted line stands for pond 

E11, while the dashed line represents strategy 1 (S1) and the black line strategy 2 (S2). 

Table 4. Comparison of the yield values of white shrimp populations, in studied ponds and proposed strategies of stocking 

and harvest, using the NDM to avoid N toxicity. 

Pond N0 K M tf Wt at harvest Y(g L -1 day -1 ) 

E2 0.026 0.011 0.0056 108 19.6 2.6 x10 -3 

E21 0.04 0.0086 0.0033 125 15.6 3.5 x10 -3 

E11 0.043 0.0089 0.0023 125 17 4.6 x10 -3 

Strategy 1 0.053 0.0089 0.0033 125 17 5.0 x10 -3 

Strategy 2 0.08 0.0089 0.0033 140 11,18 7.2 x10 -3 

& Lorenzen, 2004) and Thailand (Brigs & Funge- 

Smith, 1994) a FCR of 1.9 was obtained growing tiger 

shrimp. In white shrimp production ponds using 

feeding trays and practicing WE FCR´s were: 2.3, 2.7 

in Texas (2 farms) (Samocha et al., 2004), 1.6 in 

Sinaloa (23 farms) (Lyle-Fritch et al., 2006), and 1.78 

in Sonora (1 farm) (Casillas-Hernandez et al., 2006, 

2007). Lower FCRs might be more related to the 

retention of nutrients in the pond system by not 

exchanging, than to the shrimp species. A higher FCR 

implies that less protein-derived N is retained from the 

shrimp population biomass. Whereas feed N recovery 

using WE in semi-intensive ponds was of 35% (Paez- 

Osuna et al., 1997), 27.2% (Casillas-Hernandez et al., 

2006) in intensive ponds was 22% (Brigs & Funge- 

Smith, 1994). In contrast, this study yielded a feed N 

recovery of 43.4% in unfertilized ponds E11 and E21. 

Such results are consistent with the fact that shrimp 

fed with differing protein content had equal growth in 

76 

the presence of phytoplankton (Martínez-Córdoba et 

al., 2003), yet in clear aquariums, shrimp grew faster 

with higher protein content (Leber & Pruder, 1988), 

implying the usage of nutrients from the environment 

and that the microalgae are consumed by shrimp 

(Gómez-Aguirre & Martínez-Córdoba, 1998), particularly 

as juveniles (Mishra et al., 2007). In general, 

production is higher in what is considered poor water 

quality (high nutrient concentrations, high and 

unstable phytoplankton numbers, and high bacterial 

numbers) (Burford et al., 2003). Forty to sixty percent 

of shrimp tissue comes from pond natural nutrients 

(Brown et al., 1998; Focken et al., 1998). Better yield 

and FCR is obtained in WE farms during rainy season 

because temperature and X3 concentration are higher 

(Guerrero-Galvan et al., 1999). We suggest that the 

lower FCR in ponds in Colima is a result of the 

excreted N remaining in the ZWE ponds food chain, 

allowing its later usage by the shrimps, instead of 

being flushed away with WE.


shrimp ponds 

Management strategies: Better management strategies 

in ZWE ponds aim to increase Y, growing shrimp in 

such a manner that X1 is always in a “safe” level, that 

for L. vannamei can be set at 5 mg L - (Frias- 

Espericueta et al., 1999). In the three ponds analyzed 

the shrimp was harvested before X1 achieved toxic 

levels. The NDM allows the analysis of higher 

stocking densities that can safely increase Y. Y 

increases if N(0) or K increase, and if M decreases. We 

modeled two alternative stocking strategies and 

compared their outcome to one another. In this 

analysis K (depends on temperature) and M needed to 

be set arbitrarily or based on previous pond records. 

In Strategy 1 a N(0) of 0.053 PL L -1 is used, 

(increased 32.5% as compared to E11), all of the 

shrimp biomass is harvested at the end of the crop, at 

day 125 (t(125)) (Table 4). M was set at 0.0033 

(arbitrarily), K and remain the same as the strategy 

used in commercial pond E11. 

In Strategy 2, N(0) of 0.08 PL L -1 , is used, 

(increased 100% as compared to E11), 40% of the 

shrimp biomass is harvested at day 95 (t(95)), when the 

shrimp had achieved a weight of 11 g (selected, 

because the size is adequate for the national market). 

The remainder of the shrimps are left 140 days (t(140)). 

K and M are the same as strategy 1. In figure 4, it is 

possible to appreciate the shrimp biomass (B) 

dynamics of studied ponds as compared with the two 

proposed strategies that increased N0. In figure 5, one 

can see the effect of such management practices as 

compared to E11, in a ZWE white shrimp pond N 

dynamic. Ponds can produce higher Y without risking 

N toxicity. We noticed a decrease in X1, X2 and X3 in 

strategy 2, when a portion of the shrimp biomass is 

removed and consequently, N input in feed and waste 

N is reduced after first harvest. In order to have a 

better comparison between the strategies commonly 

used in Colima and those proposed in this paper we 

estimate the Y values in each case. The comparison is 

presented in Table 4. We see that the best Y is 

provided by strategy 2, in which the stocking density 

is increased 100% and a partial harvest is conducted 

prior to final harvest. 

CONCLUSIONS 

We found that the P concentrations do not limit the 

phytoplankton growth during crop in the ZWE ponds. 

Ammonia N transformation is done rapidly by bacteria 

and phytoplankton, preventing X1 from accumulating 

and becoming toxic at shrimp biomass of 0.8 g L -1 . 

Applied N is mostly stored in pond populations 

particularly of shrimp and phytoplankton. When 

producing at low salinity and applying feed and 

aeration, phytoplankton maximum growth rate gmax is 

high. The NDM predicts that is plausible to increase 

shrimp Y, without risking ammonia toxicity, by 

increasing stocking density and harvesting shrimp 

partially before a final harvest. Because of lower 

FCRs, high standing crops have been achieved in 

ZWE ponds. It is also pertinent to mention the no P 

limitation in crops as this is beyond the scope of work 

and observed indirectly. 

ACKNOWLEDGMENTS 

This work is dedicated to the memory of our outstanding 

collaborator Professor A.O. Meyer-Willerer, who 

passed away in August 2008. F.A. Castillo-Soriano 

thanks CONACYT for the grant that partially 

supported him during the research period. V. Ibarra- 

Junquera thanks PROMEP for the financial support. 

The authors are thankful to Professor H.C. Rosu for 

his technical comments. 

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Interactions between Guiana dolphin and boats 

Surface patterns of Sotalia guianensis (Cetacea: Delphinidae) in the presence of 

boats in Port of Malhado, Ilhéus, Bahia, Brazil 

Mariana S. Santos 1 , Alexandre Schiavetti 2 & Martín R. Alvarez 3 

1 Programa de Pós Graduação em Sistemas Aquáticos Tropicais, Universidade Estadual de Santa Cruz Rodovia 

Ilhéus-Itabuna, km16, Salobrinho-CEP 45.662-900, Ilhéus, Bahia, Brasil 

2 Departamento de Ciências Agrárias e Ambientais, Universidade Estadual de Santa Cruz 

Rodovia Ilhéus-Itabuna, km16, Salobrinho-CEP 45.662-900, lhéus, Bahia, Brasil 

3 Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Santa Cruz 

Rodovia Ilhéus-Itabuna, km16, Salobrinho-CEP 45.662-900, Ilhéus, Bahia, Brasil 

ABSTRACT. Interactions with boats can cause several behavioural changes in cetaceans. The purpose of this 

research is to analyse if Guiana dolphins, Sotalia guianensis, change their surfacing patterns in the presence of 

different boat categories, and their contact distances to boats at Port of Malhado, Ilhéus, Bahia, Brazil. Data 

were collected from a fixed point from September 2008 to August 2009 and totalled 362.6 h of sampling effort 

and 213.22 h of effective effort. The number of dolphin breathing events was recorded during one minute 

periods, every time a boat passed nearby, and the same measurements were performed during periods of boat 

absence (control). Dolphin group composition was classified into groups with calves and groups without 

calves. Boat types were classified as inboard motor (IM), outboard motor (OM), ships (S) and without a motor 

(WM). Distances between the dolphins and passing boats were classified as near, intermediate and far. In total, 

365 samples of one minute observations in absence of boats, and 379 observations in their presence were 

collected. Inboard motorboats had the highest occurrence in the study area (n = 478) and in interactions with 

Guiana dolphins (n = 260). However, outboard motorboats were mainly responsible for the reduction in 

surface patterns with an average of 1.82 and median of 2.2. In groups with calves, the number of breaths 

decreased significantly with an average of 2.13 per minute. There were no significant variations concerning 

the distances in the breathing pattern for any of the boat categories. The variation in the S. guianensis 

breathing pattern in the presence of boats may be a strategy of boat avoidance or a response to the difficulty of 

communication between animals. 

Keywords: guiana dolphin, Sotalia guianensis, breathing and interactions, Bahia, Brazil. 

Patrones superficiales de Sotalia guianensis (Cetacea: Delphinidae) con la 

presencia de embarcaciones en el Puerto de Malhado, Ilhéus, Bahía, Brasil 

RESUMEN. Las interacciones con embarcaciones pueden causar cambios de comportamiento en los cetáceos. 

El propósito de esta investigación es analizar si los delfines costeros, Sotalia guianensis, modifican su patrón 

de afloramiento para respirar, en presencia de diferentes categorías de embarcaciones y de la distancia de 

contacto con las mismas en el puerto de Malhado, Ilhéus, Bahía, Brasil. Los datos se obtuvieron desde un 

punto fijo, de septiembre 2008 a agosto 2009, totalizando 362,6 h de esfuerzo de muestreo y 213,2 h de 

esfuerzo efectivo de observación. El número de salidas a la superficie fue contabilizado durante períodos de un 

minuto, cada vez que pasaba una embarcación, y también durante la ausencia de embarcaciones. La 

composición de los grupos de delfines se clasificaron como: grupos con crías y grupos sin crías. Los tipos de 

embarcaciones fueron clasificadas como: con motor central (CM), con motor fuera de borda (OM), barcos (S) 

y sin motor (WM). Las distancias entre los defines y las embarcaciones que pasaban se clasificaron como: 

cerca, intermedia y lejana. En total se efectuaron 365 observaciones de un minuto en ausencia de 

embarcaciones y 379 en su presencia. Los barcos de motor central fueron los más frecuentes (n = 478) en el 

área de estudio y en interacción con los delfines (n = 260). Sin embargo, las embarcaciones con motor fuera de 

borda eran las principales responsables de la disminución de los patrones superficiales con un promedio de 

1,82 y una mediana de 2,2. En los grupos con crías, el número de subidas a la superficie se redujo 

significativamente con un promedio de 2,13 por minuto. No hubo variaciones significativas con respecto a las 

distancias en el patrón de subida a la superficie con ningún tipo de embarcación. La variación de este 

80

81 


comportamiento de S. guianensis en presencia de embarcaciones puede ser una estrategia de evasión de 

embarcaciones o una respuesta a la dificultad de comunicación entre los animales. 

Palabras clave: delfin costero, Sotalia guianensis, respiración e interacciones, Bahia, Brasil. 

___________________ 

Corresponding author: Mariana Soares Santos (marianasoares_s@yahoo.com.br) 

INTRODUCTION 

The interaction between cetaceans and boats can cause 

direct impacts, such as collisions that cause injuries 

and even death (Laist et al., 2001; Vanderlaan & 

Taggart, 2007), and indirect effects, such as changes 

in behavioural patterns (Mattson et al., 2005; Lusseau, 

2006). Research conducted on coastal species of 

Delphinidae has identified behavioural changes in the 

presence of boats. For example, research on the 

species Tursiops truncatus, demonstrates changes in 

their surfacing patterns (Janik & Thompson, 1996; 

Nowacek & Wells, 2001; Lusseau, 2003), an increase 

in the breathing synchrony of groups (Hastie et al., 

2003), and erratic movements (Lusseau, 2006). 

Hector’s dolphins, Cephalorhynchus hectori, increased 

the cohesion of groups (Bejder et al., 1999) and 

decrease group size in the presence of several boats 

simultaneously (Nichols et al., 2001). These shortterm 

changes can cause long-term reactions, such as 

avoidance of certain areas by groups of dolphins 

(Lusseau, 2005). 

The types, quantities and proximities of boats can 

cause different reactions in dolphins. According to 

Janik & Thompson (1996) and Constantine et al. 

(2004), dolphin watching boats cause the greatest 

impact. 

The Guiana dolphin, Sotalia guianensis, is a small 

species of Delphinidae observed in bays, estuaries, 

and protected coastal waters. S. guianensis is geographically 

distributed along the western Atlantic 

coast of south and Central America, from southern 

Brazil (27°35’S, 48°35’W) to Nicaragua (14°35’N, 

83°14’W), and possibly Honduras (15°58’N, 79° 

54’W). The main threats to S. guianensis are related to 

accidental capture in fishing nets, water pollution, 

seismic activity, oil spills, habitat destruction and boat 

traffic (Flores & Da Silva, 2009). 

Research on the interaction between S. guianensis 

and boats, has been performed along the Brazilian 

coast (Santos-Jr. et al., 2006; Valle & Melo, 2006; 

Pereira et al., 2007; Araújo et al., 2008; Carrera et al., 

2008; Filla et al., 2008; Tosi & Ferreira, 2008). 

In Port of Malhado, Ilhéus, a population of S. 

guianensis can be observed during the entire year, 

with a lower occurrence in the summer (Izidoro & Le 

Pendu, 2012). There are no dolphin watching tours, 

but there are fishing boats, recreational boats, ships 

and tugboat traffic. Therefore, our aim is to determine 

if Guiana dolphins show changes in their surfacing 

patterns in the presence of different boat types and at 

certain proximities. 


Study area 

The Port of Malhado (14°46’08”S, 39º01’33”W) is 

located in the Trincheiras Bay, city of Ilhéus, on the 

southern coast of Bahia, Brazil (Fig. 1). Research was 

conducted from a fixed point, as well as in other 

locations, where S. guianensis have been studied (e.g., 

Santos et al., 2000; Araújo et al., 2001), and where it 

was possible to conduct observations without 

interfering with their natural behaviour (Azevedo et 

al., 2009). The fixed point was 5.06 m above sea level 

and located at the end of the Malhado pier. The end of 

the pier is directed towards the true north and is 

approximately 2.3 km in length; the tidal range in the 

port is 2.4 m (Andrade, 2003), and the bottom 

sediment consists of fine sand. The observations were 

made with the naked eye in a 300 m radius visual field 

and in an area of 1.5 ha, defined with the aid of an 

electronic theodolite from the fixed point (Fig. 1). 

The study area was chosen because it is a traffic 

region for tugboats, recreational, fishing and cargo 

boats. These boats use the area for transiting with a 

defined route around the extremity of the Malhado 

pier (Fig. 1). The study area was also chosen due to 

the daily presence and permanence of S. guianensis 

over the entire year, and because of the dolphin’s 

proximity to the observation point, which allowed for 

better visual data collection. 

Data collection 

Data were collected from September 2008 to August 

2009 using weekly surveys of 8 h a day (from 08:00 to 

16:00 h), totalling 48 field days and 362.2 h of 

sampling effort (total observation time). Observations 

were made in sea states ≤2 on the Beaufort scale. 

Because the dolphins are small, the distance from the 

observer was approximately 300 m, and the height of 

the observation point was approximately 5 m.


Figure 1. Port of Malhado, located in the coast of Ilhéus, Bahia, Brazil. The triangle represents the fixed point in the extremity 

of the port pier and the circle represents the amplitude of the observation field with a radium of 300 m. Dashed 

line represents the trajectory of boats. 

The surface pattern was taken as group surfacing, 

because the dolphins could not be individually identified. 

A group was considered as the aggregation of 

two or more individuals in apparent association that 

were close to each other (Azevedo et al., 2005, 2007). 

Initially, the size and composition of the group was 

recorded and classified into two categories: groups 

with calves and groups without calves. The age classes 

were categorised based on the proportional size of the 

dolphins and colour pattern. Calves were always accompanied 

by one or more adults. They had a medium 

body size or were smaller than adults and have greypinkish 

colour, with darker shades on the dorsum, 

head and rostrum. Adults were considered as all individuals 

larger than 120 cm with a more defined grey 

colour and only a light-coloured belly (based on Randi 

et al., 2008; Rosas & Barreto, 2008). 

After determining the group size, the number of 

breathing events of all individuals during a period of 

one min was recorded. Timing began when the initial 

individual surfaced to breathe and was considered 

complete when a period of one minute passed. Thus, 

knowing the group size and the total number of rises 

in the group, it was possible to calculate the average 

82 

breathing per individual and per min. The surface 

pattern was obtained independently with the presence 

and/or absence of vessels (control). 

Interactions between Guiana dolphins and boats 

were recorded when boats were observed to be travelling 

in an area in which dolphins were present. These 

interactions were recorded by the “all occurrences” 

sampling method for dolphin groups (Mann, 1999). 

Even when there were no dolphins during the passage 

of boats, the type of boat and time was recorded. Data 

concerning the quantity, type of boat and the distance 

between the dolphins and boats were also obtained. 

The type of boats were classified into four categories: 

boats with an inboard motor (CM), represented by 

fishing boats and all other motorized wooden boats; 

boats without a motor (WM), represented by paddle 

canoes, sailing canoes and catamarans; boats with an 

outboard motor (OM), represented by motorboats, 

sailing boats, flying boats, inflatable boats and jet skis; 

and ships (S), represented by cargo ships and tugboats. 

The distance measurement between the dolphins 

and passing boats was set from a sighting pilot using 

an electronic theodolite as a method to improve the 

accuracy of a visual estimate. Distance categories

83 

were created following Araújo et al. (2008). Thus, 

comparisons between port systems were possible. An 

interaction between dolphins and a boat occurred 

when dolphins were approximately 150 m away from 

a boat. The distance was classified into three categories: 

far, when the boat was between 75 and 150 m 

away from the dolphins; intermediate, when the boat 

was 25 and 75 m away; and near, when the boat was 

less than 25 m away. To compare behavioural changes 

according to vessel proximity, distance categories 

were classified by a visual estimation in each observation. 

The maximum distance considered was 300 m, 

from the observation point to where the dolphins and 

the vessel were. 

Data analysis 

Data were properly recorded in a database, and the 

Biostat 5.0 program was used for statistical analyses. 

It was calculated the average ( ) median (Md) and 

standard deviation (SD) of the surface pattern related 

with categories and distances of vessels and 

composition of groups. Normality was tested, and the 

data were nonparametric. To test for significant differences 

between the average number of surfacing per 

individual, per minute with or without (control) the 

presence of vessels, a nonparametric Mann-Whitney 

test was used. A Kruskal-Wallis test evaluated significant 

variations in the average number of breaths associated 

to vessel categories, group composition and 

distance to the dolphin groups. Data obtained in the 

presence of more than one boat were discarded from 

the analyses. The significance was set as α = 0.01. 

Statistical analyses were not performed on group 

composition, vessel categories and the approximate 

distances to dolphin groups due to the large variation 

in the number of samples. 

RESULTS 

Guiana dolphins were sighted during 42 days of observations 

(87.5% of total field days), which totalled 

213.22 h of effective effort. The number of dolphins 

simultaneously present in the area ranged from 1 to 12 

individuals with a mean group size of 3.76 (SD = 

1.81) and a modal size of two individuals. In 73% (n = 

543) of the observations, the presence or absence of 

calves was determined; 40% (n = 217) of groups had 

calves and 60% (n = 326) of groups were without 

calves. 

A total of 855 vessels were recorded travelling in 

the study area. The inboard motorboats were the most 

frequent (n = 478), followed by outboard motors (n = 

178), boats without a motor (n = 118) and ships (n = 

81). Interactions between Guiana dolphins and boats 


were observed during 49.9% of all present boats (n = 

427), where 260 boats were inboard motorboats, 66 

were outboard motorboats, 62 were without a motor, 

and 39 were ships. 

A total of 744 observations of group breathing 

were counted by minute; 365 observations occurred in 

the absence of boats, and 379 occurred in their presence. 

Most interactions occurred in the presence of 

only one boat (n = 340). On a few occasions (n = 39), 

there was more than one boat interacting with dolphins, 

with a maximum of three boats present simultaneously. 

The average number of breaths per individual, per 

minute was significantly lower (Z = 4.91; P < 0.0001) 

in the presence of boats ( 2.25; SD = 1.05; Md = 

2) in comparison to control ( 2.59; SD = 1.03; 

Md = 2.5). 

There was variation in the surfacing pattern according 

to boat category. In the presence of outboard 

boats, the average surface pattern was 1.82 (SD = 

0.98; Md = 2.2), which was significantly lower in 

comparison to an average of 2.64 (SD = 1.03; Md = 

2.5; P < 0.0001) for boats without a motor, and the 

control (P < 0.0001). The average number of breaths 

in the presence of inboard motorboats was 2.27 (SD = 

1.06; Md = 2.2), also significantly lower when compared 

to the control (P = 0.0001). In the presence of 

ships, the breath average was 2.1 (SD = 0.81; Md = 2) 

and there was no significant difference (P > 0.001) 

(Fig. 2). 

Despite the wide variation in the number of samples, 

it was observed that the number of surfaces to 

breathe was lower in groups with calves for all vessel 

categories at a near distance, except for ships, in 

which the average number in the near distance category 

was 2.1 and 2.0 in intermediate distance. In 

groups without calves, the results did not show an 

increased surfacing pattern (Table 1). 

In groups with calves, the number of breaths per 

individual was significantly lower in the presence of 

vessels (n = 118; 2.13; SD = 1.04; Md = 2) than 

in the control (n = 99; 2.66; SD = 0.98; Md = 2.6) 

(P = 0.0001). In groups composed exclusively of 

adults and juveniles, there was no significant difference 

in surfacing patterns with the presence (n = 183; 

2.26; SD = 1.06; Md = 2) or absence of boats (n = 

143; 2.49; SD = 1.12; Md = 2.5) (P = 0.039) (Fig. 

3). 

Most boats were observed near the dolphins (n = 

127), followed by far (n = 95) and intermediate distances 

(n = 89). Distance was not determined in 30 

events because dolphins submerged during the boats 

passage and then surfaced when the boat had already


Figure 2. Sotalia guianensis average number of breathing per minute per individual, according to categories of boats (IM: 

inboard motor, OM: outboard motor, S: ship, WM: without motor, and C: control-without boats) in the Port of Malhado 

(Ilhéus, Bahia, Brazil). Where are values 1.5 times higher than the 3 rd quartile and *are values three times higher than the 

value of the 3 rd quartile). Different letters means differences between treatments (Tukey’s test, P < 0.01). 

Table 1. Number of records (n) and average number of breathings to surface per minute. individually, according to the 

categories of boats, distances and composition of group. 

Distances 

Rises Breathing to surface/individual/minute 

numbers/individual/minute 

8 

7.2 

6.4 

5.6 

4.8 

4 

3.2 

2.4 

1.6 

0.8 

0 

with 

calves 

Inboard 

motor 

without 

calves 

Outboard 

motorgroups 

with 

calves 

without 

calves 

with 

calves 

Ships without 

motor 

without 

calves 

with 

calves 

without 

calves 

n n n n n n n n 

Near 1.8 29 2.3 48 1.8 7 1.5 6 2.1 3 2.5 11 2.3 6 1.7 7 

Intermediate 2.3 18 2.1 35 2.1 4 1.9 5 2.0 1 2.0 2 2.6 4 3.5 1 

Far 2.4 15 2.5 26 2.3 4 1.8 4 2.3 1 2.6 5 3.4 5 2.8 12 

Undetermined 6 3 4 2 0 2 2 0 

passed. The average number of breaths per individual, 

per minute according to distance was 2.1 at near distances 

(SD = 0.97; Md = 2), 2.2 at intermediate distances 

(SD = 1.05; Md = 2) and 2.5 at far distances 

(SD = 1.1; Md = 2.25). There was no significant difference 

for the distance categories between the dolphins 

and any type of vessels (P < 0.01). 

DISCUSSION 

CM 

OM 

The results obtained in this research indicate that S. 

guianensis shows variation in their surfacing pattern 

when interacting with different categories of boats. 

ab b ab a a 

I 

S 

Boat categories 

WM 

C 

Max 

Min 

75% 

25% 

Median 

84 

The results shows a decrease in the number of breaths 

in the presence of boats compared to the absence of 

boats, and breaths were lower in the presence of outboard 

and inboard motorboats. Although analyzing 

other behavioral changes, Izidoro & Le Pendu (2012), 

also in Port of Ilhéus, showed more indifferent behaviour 

responses by dolphins, in the presence of boats. 

However, they could observe that the animals escaped 

in some situations of the passages of fishing and 

recreation boats. 

The change in surfacing pattern in the presence of 

boats has also been noted for this species by Valle & 

Melo (2006), at Praia de Pipa - Rio Grande do Norte,

85 

Rises Breathing to surface/individual/minute 

numbers/individual/minute 

6.4 

5.6 

4.8 


a a a b 

AB 

Groups without calves 

Figure 3. Sotalia guianensis average number of breathings per individual per minute, according the composition of 

groups considering the presence of boats (PB) and the control - absence of boats (AB) in the Port of Malhado (Ilhéus, BA, 

Brazil). Where are values 1.5 times higher than the 3 rd quartile. Different letters means differences within composition of 

groups. 

Brazil, and by Pereira et al. (2007) in the north bay of 

Santa Catarina, Brazil. 

Other dolphin behavioural changes related to the 

interaction with different categories of vessels have 

also been reported for S. guianensis, such as increased 

group cohesion (Valle & Melo, 2006; Tosi & Ferreira, 

2008), decreased foraging activity (Carrera et al., 

2008), deviation from boats (Pereira et al., 2007) and 

changes in acoustic behaviours (Filla et al., 2008). 

In the present study, if the underwater motor 

sounds were the reason for changing the dolphins’ 

time on the surface, why were there no differences 

between motored boats (inboard and outboard) and 

either boat without motors, or in the absence of boats? 

As reported for other species, noise pollution was 

potentially not the only factor that affected the 

surfacing behaviour of Guiana dolphins. Reactions to 

different boat types have also been reported for other 

dolphin species. For Tursiops truncatus, jet skis cause 

prolonged submersion of individuals, which is 

associated with the high speed of the boat, undefined 

motion and the noise produced by the motor (Mattson 

et al., 2005). The Irrawaddy dolphin (Orcaella 

brevirostris) decreases its breathing pattern in the 

presence of motorized canoes (1000 hp) (Kreb 

& Rahadi, 2004). For Sousa chinensis, speedboats and 

inflatable boats have the most impact (Ng & Leung, 

2003). 

The vessel category that travels in areas where the 

Guiana dolphin performs its activities could change its 

4 

3.2 

2.4 

1.6 

0.8 

0 

PB 

AB 

PB 

Groups with calves 

Max 

Min 

75% 

25% 

Median 

behaviour and even social communication (Rezende, 

2008). In contrast, Araújo et al. (2008) observed a 

predominance of neutral reactions to all types of boats. 

These authors suggested that the reactions were 

neutral because the speed and direction of the boats 

were constant. All reports of S. guianensis interactions 

and observations from tourist boats reported negative 

reactions by the dolphins (Santos Jr. et al., 2006; Valle 

& Melo, 2006; Pereira et al., 2007; Tosi & Ferreira, 

2008). 

At Port of Malhado in Ilhéus, Guiana dolphins are 

not targets for dolphin watching tourism, and boats 

only use the area for passing through with a constant 

speed, a pre-defined route, and spend a short time 

interacting. These conditions could be an explanation 

for the absence of significant variation in the surfacing 

pattern for most categories of boats (ships and boats 

without a motor), although there was a significant 

difference for outboard and inboard motorboats. An 

alternative explanation could be that because the 

dolphins inhabit the port area, they live under daily 

boat traffic, which causes habituation to passing boats 

and a resulting tolerance from hearing damages. Erbe 

(2002) suggested the hypothesis of temporary or 

permanent hearing loss due to boat exposure for 

Orcinus orca. Pereira et al. (2007) suggest this 

hypothesis as a possible cause of the decline in 

negative behavioural responses and the increase in 

neutral reactions to boats for S. guianensis in North 

Bay, Santa Catarina. Outboard motorboats move faster 

and produce more noise, whereas inboard motorboats

and ships have slower displacement and the motor 

produces low noise. It is possible that Guiana dolphins 

have more negative reactions in the presence of 

outboard motorboats. According to Erbe (2002), the 

fastest motorboats can be heard by O. orca at a 

distance of 16 km and can cause behavioural 

responses of orcas at 200 m; slower boats can be heard 

by orcas at a distance of 1 km and cause behavioural 

reactions at 50 m. 

At Pipa beach, Valle & Melo (2006) observed that 

when outboard motorboats were switched off, or 

remained at low rotations, the Guiana dolphins tended 

to approach the boat or show neutral reactions. 

According to Mattson et al. (2005), the prolonged 

time underwater in the presence of outboard 

motorboats can be a strategy for boat avoidance or 

even a response to communication difficulty. 

There is a differential response to interactions with 

the vessels due to the presence of calves in the group. 

The average number of breaths was lower when the 

group had calves. It is necessary to investigate the 

difference between the two groups to determine 

whether the difference between them is related to boat 

avoidance. The direction of vessel traffic must also be 

considered when studying interactions with cetaceans. 

In this study, as similarly reported by Araújo et al. 

(2008), the vessels only passed through the area and 

spent a short time interacting with the dolphins. The 

distance from boats did not interfere in the surfacing 

pattern of the dolphins. However, the results from 

Pipa Beach (Valle & Melo, 2006) and North Bay, 

Santa Catarina (Pereira et al., 2007), showed 

behavioural variations in the dolphins relative to the 

distance of dolphin watching tourism vessels, where 

the boats followed the animals for a longer period of 

time. The proximity to the animals, the increased 

noise and the risk of damage caused by collision could 

explain these differences in results regarding the 

distance to vessels and traffic patterns. The Port of 

Malhado is an important area for dolphins and boat 

traffic can be a threat to the dolphin population. Some 

conservation measures should be enacted, including 

determining an area for vessel passage other than the 

area used most by dolphins and limiting the use of 

boats with an outboard motor in the area. 

For a more comprehensive analysis of behavioural 

changes caused by vessels in S. guianensis at Port of 

Malhado, it is necessary that other reactions are 

analysed, such as group cohesion up-down movements 

in the area, the change in group composition during 

the day and other changes in behavioural states, such 

as foraging and socialization periods. 


ACKNOWLEDGMENTS 

We thank Drs. Niel Texeira, Paulo Flores, Yvonnick 

Le Pendu and Mirco Solé for corrections of this 

manuscript. Thanks to Coordenação de Aperfeiçoamento 

de Pessoal de Nível Superior (CAPES) and 

the Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico 

e Tecnológico (CNPq) for the scholarships granted to 

develop this research. Thanks are due to the 

Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC) and 

Ilhéus Port CODEBA for supporting this study. 

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Teresa Castro 3 , Angel Perea 4 , Cristian Santos 1 , Christian Catcoparco 2 & Carlos Espinoza 2 

1 Laboratorio de Cultivos Marinos, Instituto del Mar del Perú 

Esquina Gamarra y General Valle s/n, Chucuito, Callao, Perú 

2 Proyecto FINCyT, Instituto del Mar del Perú, Esquina Gamarra y General Valle s/n 

Chucuito, Callao, Perú 

3 Laboratorio de Patología Acuática, Instituto del Mar del Perú 


4 Laboratorio de Biología Reproductiva, Instituto del Mar del Perú 


ABSTRACT. The present study describes the methodology used at IMARPE for the capture, acclimation and 

management of P. adspersus broodstock using recirculating aquaculture systems (RAS). RAS improved the 

water quality and maintained the environmental parameters during the acclimation period, temperature 

(17.2±1ºC), oxygen (8.1±0.7 mg L -1 ), pH (7.3±0.2), ammonia (0.004±0.003 mg L -1 ), nitrite (0.52±0.2 mg L -1 ) 

and nitrate (3.45±2.6 mg L -1 ). Fish began to be fed normally from day 15 post-capture, once or twice a day 

using live fish (Odonthestes regia regia, Mugil cephalus), crustacean (Emerita analoga), fresh food (Engraulis 

ringens and Dosidicus gigas) and artificial feed. A significant loss in the weight of the fish was registered 

during the first days of captivity, followed by a continuous increase in both sexes. The specific growth rate 

was positive from the third month of captivity, being the relative growth rate 24.5% and 16.2% in August 

2010 in males and females, respectively. Different internal and external parasites were detected in the fish, 

being Entobdella sp. and Philometra sp. the prevailing parasites observed during samplings. 

Keywords: Paralichthys adspersus, reproduction, recirculating aquaculture system, broodstock management, 

culture, Peru. 

Manejo de reproductores del lenguado Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) 

usando sistemas de recirculación en acuicultura 

RESUMEN. El presente trabajo, describe la metodología desarrollada en IMARPE para la captura, 

aclimatación y acondicionamiento de ejemplares adultos de P. adspersus en sistemas de recirculación (SRA), 

con la finalidad de formar un stock de reproductores. El SRA permitió manejar parámetros medioambientales 

estables durante el periodo de acondicionamiento, como: temperatura del agua (17,2±1ºC), oxígeno disuelto 

(8,1±0,7 mg L -1 ), pH (7,3±0,2), amonio (0,004±0,003 mg L -1 ), nitrito (0,52±0,2 mg L -1 ) y nitrato (3,45±2,6 mg 

L -1 ). Se dio inicio a la alimentación el día 15 post-captura, utilizando alimento vivo (Odonthestes regia regia, 

Mugil cephalus), crustáceos (Emerita analoga), alimento fresco (Engraulis ringens y Dosidicus gigas) y 

artificial semihúmedo. Durante los primeros días de acondicionamiento los peces mostraron una disminución 

en el peso, hasta su adaptación a las condiciones de cultivo, luego de lo cual se produjo un incremento 

continuo en ambos sexos. La tasa específica de crecimiento fue positiva a partir del tercer mes y la tasa de 

crecimiento relativo mostró que en agosto 2010, el peso promedio se incrementó 24,5% en machos y 16,2% en 

hembras. Se realizó un análisis patológico a los ejemplares capturados y se observó la presencia de diferentes 

parásitos internos y externos, entre ellos predominaron Entobdella sp. y Philometra sp. 

89

90 


Palabras clave: Paralichthys adspersus, reproducción, sistema de recirculación en acuicultura, manejo de 

reproductores, cultivo, Perú. 

___________________ 

Corresponding author: Lili Carrera (lcarrera@imarpe.pe) 

INTRODUCTION 

The fine flounder Paralichthys adspersus (Steindachner, 

1867) is a flatfish with high commercial value in Peru 

and Chile, and considered a new species for 

aquaculture taking into account the excellent quality 

of its filet, the decline of natural populations and the 

increasing local demand. 

Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) is 

distributed from Paita (Peru) to Lota and Juan 

Fernández Islands (Chile) (Acuña & Cid, 1995). In the 

last years the interest in its culture has increased due 

to the high marketable price and the important 

national and international demand of the species. 

However, little knowledge of its biology and 

aquaculture exists (Silva & Flores, 1989; Chinchayán 

et al., 1997; Silva, 2001; Angeles & Mendo, 2005; 

Piaget et al., 2007) to allow the development of a 

profitable commercial culture. 

Abundant literature exists on broodstock 

management and culture technology of other flatfishes 

of the genus Paralichthys such as P. olivaceus in 

Japan (Alam et al., 2002; Furuita et al., 2002; 

Hernández et al., 2007; Yamaguchi et al., 2007), P. 

microps in Chile (Silva, 2001), P. californicus 

(Conklin et al., 2003; Gisbert et al., 2004; Merino et 

al., 2007; Palumbo et al., 2007) and P. lethostigma 

(Smith et al., 1999; Watanabe & Carroll, 1999) in the 

United States, P. orbignyanus in Argentina and Brazil 

(Bambill et al., 2006; Müller et al., 2006; Lanes et al., 

2009, 2010); although little is known about the use of 

Recirculating Aquaculture System (RAS) technology 

for broodstock culture of P. adspersus. 

RAS technology is very useful for fish production 

on a commercial scale due to the lower land and water 

demanded, the increased control over water quality, 

the maintenance of constant enviromental factors such 

as temperature, pH, salinity and photoperiod, the 

reduction of environmental impact and the increase in 

biosecurity. Thus, the present study was designed to 

establish the management of Paralichthys adspersus 

broodstock in captivity and the use of RAS for this 

species. 


Capture and transport of fish 

Wild flounder fish were captured by means of cast 

nets (atarraya) in the north-central area of Lima, 

between November and December 2009 (Fig. 1). The 

fish were placed in 0.3 m 3 fiber-glass tanks with 

constant aeration and temperature (15ºC) using 

icepacks. In addition, 0.125 mL L -1 of sea water 

conditioner AquaSafe® was added to keep water in 

good conditions and to reduce the stress of the fish 

during transportation (6 h) to the Laboratory of Fish 

Culture of the Instituto del Mar de Perú (IMARPE) at 

Callao (Peru). 

Facilities, RAS and water quality 

Two 7 HP water pumps located in the IMARPE pier 

were used for water supply to RAS (Recirculating 

Aquaculture System). Water passed through four 

filters (sand, gravel, quartz and stone, placed in series) 

and stored in a 50 m 3 reservoir tank (Fig. 2a). Wild 

flounders were placed in six 2.5 m 3 tanks, connected 

to 2 RAS with 73 m 2 surface area. Each RAS was 

composed by three blue colored, self-cleaning, 

cylindrical tanks, a 1/3 HP water pump, a 4.5 ft 3 

floating bed filter (FBF) working as a mechanical and 

biological filter, a 9000 BTU heat pump for 

temperature control, a 40 WUV light sterilizer (Fig. 

2b), two 20 µm cartridge filters (cuno) placed in 

parallel and a ½ HP blower to keep oxygen levels. 

Each tank was covered with a black geomembrane and 

a 150 W lamp was placed above the water surface and 

connected to a programmable lighting system to adjust 

the photoperiod. 

Oxygen measured with a 3 Star Oxymeter (Thermo 

Scientific ® ), pH measured with a HI-98160 pH meter 

(Hanna ® ) and carbon dioxide (CO2), total ammonia 

nitrogen (TAN), nitrite (NO2) and nitrate (NO3) 

measured with LaMotte ® kits, were recorded daily 

(early morning) and un-ionized ammonia nitrogen (N- 

NH3) calculated using the method by Khoo et al. 

(1977). Temperature was recorded continuously using 

Tidbit temperature sensors, data loggers HOBO ® , 

registering temperature values every 30 min, the data 

was downloaded using software HOBO ware Pro 

2.7.2. 

Additional groups of fish were kept in a 0.3 m 3 

circular fiberglass tank for periodic parasitological 

analysis (PAT). 

Food 

The fish were starved for 15 days. After this period, 

the fish were fed once or twice per day (11:00 h and

13:00 h) with juvenile live fish (Odonthestes regia 

regia, Mugil cephalus), crustacean (Emerita analoga), 

fresh food (Engraulis ringens and Dosidicus gigas) 

and artificial feed. The artificial semi-moist feed was 

made by mixing fish and giant squid meal, fish oil, 

fresh anchovy, giant squid and vitamin premix. The 

fish were fed 0.5% of their body weight (BW) on 

Monday formulated feed, and on Wednesday and 

Friday fresh or live fish. Uneaten food was weighed in 

order to calculate daily food intake and the feeding 

rate was periodically adjusted according to fish 

growth. 

Biometric sample and deworming 

Fish were anesthetized with MS-222 solution (80 mg 

L -1 ) to record total length (cm), weight (g) and 

gonadal maturity every month. Fish were injected 

monthly a 10% enrofloxacin solution (0.05 mL kg -1 ) 


Figure 1. Fishing area of wild flounders used for 

broodstock in the present study. Circles indicate the 

sampling stations. 

Figure 2. Water supply system (a) and recirculation culture units (b) designs used in the study. 

to prevent infections, whereas 3-5 min fresh water 

baths were used to eliminate external parasites. 

Recently catch (CAT), parasitological analysis (PAT) 

and RAS fish were sacrificed to check internal 

parasites. Different organs were dissected for analysis: 

brain, gills, heart, spleen, liver, kidney, muscle and 

skin, according to the methodology described by 

Millemann (1968). 

Tagging and sexing 

Fish were PIT (Passive Integrated Transporter) tagged 

on the dorsal muscle for individual identification. The 

91 

codes of 121 fish were read with an Allflex ® reader 

immediately after being tagged. Besides, two noninvasive 

techniques, visual inspection of genital 

opening and cannulation using a 0.8 mm diameter 

catheter (Watanabe & Carroll, 1999) were used for sex 

identification. 

Biological parameters 

Total weight (WT) of fish was recorded every 45 days 

and used to calculate specific growth rate (SGR) and 

relative growth (RG) according to the following 

formula:

92 

SGR i = ([(WT) i − (WT)(i-1)] x [(ti − t(i-1)) (-1) x 100]) 

RGi = [(WT) i − (WT)(i-1)] x WT (-1) x 100] 

RESULTS 

No mortality was recorded during transport, but 11.4% 

of the fish died during the acclimation period 

(cumulative mortality until September 2010). 

Surviving fish (121) were then distributed in two RAS 

units at a density of 2-3 kg . m 2 and a sex ratio of 2:1 

(female: male). Water flow rate was kept at 10-15 L 

min -1 , with a total water change in the tank every 166- 

250 min. Water parameters were stable and within the 

ranges recommended for other species of flatfishes 

(Poxton et al., 1982; Dinis et al., 1999; Smith et al., 

1999; Katersky et al., 2006). Nitrogen levels showed 

the typical curve for the maturation of biofilters 

(Timmons et al., 2002) at the beginning but after that 

NH3 levels remained below 0.0125 mg L -1 . The levels 

of N-NH3 and CO2 in the water only increased when 

feeding rate increased (Figs. 3a-3b). 


Figure 3a. Water quality parameters of recirculation unit 1. 

PIT tagging and cannulation did not cause any 

mortality and no loss of tags was recorded. Although 

flounders do not show external dimorphism between 

males and females, females have genital opening with 

an "8" appearance with two pores located on the blind 

side (Fig. 4a), whereas in the case of males, it is 

smaller and narrower being located on the ocular side 

(Fig. 4b). 

Fish feeding started with live fish given ad libitum, 

and then fresh fish and formulated feed were added. 

Feeding rate gradually increased according to 

consumption and increase in body biomass. Live fish 

and formulated feed given to the fish increased until a 

maximum of 2.8 and 2.4% of BW respectively, while 

fresh fish increased up to 4% of BW. 

Formulated semi moist diet showed low stability 

dropping to the bottom of the tank where it 

disaggregated rapidly causing water quality problems. 

Although this problem was solved increasing the 

amount of the binder (carboxymethyl cellulose) from 

0.5 to 2.5%, the diet had low palatability showing the

Figure 3b. Water quality parameters of recirculation unit 2. 


Figure 4. a) Female genital opening, b) male urogenital opening. Circles indicate location of genital opening. 

fish a very low ingestion, thus the proportion of this 

diet was reduced with respect to live fish fed to 

flounders (Figs. 5a-5b). 

The weight recorded for females and males was 

significantly different, with an initial average weight 

of 992 and 631 g, respectively. During the first 60 

days of acclimation to captivity fish of both sexes lost 

weight showing a continuous increase afterwards (Fig. 

93 

6a). SGR values showed a clear positive increment in 

both sexes from the third month of captivity whereas 

in the case of RGR the values increased by August 

being the average weight 24.5% higher in males and 

16.2% higher in females (Figs. 6b-6c). 

Different internal and external parasites were 

observed in broodstock fish along the rearing (Fig. 7). 

Philometra sp. was the predominant internal parasite

94 

CFm (% TB) 

4 

3 

2 

1 

0 


a b 

Feb Mar Abr May Jun Jul Ago 

Time (month) 

CF (% of total food) 

100 

80 

60 

40 

20 

0 

Feb Mar Abr May Jun Jul Ago 

Time (month) 

Figure 5. Food consumed by fine flounder (CF). a) Monthly average of food consumption in % total body weight (TB), 

b) food consumed in % by type of food. 

Figure 6. Growth rate of fine flounder reared in recirculation 

systems. a) Weight gain, b) relative growth rate 

(RGR), and c) specific growth rate (SGR). Day 0 corresponds 

to January 2009. 

Live 

Fresh 

Formule 

Live 

Fresh 

Formule 

but its proliferation was prevented by installing 20 µm 

filters in the water inlet to retain the larvae and 

intermediate hosts. Thus, Philometra sp. was 

eradicated from the system by July (Fig. 8a). 

Entobdella sp. was the most frequent external parasite 

(Fig. 8b) in this case to control and avoid spreading of 

this and other external parasites in the RAS, fish were 

treated weekly with freshwater baths. 

DISCUSSION 

The survival rate of P. adspersus during and after 

capture was 100%, due to the net used for fishing 

(atarraya) where the fish were individually caught. No 

physical damage was detected on the fish thanks to the 

short contact time (2 to 3 min) of the fish with the net 

that allowed no scale loss and stress. Silva & Oliva 

(2010) using another type of fishing gear (drive) got 

post-capture survival rates between 60 and 80%. In 

that case fish were captured in groups and physical 

damage due to overcrowding was observed in the fish. 

One of the main bottlenecks of RAS is the 

elimination of toxic metabolites produced by feces, 

urine and microbial decomposition of uneaten food 

that need to be removed from the rearing water by the 

action of bio filters. All types of biofilters described in 

literature (Losordo et al., 1999) go through a process 

of maturation to form a colony of nitrifying bacteria 

that remove and transform ammonia in nitrites and 

then in nitrates. The biofilter used in the RAS 

described in the present study went through a 

maturation period of weeks, working efficiently 

afterwards and keeping the levels of ammonia in 0.004 

mg L -1 on average, similarly to the levels obtained by 

Timmoms et al. (2002), Ingle de la Mora et al. (2003) 

and Summerfelt et al. (2004) and recommended for


Figure 7. Incidence of ecto and endo parasites in wild fish catched (CAT), fish kept in 300 L tank for parasitological 

analysis (PAT) and fish kept in recirculation aquaculture systems (RAS). 

similar species such as Scophthalmus maximus L. 

(Poxton et al., 1982), Solea senegalensis (Dinis et al., 

1999), Paralichthys lethostigma (Smith et al., 1999), 

P. dentatus (Katersky et al., 2006). 

Sexual dimorphism between females and males is 

very clear for some fish species with differences in 

body shape, coloration, caudal fin shape, number of 

genital openings, etc. However, most flatfish do not 

show any morphological difference between sexes and 

either cannulation or ovarian biopsy is needed (Vecsei 

et al., 2003). In this study with P. adspersus the 

identification of females and males was carried out by 

cannulation. 

Successful encoding of fish is considered by 

Thomassen et al. (2000) when low (1) mortality due to 

handling and (2) loss of tags is recorded. Thus, in the 

present study, PIT tagging of P. adspersus did not 

cause any fish mortality or loss of tags. This type of 

marking is used not only for aquaculture purposes but 

also in conservation programs, sport fishing and 

95 

genetic improvement programs (Navarro et al., 2004, 

2006; Astorga et al., 2005; Carrillo et al., 2009). 

In teleost, fish maturation and successful 

reproduction are closely related to the nutritional 

status of the fish, thus poor nutrition prior or during 

the spawning period has clear effects either on the 

growth of the fish, their sexual maturation, and on the 

quantity and quality of spawning (Carrillo et al., 

2000). In the present study P. adspersus feeding 

process went through several stages until the fish 

accepted fresh food and formulated diets, in an 

attempt to cover all their nutritional requirements, for 

a future evaluation of gonadal maturity and quality of 

eggs and larvae. 

Furthermore, wild captured P. adspersus showed a 

high prevalence of endo and ectoparasites that affected 

food consumption, produced petechiae and consequently 

had a clear influence on fish condition. Other 

authors (Oliva et al., 1996) reported the parasites 

found in P. adspersus and cited mainly Entob-

96 

Figure 8. a) Incidence of Philometra sp., and b) 

Entobdella sp. in fine flounder reared in water 

recirculation systems. Day 0 corresponds to January 

2009. 

della sp. and Philometra sp. with higher prevalence in 

females than in males. Treatments with mechanical 

filters to avoid Philometra sp. and periodical 

freshwater baths for Entobdella sp. were enough to 

avoid parasite proliferation. 


This research was supported by FINCyT (Programa de 

Ciencia y Tecnología) and IMARPE (Instituto del Mar 

del Perú) as part of project “Producción de semilla del 

lenguado Paralichthys adspersus en cautiverio: I 

Mejoramiento de la calidad y cantidad de desoves. 

Contrato Nº 051-FINCyT-PIBAP-2009”. 

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14.




Sedimentos superficiales de la bahía de Cartagena 

Bahía de Cartagena (Colombia): distribución de sedimentos superficiales 

y ambientes sedimentarios 

Juan C. Restrepo 1 , Diana Franco 2 , Jaime Escobar 3, 4 , Iván Darío Correa 5 

Luis Otero 1 & Julio Gutiérrez 6 

1 Departamento de Física, Grupo de Física Aplicada: Océano y Atmosfera, Barranquilla 

Universidad del Norte (UNINORTE), km 5 vía Puerto Colombia, Colombia 

2 Instituto Colombiano del Petróleo, Grupo de Investigación en Estratigrafía 

Universidad Industrial de Santander, Bucaramanga, Colombia 

3 Departamento de Ingeniería Civil y Ambiental, Universidad del Norte (UNINORTE) 

Barranquilla, Colombia 

4 Center for Tropical Paleoecology and Archeology (CTPA) 

Smithsonian Tropical Research Institute (STRI), Panamá 

5 Grupo de Ciencias del Mar, Departamento de Geología 

Universidad Eafit, Medellín, Colombia 

6 Área de Manejo Integral de Zonas Costeras, Centro de Investigaciones Oceanográficas e Hidrográficas 

Dirección General Marítima, Cartagena, Colombia 

RESUMEN. Se analizó la distribución espacial y las principales características texturales de 234 muestras de 

sedimentos superficiales de la bahía de Cartagena. Para caracterizar los ambientes de depósito en el fondo de 

la bahía se aplicaron tres funciones discriminantes para diferenciar entre: (i) depósitos de playa y marino 

somero agitado, (ii) depósitos fluviales y marino someros, y (iii) depósitos fluviales influenciados por 

corrientes de turbidez. Los sedimentos predominantes fueron lodos medios (5,35 ± 1,2 φ), pobremente 

clasificados (σ = 1,63 ± 0,8), con notable asimetría (Sk = -0,052 ± 0.2) y curtosis (k) de 0,84 ± 0,4. Se encontró 

dos tipos principales de depósitos recientes en la bahía de Cartagena: marino somero agitado, de dominio 

fluvial, y depósitos de corrientes de turbidez, de dominio fluvial. Los contenidos más bajos de arena (

100 


covered by fine terrigenous sediment transported through the Dike Canal, which has a more active and 

dominant role in the Bay’s sediment deposition than previously reported. 

Keywords: surface sediment, textural analysis, sedimentary environments, Cartagena Bay, Dike Channel, 

Colombia. 

___________________ 

Corresponding author: Juan Camilo Restrepo (restrepocj@uninorte.edu.co) 

INTRODUCCION 

Su carácter colonial, playas extensas y variados 

paisajes litorales (e.g., acantilados, manglares, 

arrecifes de coral) han hecho de Cartagena de Indias 

(Colombia) (Fig. 1) uno de los destinos turísticos más 

visitados en Latinoamérica. En la última década la 

ciudad también registró un aumento significativo en 

sus actividades comerciales y portuarias. Esta última, 

con un incremento del 138% en la carga movilizada 

por vía marítima entre los años 2000 (3.8x10 6 ton 

año -1 ) y 2008 (9.1x10 6 ton año -1 ) (SPRC, 2009). El 

notable aumento en el tráfico marítimo comercial ha 

obligado a la realización de dragados y a la 

rectificación del canal de acceso para mantener la 

navegabilidad en la bahía de Cartagena (MITCH, 

1973; LEH-MINTRANSPORTE, 1988; Universidad 

Nacional de Colombia, 2002, 2007), lo cual ha 

generado un interés creciente en profundizar el 

conocimiento sobre aspectos geológicos básicos, 

incluyendo: (1) el origen, composición y distribución 

de sus depósitos recientes de sedimentos, y (2) la 

importancia de los aportes fluviales del Canal del 

Dique en los procesos de sedimentación de la bahía 

(e.g., Vernette et al., 1984; Leble & Cuignon, 1987; 

CIOH, 1988; LEH-MINTRANSPORTE, 1988; 

Andrade et al., 2004). Estos estudios han evidenciado, 

entre otros aspectos, el predominio progresivo de los 

sedimentos terrígenos, la notable influencia de los 

aportes fluviales del Canal del Dique y el aumento de 

las tasas de sedimentación en sitios específicos dentro 

de la bahía y sobre la plataforma continental al frente 

de Cartagena. Los análisis texturales y de contenido de 

CaCO3 de los sedimentos marinos superficiales, en el 

sector del archipiélago de las Islas del Rosario 

(localizado al suroccidente de la bahía de Cartagena), 

muestran también la progresión de facies de 

sedimentos terrígenos, en detrimento de las facies 

carbonatadas, como resultado del aumento progresivo 

en los aportes continentales del Canal del Dique 

(Leble & Cuignon, 1987). Por su parte, el análisis de 

la distribución espacial de los sedimentos superficiales 

y la acumulación que surge de la comparación de 

levantamientos batimétricos efectuados entre 1935 y 

2004, indican que su repartición al interior de la bahía 

está controlada por la Escollera de Bocagrande, que 

limita la entrada de sedimentos provenientes de la 

plataforma y del Canal del Dique, cuyos sedimentos 

finos han cubierto los fondos arenosos y han avanzado 

cerca de 1 km hacia el norte del delta que se forma en 

la boca del Canal del Dique (Andrade et al., 2004). 

De acuerdo con Sahu (1964), cada ambiente de 

depósito tiene un rango específico de condiciones de 

energía que varían temporal y espacialmente. Los 

ambientes de depositación también dependen de la 

disponibilidad de fuentes de material sedimentario, 

por lo que la variabilidad espacial de la composición y 

las propiedades texturales de los sedimentos pueden 

reflejar las condiciones ambientales bajo las cuales se 

forman los diferentes tipos de depósitos (Krumbein & 

Sloss, 1963; Shepard, 1963). En este contexto, el 

análisis de las características texturales del sedimento 

proporciona información sobre su origen, patrones de 

transporte y depositación (Folk & Ward, 1957; 

Friedman, 1962, 1979), lo cual ha permitido emplear 

los parámetros texturales para analizar la evolución 

morfológica de playas (e.g., Guillén & Jiménez, 1994; 

Reed & Wells, 2000; Pontee et al., 2004), determinar 

los límites de eventos de transgresión marina (e.g., 

Klingebiel & Vernette, 1979; Muñoz et al., 1997), y 

describir las propiedades sedimentarias de los 

ambientes costeros y sus relaciones con procesos 

deltaicos y estuarinos (e.g., Rohas, 1985; Andrade et 

al., 2004; Minh-Duc et al., 2007). Por ejemplo, los 

análisis granulométricos permitieron a Rohas (1985) 

identificar diez facies texturales en el estuario Queule 

(Chile), y caracterizar su parte inferior como un sector 

de alta energía cinética caracterizado por sedimentos 

arenosos bien seleccionados. En contraste, las zonas 

estuarinas media y superior se caracterizaron por sus 

bajos niveles de energía y sedimentos finos con altos 

contenidos orgánicos. En el mismo contexto, las 

direcciones netas de transporte de sedimentos en el 

delta del río Red (Vietnam) se determinaron por 

métodos vectoriales, usando la información de tamaño 

de grano (D50, So, contenido de arenas, limo y arcillas) 

obtenida de 564 muestras de sedimento superficial 

(Minh-Duc et al., 2007). 

El presente estudio considera la distribución 

espacial de las principales características físicas 

(tamaño de grano, contenido de carbonato de calcio)


Figura 1. a) Localización de la bahía de Cartagena y estaciones de muestreo (círculos negros), la línea punteada blanca 

representa el canal navegable hacia el puerto de Cartagena, b) mapa geológico del nor-occidente de Colombia (Adaptado 

de Duque-Caro, 1980), el recuadro blanco punteado indica la localización general del área de estudio. 

de los sedimentos superficiales del fondo de la bahía 

de Cartagena, y utiliza esta información para: (i) 

interpretar los ambientes y patrones de sedimentación 

dominantes, (ii) evaluar la influencia del Canal del 

Dique en los procesos sedimentarios y, (iii) estimar la 

variabilidad de la distribución espacial de los 

sedimentos del fondo de la bahía de Cartagena durante 

los últimos 30 años (Klingebiel & Vernette, 1979; 

CIOH, 1988; Andrade et al., 2004). 

Área de estudio 

La bahía de Cartagena está localizada al noreste de 

Sudamérica, Caribe colombiano, entre 10º16’-10º26’N 

y 75º36’-75º30’W (Fig. 1). Está separada del Mar 

Caribe por la isla de Tierrabomba, y corresponde a 

101 

una cuenca somera de ~82 km 2 de extensión, con 

profundidades promedio y máximas de 16 y 26 m, 

respectivamente. La bahía se comunica con el Mar 

Caribe a través de los canales de Bocagrande, por el 

norte y Bocachica por el sur (Fig. 1). El canal de 

Bocagrande está limitado por una escollera submarina 

construida en la época de la Colonia. Sus profundidades 

varían entre 0,6 y 2,1 m. El canal de 

Bocachica alcanza profundidades máximas de 15 m en 

el sitio donde comienza el canal navegable (Fig. 1). La 

marea en la bahía es mixta, principalmente diurna, con 

un rango micromareal cuyas variaciones pocas veces 

exceden 0,5 m (Molares, 2004). 

Los aportes fluviales del Canal del Dique (Fig. 1) 

han tenido una influencia significativa sobre la

102 

hidrodinámica y dinámica sedimentaria de la bahía y 

la plataforma frontal del área de Cartagena (e.g., Leble 

& Cuignon, 1987; Andrade et al., 2004; Lonin et al., 

2004). Durante noviembre se registran sus mayores 

descargas de agua y sedimentos, las cuales alcanzan 

800 m 3 s -1 y 31x10 3 ton día -1 , respectivamente; los 

registros históricos señalan una tasa de transporte de 

sedimentos de 5.9x10 6 ton año -1 y un caudal medio de 

397 m 3 s -1 (Restrepo et al., 2005). Se ha determinado 

también que el canal presenta una alta variabilidad 

interanual en sus descargas fluviales, y que transporta 

una amplia proporción de su carga de sedimentos en 

periodos de tiempo relativamente cortos. Entre 1984 

y1998 el Canal del Dique transportó hacia las bahías 

de Barbacoas (por el caño Lequerica, ubicado al 

suroccidente de la bahía de Cartagena) y Cartagena 

(por la desembocadura principal en Pasacaballos) 

~89x10 6 ton de sedimentos, de los cuales cerca del 

50% fueron movilizados durante sólo siete eventos 

extremos de transporte (Restrepo et al., 2005). 

La bahía de Cartagena se ubica en un sector 

geológicamente activo en el cual las interacciones 

tectónicas entre las placas Sudamericana, Caribe y 

Nazca han condicionado la formación de los 

cinturones plegados del Sinú y San Jacinto, caracterizados 

por numerosas ocurrencias de diapirismo de 

lodos, fracturamiento y fallamientos intensivos en el 

área de Cartagena (Fig. 1) (Vernette, 1978; Klingebiel 

& Vernette, 1979; Duque-Caro, 1980). Las fallas más 

importantes en la zona son las de Mamonal (que se 

extiende 60 km en sentido este-oeste por el área de 

Mamonal hacia la bahía de Cartagena) y de Henequén, 

que se extienden 4 km en sentido sur-norte desde el 

suroccidente de la bahía hasta Mamonal (Reyes et al., 

2001). El diapirismo de lodo es de común ocurrencia 

al norte de la bahía de Cartagena y se caracteriza por 

el ascenso de arcillas desde formaciones cubiertas a 

través de domos y chimeneas (Vernette, 1978). En la 

región también se ha establecido la presencia de dos 

tipos de sedimentación en la plataforma continental; 

una detrítica de fuente continental influenciada por la 

deriva litoral, y otra biogénica asociada con las 

formaciones arrecifales ubicadas al sur de la bahía de 

Cartagena (Vernette, 1978). 

MATERIALES Y METODOS 

Se diseñó una malla con una resolución espacial de 

0,5 km para recolectar 234 muestras de sedimento 

superficial de la bahía de Cartagena (Fig. 1). La 

campaña de recolección de muestras fue efectuada en 

noviembre y diciembre de 2009. Las muestras fueron 

obtenidas por medio de una draga Van Veen operada 

desde una embarcación equipada con un sistema 


GPS/Garmin con una precisión de ±5,0 m. Se realizó 

la determinación del contenido de CaCO3 y la 

caracterización textural de las muestras recolectadas. 

La preparación de las muestras para los análisis 

incluyó el secado a 70ºC durante 24 h para remover el 

contenido de humedad y la aplicación de 0,25 g de 

(NaPO3)6 para evitar la floculación de partículas. El 

contenido de carbonato de calcio se determinó a partir 

de 0,25 g de muestra de sedimento normalizada con 4 

mL de HCl (10%), utilizando un calcímetro de 

Bernard (Vernette, 1978). La distribución del tamaño 

de grano de la fracción gruesa (≥63 µm) se determinó 

por medio de tamizaje, mientras que para las 

partículas menores a 63 µm se utilizó análisis de 

difracción laser-Sistema Lumosed. El análisis textural 

de las muestras de sedimento se realizó por medio del 

programa GRADISTAT (Blott & Kenneth, 2001), que 

calcula mediante los métodos de Folk y de momentos 

los parámetros de tamaño de grano (i.e., media, 

selección, asimetría y curtosis). 

Las funciones discriminantes propuestas por Sahu 

(1964) fueron aplicadas a los resultados del análisis 

granulométrico para caracterizar el escenario de 

depósito de las muestras de sedimento superficial 

recolectadas en la bahía de Cartagena. Sahu (1964) 

analizó diferentes ambientes de depósito como 

corrientes de turbidez, ambientes deltaicos, depósitos 

de playa, planicies de inundación, ríos, litoral marino 

somero, depósitos de duna y planicies eólicas, para 

obtener funciones discriminantes que pueden ser 

utilizadas para clasificar los ambientes de depósito. 

Estas funciones fueron obtenidas por medio de un 

estudio cuantitativo de métodos de discriminación de 

diferentes mecanismos y ambientes de sedimentación, 

suponiendo que la distribución de tamaño de grano de 

los sedimentos clásticos refleja el factor de fluidez del 

medio y la energía del ambiente de depósito (Sahu, 

1964). Estas funciones discriminantes han sido 

utilizadas de manera satisfactoria en diferentes 

ambientes litorales, encontrando compatibilidades 

superiores al 70% entre los ambientes discriminados y 

las observaciones de campo de los depósitos de 

sedimento (e.g., Ali et al., 1987; Alsharhan & El- 

Sammak, 2004; Cupul-Magaña et al., 2006). Sahu 

(1964) utilizó la ecuación general (Ec. 1): 

Y λ 

1 2 

p 

= λ X 1 + λ X 2 + .......... . + X (1) 

1 p 

para el caso de p variables normalmente distribuidas 

(X1, X2,….., Xp), y coeficientes λ 1 , λ 2 , ……. λ p , con la 

función discriminante Y linealmente relacionada con 

las variables. Los coeficientes son seleccionados para 

que la relación de la diferencia entre medias de las 

muestras de la desviación estándar dentro de los dos 

ambientes de depósito, sea maximizada. Considerando

las características del área de estudio (i.e., ambiente 

marino semi-cerrado con aportes fluviales del Canal 

del Dique), y que uno de los objetivos de estudio 

consiste en evaluar la reciente influencia del Canal del 

Dique en los procesos sedimentarios (relación 

depósitos marinos/depósitos fluviales), se seleccionaron 

aquellas funciones que permitieron discriminar 

entre (i) depósitos de playa y marino somero agitado 

(Ec. 2), (ii) proceso fluvial (deltaico) y marino somero 

(Ec. 3), y (iii) depositación fluvial y corrientes de 

turbidez (Ec. 4) (Sahu, 1964). 

2 

Y = , 534M 

z + 65, 

7091σ 

+ 18, 

1071Sk 

+ 18, 

5034Kg 

(2) 

2 

15 1 

2 

Y = , 2852M 

z − 8, 

7604σ 

− 4, 

8932Sk 

+ 0, 

0482Kg 

(3) 

3 

0 1 

2 

Y = , 7215M 

z − 0, 

4030σ 

+ 6, 

7322Sk 

+ 5, 

2927Kg 

(4) 

4 

0 1 

donde Mz es el tamaño medio de grano, 2 es la 

selección, Sk1 es la asimetría y Kg es la curtosis. Si Y2 

< 65,365 se sugiere un depósito de playa, si Y2 > 

65,356 corresponde a un depósito marino somero 

agitado (Ec. 1). Si Y3 < -7,419 la muestra fue 

depositada mediante procesos fluviales (deltaico), si 

Y3 > -7,419 fue depositada por procesos marinos 

someros (Ec. 2). Finalmente, si Y4 < 9,8433 la muestra 

se identifica como depósito de corrientes turbidíticas, 

y si Y4 > 9,8433 corresponde a un depósito fluvial (Ec. 

3) (Sahu, 1964). 

RESULTADOS 

El tamaño medio de grano del sedimento fluctuó entre 

-0,54 φ y 6,43 φ, con predominancia de lodos medios 

(5,35 ± 1,2 φ). Solo el 11,5% de las muestras fueron 

clasificadas como arenas o gravas (φ < 4). Los valores 

de selección mostraron sedimentos entre muy 

pobremente seleccionados y muy bien seleccionados, 

con un marcado dominio de sedimentos pobremente 

seleccionados (σ = 1,63 ± 0,8). Los sedimentos 

muestran una notable simetría (Sk = -0,052 ± 0,2), con 

solo 27 muestras asimétricas hacia los gruesos y siete 

muestras asimétricas hacia los finos. La mayoría de 

los sedimentos se clasificaron notoriamente 

leptocúrticos y platicúrticos, con una curtosis (k) 

media de 0,84 ± 0,4 (Tabla 1, Fig. 2). 

Dispersión de los parámetros de tamaño de grano 

El tamaño medio de grano y la selección de los 

sedimentos mostraron una relación inversa, útil para 

identificar tres asociaciones de sedimentos superficiales. 

La primera está conformado por arenas 

medias a gravas (0 < φ < 2), pobremente 

seleccionadas; un segundo grupo conformado por 

arenas finas a lodos gruesos (2 < φ < 5), pobremente 


103 

seleccionadas. Finalmente, la mayoría de muestras 

estuvieron conformadas por lodos de tamaño medio 

(5 < φ < 6), pobremente clasificados (Figs. 2a, 3a y 

3b). La relación entre asimetría y curtosis se concentró 

hacia los valores medios de asimetría; la mayoría de 

las muestras se clasificaron como simétricas con 

curtosis de mesocúrtica a platicúrtica. Además, se 

presentó un grupo de muestras asimétricas hacia los 

gruesos (-) con curtosis de leptocúrtica a platicúrtica 

(Figs. 2b, 3c y 3d). La relación entre asimetría y 

selección mostró dos grandes agrupamientos en las 

muestras de sedimento. La mayor cantidad se clasificó 

como simétricas pobremente seleccionadas; el 

segundo grupo fue conformado por sedimentos 

asimétricos hacia los gruesos (-) muy pobremente 

clasificados. También se determinó un pequeño 

conjunto de muestras (

104 


Tabla 1. Síntesis de las características texturales de los sedimentos superficiales de la bahía de Cartagena. 

Características texturales 

Parámetros estadísticos 

Promedio Desviación estándar Valor máximo Valor mínimo 

Tamaño de grano (φ) 5,35 1,25 6,43 -0,54 

Selección (σ) 1,63 0,83 3,91 0,14 

Asimetría (Sk) -0,05 0,20 0,96 -0,61 

Curtosis (k) 0,84 0,42 4,65 0,47 

Grava (%) 4,42 12,15 100,0 0,00 

Arena (%) 7,59 16,93 97,4 0,00 

Lodo (%) 87,69 22,59 100,0 0,00 

Figura 2. Gráficas bivariantes entre a) tamaño medio de 

grano y selección, b) asimetría y curtosis, c) selección y 

asimetría. 

los sedimentos en la bahía de Cartagena, en términos 

de sus características y composición textural (gruesos/ 

finos) y génesis (litoclástico/ bioclástico) (Figs. 3 y 5). 

Se identificó que el material grueso granular, 

representado por concentraciones de arenas mayores a 

60%, se encuentra en la franja centro-sur oriental de la 

isla de Tierrabomba, en Manzanillo, norte de 

Mamonal, así como al sur de la escollera de 

Bocagrande y en el sector de Bocachica (Fig. 3a). 

Estos sectores también se caracterizan por la presencia 

de material pobremente seleccionado y con asimetría 

hacia los gruesos (Figs. 3b y 3c). En el prodelta del 

Canal del Dique y en la Ciénaga Coquitos se 

identificaron depósitos con contenidos intermedios de 

arena (25-50%), pobremente clasificados, simétricos y 

mesocúrticos (Figs. 3 y 5a). Sin embargo, la bahía de 

Cartagena está dominada por material finogranular 

(limos y arcillas) con contenidos de arena inferiores al 

10%, pobremente seleccionado, simétricos y 

mesocúrticas (Fig. 3). Los contenidos más bajos de 

arena (


Figura 3. Distribución espacial de a) tamaño medio de grano, b) selección, c) asimetría, d) curtosis en la bahía de 

Cartagena. Las líneas delgadas representan las isobatas de 5, 15, y 25 m. 

Figura 4. Relaciones entre funciones discriminantes 

a) Y2-Y3, y b) Y4-Y3. Se diferencian los ambientes 

sedimentarios de la bahía de Cartagena: playa (PY), 

somero agitado (SA), fluvial (F), marino somero (MS), 

corrientes de turbidez (CT), y deposición fluvial (DF). 

hasta la costa centro-sur oriental de la isla de 

Tierrabomba y otra con dirección NW desde 

Manzanillo hasta la espiga de Castillogrande, en la 

entrada a la bahía interna (Fig. 5b). Estas zonas se 

caracterizan por sedimentos con tamaño de grano de 

medio a grueso, pobremente seleccionados y con 

simetría hacia los gruesos (Fig. 3). Por el contrario, las 

menores concentraciones de CaCO3 se encuentran en 

la parte central de la bahía y el prodelta del Canal del 

Dique (Fig. 5b), donde se presenta un dominio de 

sedimentos de tamaño fino y simétricos, pero con 

presencia de algunos nodos de depósito de tamaño de 

grano grueso, pobremente seleccionados, y con 

simetría hacia los gruesos (Fig. 3). En general, los 

contenidos de CaCO3 de los depósitos sedimentarios 

de la bahía son menores al 10%, indicando que la 

mayoría son de origen litoclástico (terrígenos). 

DISCUSION 

105 

Los parámetros texturales, particularmente el tamaño 

medio de grano, dependen de los procesos 

oceanográficos/fluviales predominantes y la morfología 

del fondo de la bahía. Mientras que la 

distribución y variabilidad espacial de las características 

texturales de los sedimentos está relacionada 

con la energía de los agentes de transporte (magnitud 

y variabilidad), la morfología submarina regula los 

flujos de masas de agua y energía. La bahía de 

Cartagena está conformada principalmente por lodos 

litoclásticos pobremente clasificados, con una 

distribución de tamaño de grano mayormente simé-

106 


Figura 5. Distribución espacial de los sedimentos superficiales de la bahía de Cartagena. a) contenido de arenas (%), y 

b) contenido de CaCO3 (%). Las líneas negras punteadas indican contenidos específicos (%) de arena y CaCO3 reportados 

por Pagliardini et al. (1982). 

trica y mesocúrtica-platicúrtica (Tabla 1, Figs. 2 y 3). 

Los otros grupos representativos lo constituyen (i) 

arenas finas y lodos gruesos biolitoclásticos 

asimétricos hacia los finos, y (ii) arenas medias y 

gravas bioclásticas asimétricas hacia los gruesos (Figs. 

2 y 3). Estos dos últimos presentan distribuciones de 

tamaño de grano pobremente seleccionadas, leptocúrticas 

– platicúrticas y están localizados sobre el 

sector adyacente a la costa central y suroriental de 

Tierrabomba, la isla de Manzanillo y los bancos 

centrales de la bahía de Cartagena (Figs. 3 y 5). 

La circulación de la bahía de Cartagena está 

dominada principalmente por el régimen de vientos, la 

estratificación salina causada por el flujo de agua 

dulce proveniente del Canal del Dique y por las 

variaciones del nivel del mar (rango micromareal) 

(Lonin & Giraldo, 1996, 1997). Durante la época seca 

(diciembre-abril) el Canal del Dique registra sus 

caudales más bajos (~180 m 3 s -1 ) y se experimentan 

vientos estables provenientes del noreste (alisios) con 

velocidades de ~8 m s -1 ; en la época de transición 

(abril-julio) los caudales del Canal del Dique 

aumentan ligeramente (~250 m 3 s -1 ), pero se presentan 

vientos menos intensos (~5 m s -1 ) de dirección 

variable (norte, noreste, este y sureste); y en la época 

húmeda, entre agosto y noviembre, aunque los 

caudales del Canal del Dique se incrementan de 

manera significativa (>400 m 3 s -1 ), se experimentan 

vientos débiles provenientes principalmente del 

suroeste (Lonin & Giraldo, 1996; Molares, 2004). Los 

vientos intensos de la época seca coinciden con los 

bajos caudales del Canal del Dique, mientras que los 

vientos débiles y variables de la época húmeda se 

combinan con sus altas descargas fluviales. Como 

resultado de estas condiciones hidrodinámicas, la 

bahía de Cartagena ha sido catalogada como un 

sistema de moderada-baja energía. Además, su 

morfología submarina (Fig. 6) restringe el intercambio 

de masas de agua provenientes del Mar Caribe y 

contribuye de manera significativa a la disipación del 

oleaje incidente (Lonin et al., 2004; Molares, 2004). 

Las condiciones de moderada-baja energía en los 

principales agentes morfodinámicos y la variabilidad 

estacional en los patrones de circulación de la bahía, 

han originado diferencias en los patrones de 

distribución espacial de los sedimentos superficiales 

(Fig. 3), y han determinado la conformación de un 

ambiente sedimentario caracterizado por la pobre 

selección del material (Fig. 2). Por medio de la 

aplicación de un modelo hidrodinámico calibrado (J. 

Rueda com. pers.) identificaron tres patrones de 

circulación en la bahía de Cartagena durante la 

temporada seca; dos de ellos en los bordes litorales de 

Tierrabomba y Mamonal, con corrientes de magnitud


Figura 6. a) Caudales medios mensuales del Canal del Dique (Estación Santa Helena, 1979-2010), la línea punteada 

representa la tendencia interanual; modelos digitales de terreno elaborados a partir de información batimétrica de b) 1997 

y c) 2009. El círculo blanco punteado destaca el área de influencia del prodelta del Canal del Dique. 

0.1-0.2 m s -1 y dirección norte-sur, y un contraflujo en 

la parte central de la bahía en dirección sur-norte, con 

velocidades

108 

suspensión (Restrepo et al., 2005), este flujo tiene alta 

capacidad para transportar y seleccionar material 

finogranular hacia el interior de la bahía de Cartagena. 

Aunque en épocas secas y de transición, la extensión 

de esta circulación convectiva disminuye, y por ende 

la corriente de contraflujo sur-norte se extiende solo 

hasta la zona central de la bahía; por lo tanto, los 

aportes del Canal del Dique tienen un papel 

determinante en los patrones de distribución de los 

sedimentos superficiales. 

Martínez et al. (2010) establecieron que en la bahía 

de Cartagena hacia ~2.2 ka AP se presentaba una 

sedimentación de naturaleza autógena, dominada por 

limos arcillosos carbonatados y con presencia de 

parches de arrecife. Sin embargo, una progradación de 

origen clástico comenzó a presentarse como 

consecuencia de una dinámica litoral más activa de la 

espiga de Bocagrande (Burel & Vernette, 1981). Hace 

30 años, Pagliardini et al. (1982) indicaron que, 

aunque los sedimentos de la bahía de Cartagena eran 

de tamaño muy variado, se presentaba un dominio de 

arenas calcáreas (bioclásticas) en zonas infralitorales 

de pendiente suave como Bocagrande, Castillogrande 

y norte de Tierrabomba (Fig. 5). Aunque para esa 

época, Pagliardini et al. (1982) también establecieron 

la presencia de lodos en una proporción importante 

dentro de la bahía y señalaron que no constituían el 

material dominante, que su distribución estaba 

limitada a zonas profundas y protegidas por islotes, y 

que provenían fundamentalmente de los aportes 

fluviales del rio Magdalena (cuya desembocadura en 

el mar Caribe está localizada 120 km al noreste de la 

bahía de Cartagena, en Barranquilla, Fig. 1b). Por el 

contrario, Pagliardini et al. (1982) consideraron que el 

efecto del Canal del Dique, en los procesos de 

sedimentación de la bahía, era limitado ya que 

presentaba un caudal relativamente bajo (

con los aportes de sedimento en suspensión 

provenientes del Canal del Dique (5,7 ton año -1 ) 

(Restrepo et al., 2005). 

Los análisis de funciones discriminantes confirman 

la existencia de un ambiente de sedimentación reciente 

de dominio fluvial en la bahía. El dominio de este 

ambiente explica que el tamaño de grano y el 

contenido de CaCO3 disminuyan hacia el interior de la 

bahía, mostrando una significativa reducción de las 

áreas dominadas por sedimentos calcáreos autógenos, 

los cuales han sido cubiertos de manera progresiva 

desde 1980 (e.g., Pagliardini et al., 1982; CIOH, 

1988) por sedimentos finos de origen terrígeno 

transportados por el Canal del Dique (Fig. 5). La 

interacción de los ambientes marino y fluvial desde 

que el corte Paricuica (1924), en Pasacaballos, unió 

las aguas del Canal del Dique con la bahía de 

Cartagena (Cormagdalena, 2004), propiciando la 

formación de un ambiente sedimentario mixto con 

atributos dominantes del fluvial: (i) depósito de 

corrientes de turbidez de dominio fluvial y (ii) 

depósito marino somero agitado de dominio fluvial 

(Fig. 3). Las corrientes de turbidez generan depósitos 

caracterizados por una estratificación gradual, como 

resultado de una sedimentación pulsatoria relativamente 

rápida en condiciones tectónicas inestables 

(Krumblein & Sloss, 1963). A pequeña escala estas 

corrientes de turbidez se pueden producir como 

resultado de la reacomodación de sedimentos no 

consolidados en prodeltas o de la resuspensión de 

depósitos recientes (mouth-bar material), en zonas de 

desembocadura con pendiente moderada (Inram & 

Sivitsky, 2000). Aun cuando no existen referencias de 

este tipo de corrientes en el área de estudio y que la 

ocurrencia de flujos turbidíticos asociados a descargas 

fluviales es un proceso excepcional (Inram & Sivitsky, 

2000), la presencia de fallas en la bahía (Fig. 1b) y el 

carácter pulsatorio y repentino de los aportes fluviales 

del Canal del Dique (Restrepo et al., 2005) podrían 

generar depósitos de estratificación gradual, generados 

en condiciones de alta energía, similares a los 

producidos por corrientes turbidíticas. Este tipo de 

depósitos serían los que se están identificando como 

depósitos de turbidez por medio del análisis de 

funciones discriminantes de Sahu (1964). De otro 

lado, la distribución de los sedimentos superficiales de 

la bahía de Cartagena está marcada por la reciente 

dinámica fluvial y morfológica del delta del Canal del 

Dique. Aun cuando el corte Paricuica unió el canal 

con la bahía de Cartagena en 1924, sólo hacia finales 

de la década de los 70’ comenzó a formarse la parte 

subacuosa del delta, la cual se consolidó hacia 

mediados de la década de los 90’ (Cormagdalena, 

2004). El proceso de conformación del delta se ha 


acentuado en dicha década, debido al incremento 

significativo de los aportes fluviales (Fig. 6). El caudal 

medio mensual aumentó de 300 m 3 s -1 en 1997, hasta 

cerca de 600 m 3 s -1 en 2010 (Fig. 6a). Como resultado 

de estos cambios, el prodelta se amplió lateralmente 

~1 km y se extendió ~3 km hacia el norte (Figs. 6b y 

6c). Además, la comparación de información 

batimétrica (1935, 1977 y 2004) y la datación de 

núcleos de sedimento obtenidos en Tierrabomba han 

indicado tasas de sedimentación para la bahía de 

Cartagena que varían entre 1,2 y 5,0 cm año -1 

(Andrade et al., 2004; Cormagdalena, 2004; Martínez 

et al., 2010). Estas tasas sugieren que la profundidad 

media de la bahía ha disminuido entre ~0,8-3,2 m 

desde 1934 (Corte Paricuica) como resultado de los 

procesos de sedimentación. Inclusive, se ha señalado 

la existencia de depocentros en el sur de la bahía con 

espesores hasta de 22 m (Andrade et al., 2004). 

Una de las consecuencias que debería captar gran 

atención en el futuro es que los aportes fluviales del 

Canal del Dique no sólo influyen en los patrones de 

sedimentación de la bahía de Cartagena, sino también 

en su grado de contaminación. La presencia 

dominante de sedimentos provenientes del río 

Magdalena a través del Canal del Dique constituye 

una amenaza para la calidad ambiental de la bahía de 

Cartagena. Vivas-Aguas et al. (2010) indican que para 

el periodo de lluvias de 2009 y el periodo seco de 

2010 las concentraciones de sólidos y nutrientes 

fueron generalmente altas en el área del Canal del 

Dique, mientras que las concentraciones de 

hidrocarburos (5-9 µg L -1 ) determinan un nivel de 

alerta en la bahía de Cartagena. Además, los estudios 

de metales pesados desde 2003 indican un aumento en 

sus concentraciones, superando en algunos casos los 

valores de riesgo establecidos por normas 

internacionales (Vivas-Aguas et al., 2010). 

CONCLUSIONES 

109 

Los procesos sedimentarios de la bahía de Cartagena 

han experimentado un cambio significativo, particularmente 

durante los últimos 30 años. La bahía se 

caracterizaba por una sedimentación autógena 

dominada por limos y arcillas bioclásticas, pero a 

partir de 1980 comenzó a reportarse la sustitución de 

facies carbonáceas por facies terrígenas, como 

resultado de una mayor dinámica litoral de las espigas 

de Bocagrande y Castillogrande, y la consolidación 

del delta del Canal del Dique. Este estudio encontró 

que actualmente la progresión de facies terrígenas 

(litoclásticas) no es un proceso aislado, sino por el 

contrario, un proceso generalizado. Como consecuencia 

de esta progresión, la bahía está dominada por

110 

lodos litoclásticos pobremente clasificados, con una 

distribución de tamaño de grano simétrica y mesocúrtica-platicúrtica. 

Las características texturales de los sedimentos 

superficiales de la bahía de Cartagena están determinadas 

por la dinámica fluvial del Canal del Dique y 

la hidrodinámica de la bahía, y en menor medida, por 

los procesos erosivos de las terrazas de Tierrabomba, 

isla de Manzanillo, norte de Mamonal y Barú. Las 

condiciones de moderada-baja energía en los 

principales agentes morfodinámicos y la variabilidad 

estacional en los patrones de circulación de la bahía, 

han originado diferencias en los patrones de 

distribución espacial de los sedimentos superficiales y 

han determinado la conformación de un ambiente 

sedimentario caracterizado por la escasa selección del 

material. Las corrientes de borde litoral han 

contribuido a la depositación de gravas y arenas 

bioclásticas y biolitoclásticas muy pobremente 

seleccionadas. Por su parte, el persistente flujo que se 

dirige desde el sur hacia el norte de la bahía ha 

favorecido el transporte y depositación de material 

finogranular (lodos litoclásticos), pobremente seleccionado, 

simétrico y mesocúrtico, en la mayor parte de 

la bahía de Cartagena. 

La conexión del Canal del Dique con la bahía de 

Cartagena fue determinante en sus procesos sedimentarios. 

Actualmente, la interacción de los ambientes 

marino y fluvial ha creado un ambiente sedimentario 

mixto, con atributos dominantes del ambiente fluvial: 

(i) depósito de corrientes de turbidez de dominio 

fluvial y (ii) depósito marino somero agitado de 

dominio fluvial. La interacción de los ambientes de 

depositación (con dominio fluvial) ha determinado (i) 

la reducción desde 1980 de las áreas dominadas por 

sedimentos calcáreos autógenos, ahora cubiertas por 

sedimentos finos de origen terrígeno transportados por 

el Canal del Dique; (ii) la presencia de arenas 

litoclásticas en la desembocadura del Canal del Dique; 

y la progresión de sedimentos finos hacia (iii) el sector 

sur-oriental de la isla de Tierrabomba, y (iv) la bahía 

interna de Cartagena. Como resultado de estos 

procesos la franja de arenas carbonáceas que rodea la 

isla de Tierrabomba se ha hecho muy estrecha y los 

fondos carbonatados que caracterizaban la bahía 

interna de Cartagena han sido cubiertos casi por 

completo. En síntesis, los análisis texturales y las 

funciones discriminantes indican que la evolución 

reciente de la distribución de los sedimentos 

superficiales de la bahía de Cartagena está controlada 

principalmente por la dinámica fluvial y morfológica 

del Canal del Dique. Estos análisis indican que el 

Canal del Dique tiene un papel más activo y 

predominante en la sedimentación de la bahía de 

Cartagena de lo que había sido señalado previamente. 



Los autores agradecen a los revisores, cuyos 

comentarios permitieron mejorar la versión inicial de 

este manuscrito. Este artículo constituye un aporte de 

los grupos de investigación de “Manejo Integrado de 

Zonas Costeras e Investigación en Estratigrafía”, cuyo 

trabajo conjunto ha sido posible gracias a la 

cooperación académica efectuada entre el Centro de 

Investigaciones Oceanográficas e Hidrográficas 

(CIOH) y la Universidad Industrial de Santander 

(UIS) – Instituto Colombiano del Petróleo (ICP). Esta 

cooperación fue impulsada por los geólogos Alberto 

Ortíz y Juan Diego Colegial, y el señor CN Juan 

Manuel Soltau. Los autores expresan su agradecimiento 

al personal de los Laboratorios de Geología y 

de Análisis Químicos del Centro de Investigaciones 

Oceanográficas e Hidrográficas y el Instituto Colombiano 

del Petróleo, respectivamente, donde se realizaron 

los análisis de las muestras. 

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Hidrografía del estuario del río Valdivia 

Caracterización hidrográfica del estuario del río Valdivia, centro-sur de Chile 

José Garcés-Vargas 1 , Marcela Ruiz 1,2 , Luis Miguel Pardo 1 

Sergio Nuñez 3 & Iván Pérez-Santos 4,5 

1 Instituto de Ciencias Marinas y Limnológicas, Laboratorio Costero Calfuco 

Facultad de Ciencias, Universidad Austral de Chile, P.O. Box 5090000, Valdivia, Chile 

2 Servicio Nacional de Pesca, P.O. Box 5110562, Valdivia, Chile 

3 Instituto de Investigación Pesquera, P.O. Box 4270789, Talcahuano, Chile 

4 Departamento de Oceanografía, Universidad de Concepción, Campus Concepción 

Víctor Lamas 1290, P.O. Box 160-C, Concepción, Chile 

5 Centro COPAS Sur-Austral, Universidad de Concepción, Campus Concepción 


RESUMEN. La costa sureste del Océano Pacífico entre 37º y 41°S, se caracteriza por la presencia de un gran 

número de estuarios micromareales (rango mareal menor a 2 m). Uno de los estuarios más importantes dentro 

de estas latitudes es el estuario del río Valdivia, cuya estructura y dinámica termal y halina es poco conocida. 

Mediante mediciones hidrográficas de temperatura y salinidad tomadas durante un ciclo estacional anual y el 

análisis de sus principales forzantes (marea, caudal del río, vientos y radiación solar) se explica la variabilidad 

así como sus cambios en la estratificación vertical. El análisis de la estructura termohalina de la columna de 

agua reveló que el estuario varió estacionalmente comportándose como un estuario de cuña salina en invierno 

y primavera producto del mayor caudal de los ríos afluentes, mientras que en verano y otoño se comportó 

como parcialmente mezclado, producto del menor caudal de los ríos. En invierno y primavera la columna de 

agua presentó inversión térmica, la cual fue asociada a pérdida de calor superficial y a la advección subsuperficial 

de aguas cálidas desde el océano adyacente hacia el interior del estuario que no se mezclaron con 

las de la superficie debido a la intensa estratificación salina. El cambio en el régimen estuarino de cuña salina 

a parcialmente mezclado según la estación del año y presencia de la inversión térmica estacional, son 

características hidrográficas necesarias tanto para la implementación de esfuerzos de conservación de hábitat 

vulnerables presentes en la zona (áreas de crianza de juveniles de especies explotadas), como para la 

utilización de este sistema para actividades de acuicultura y manejo de recursos marinos. 

Palabras clave: hidrografía, boyantes, mezcla, inversión térmica, río Valdivia, Chile. 

Hydrographic features of Valdivia river estuary south-central Chile 

ABSTRACT. The area between 37º and 41°S of the southeastern Pacific coast, have a great number of 

microtidal (tidal range less than 2 m) estuaries. One of the most important estuaries in these latitudes is the 

Valdivia River estuary, whose thermal and haline structure is poorly known. Thus, this work, through 

hydrographic measurements of temperature and salinity taken during an annual seasonal cycle and the analysis 

of the main forcings (tide, river flow, wind and solar radiation) explain the variability and its changes in 

vertical stratification. The analysis of the the thermohaline structure of the water column revealed that the 

estuary varied seasonally behaving like a salt-wedge estuary in winter and spring due to a higher flow of 

tributaries. However, in summer and autumn behaved as partially mixed due the lower river flow. In winter 

and spring the water column showed a temperature inversion which was associated with a large surface heat 

loss and subsurface advection of warm waters from the adjacent ocean to into the estuary that is not mixed 

with the surface due to intense stratification by salinity. The change in the estuarine salt-wedge regime to 

partially mixed according to the season and the presence of thermal inversion seasonal are necessary 

hydrographic features to implement conservation efforts of vulnerable habitat into the zone (nursery areas of 

juvenile species), and use of this system for aquaculture activities and marine resources management. 

113

114 


Keywords: hydrography, buoyancy, mixing, thermal inversion, Valdivia river, Chile. 

___________________ 

Corresponding author: José Garcés-Vargas (jgarces@docentes.uach.cl) 

INTRODUCCIÓN 

La circulación estuarina es compleja, caracterizada por 

corrientes mareales intensas, batimetría heterogénea, 

gran turbulencia energética y gradientes de densidad 

abruptos debido a la confluencia del océano y el agua 

proveniente de ríos (MacCready & Geyer, 2010). El 

viento modifica la circulación en zonas someras a 

través de los procesos de mezcla y puede llegar a ser, 

en ocasiones, la fuerza dominante de la circulación 

media sobre periodos extensos de tiempo (Tomczak, 

1998). 

Basados en la estratificación de la columna de 

agua, los principales factores que afectan a los 

estuarios son la descarga de río, mezcla y corrientes 

mareales, existiendo una competencia entre el 

forzamiento mareal y la boyantes (Valle-Levinson, 

2010). La variabilidad de estos factores permite 

distinguir tres tipos de estuarios relativamente 

someros: cuña salina, parcialmente mezclado y bien 

mezclado. Los estuarios de cuña salina se caracterizan 

por una alta descarga del río, escasa mezcla mareal, 

débiles corrientes mareales debido a su naturaleza 

micromareal (rango mareal 4 m). Bajo estas condiciones, la haloclina es 

muy débil o inexistente. Las condiciones intermedias 

se dan en estuarios parcialmente mezclados. 

La clasificación de un estuario basado en la 

estratificación vertical no es permanente, ya que la 

relación entre la descarga del río y el volumen mareal 

puede cambiar en el tiempo como resultado de las 

variaciones en las precipitaciones sobre la cuenca 

hidrográfica de los ríos. El cambio depende en cierta 

medida del tamaño de la zona de captación de la 

cuenca y su capacidad de igualar las diferencias en la 

precipitación antes que lleguen al estuario. Las 

variaciones en la intensidad de las corrientes las 

variaciones en las precipitaciones sobre la cuenca 

hidrográfica de los ríos. El cambio depende en cierta 

medida del tamaño de la zona de captación de la 

cuenca y su capacidad de igualar las diferencias en la 

precipitación antes que lleguen al estuario. Las 

variaciones en la intensidad de las corrientes mareales 

entre las mareas de sicigia y cuadratura también 

pueden causar un cambio de clasificación como 

sucede por ejemplo en el estuario del río Hudson en el 

este de Estados Unidos (Valle-Levinson, 2010). Por lo 

tanto, se considera que la descripción de un estuario 

requiere de un análisis integral tanto a escala espacial 

como temporal de los procesos estuarinos dominados 

por la salinidad, circulación por mareas y forzantes 

climáticos. 

Si bien ningún estuario es igual a otro, la 

definición de patrones generales de su dinámica es útil 

para comprender las diferencias y similitudes entre los 

cientos de estuarios, identificar y priorizar esfuerzos 

de conservación de los servicios ecosistémicos, 

manejo de recursos y guía para futuras investigaciones 

(Engle et al., 2007). Además, la estratificación 

estuarina es importante porque inhibe la mezcla 

vertical, que afecta la dinámica de la columna de agua 

y podría conducir a la hipoxia en las aguas debajo de 

la picnoclina (Geyer, 2010). 

Si bien, a nivel mundial los estuarios relativamente 

someros son de gran importancia económica y 

biológica, en Chile se les ha dado escaso interés y el 

conocimiento de su geografía y dinámica es escaso 

(Valdovinos, 2004). La costa sureste del océano 

Pacífico entre 37° y 41°S, se caracteriza por la 

presencia de un gran número de estuarios micromareales 

(Pino et al., 1994). Uno de los estuarios más 

importantes por la gran descarga de su río entre estas 

latitudes es el estuario del río Valdivia. 

Considerando que el estuario del río Valdivia es 

considerado uno de los más importantes de Chile e 

incluso de Sudamérica (Perillo et al., 1999) y cumple 

roles ecosistémicos relevantes para especies comerciales 

(Vargas et al., 2003; Pardo et al., 2011, 2012a, 

2012b). Este estudio dilucida la hidrografía del 

estuario, necesaria para la implemen-tación de 

esfuerzos de conservación de hábitat vulnerables 

presentes en la zona (áreas de crianza de juveniles de 

especies explotadas) y la utilización de este sistema 

para actividades de acuicultura y manejo de recursos 

marinos. Para ello se realiza una descripción y análisis 

estacional de la temperatura y salinidad, y su relación 

con las principales forzantes (mareas, caudal del río, 

vientos y radiación solar), para establecer sus 

variaciones en la estratificación vertical.

MATERIALES Y MÉTODOS 

Descripción del área 

El área de estudio se ubica cerca de Valdivia 

(39º49'22"S, 73º15'0,0"W), en el centro-sur de Chile. 

La zona está compuesta por la ensenada de San Juan, 

bahía de Corral y los ríos Valdivia, Tornagaleones, 

Cutipay, Cruces y Calle-Calle (Fig. 1). Los ríos Calle- 

Calle y Cruces dan origen al río Valdivia que junto 

con el río Tornagaleones fluyen hacia la bahía de 

Corral para desembocar finalmente en el océano 

Pacífico. 

La superficie total de la cuenca del río Valdivia se 

estima en 11.280 km 2 (Muñoz, 2003). La profundidad 

del estuario en su eje central varía entre 7 y 22 m 

aproximadamente, siendo más profundo en su 

desembocadura. El ancho medio del canal principal 

del estuario del río Valdivia es de aproximadamente 

700 m y la boca (bahía de Corral) tiene un ancho 

aproximado de 5 km. El régimen mareal de esta bahía 

presenta un comportamiento semi-diurno, con un 

rango promedio de 0,8 m, variando entre 1,48 y 0,53 

m (Pino et al., 1994), siendo por lo tanto micromareal. 

La información del caudal proveniente del río 

Calle-Calle, permitió determinar que tiene un régimen 

pluvial estacional con un promedio anual de descarga 

de agua dulce de 592 m 3 s -1 siendo máximo en 

invierno (aproximadamente 1293 m 3 s -1 en julio) y 

mínimo en verano (aproximadamente 189 m 3 s -1 en 

marzo) (Fig. 2). Este régimen pluvial es representativo 

de la cuenca y por tanto se espera que la suma de los 

afluentes incremente el caudal que llega a la bahía de 

Corral. 

Datos hidrográficos 

En el presente estudio se analizaron las campañas de 

muestreos hidrográficos realizados por el Instituto de 

Investigación Pesquera de Chile (INPESCA) entre los 

años 2000 y 2001. Estas campañas se efectuaron 

durante primavera (septiembre 2000), verano (enero 

2001), otoño (abril 2001) e invierno (junio 2001). En 

todas las estaciones los muestreos hidrográficos 

fueron realizados durante la marea llenante y vaciante, 

coincidiendo con la fase de sicigia. 

En cada una de las estaciones hidrográficas se 

obtuvo registros verticales con intervalos de 0,5 a 1,0 

m de temperatura y salinidad, abarcando desde la 

superficie hasta una profundidad de aproximadamente 

0,5 m sobre el fondo. Los perfiles verticales fueron 

realizados por medio de una sonda oceanográfica 

CTD-Memory Probe. Para el análisis sólo se tomaron 

en consideración las estaciones hidrográficas que 

pasaron por el eje central del canal y que presentaron 


mayor repetibilidad durante el periodo de muestreo 

(Fig. 1, Tabla 1). Estas estaciones correspondieron 

aproximadamente a los primeros 10 km desde la boca 

del estuario hacia el interior. 

Para estudiar la variabilidad estacional de temperatura 

y salinidad en la columna de agua y cuantificar 

el grado de mezcla vertical se promediaron los perfiles 

verticales obtenidos durante la marea llenante y 

vaciante de cada muestreo. Para determinar la 

estratificación también se calculó el parámetro de 

mezcla (ns) (Haralambidou et al., 2010) en cada una 

de las estaciones para las diferentes estaciones del año. 

ns se define como: 

∂S 

ns 

= (1) 

S 

donde ∂S = Sfond – Ssup, Sm = 0,5(Sfond + Ssup), siendo 

Sfond y Ssup la salinidad del fondo y de la superficie de 

la columna de agua, respectivamente. Si ns < 0,1 la 

columna de agua es bien mezclada, cuando 0,1 < ns 

1,0 

se evidencia una cuña de agua salina. 

Con la información de temperatura y salinidad, se 

calculó la frecuencia Brunt-Väisälä o frecuencia de 

boyantes (unidades en ciclos h -1 ). Este parámetro fue 

usado para determinar la estratificación de la columna 

de agua, de acuerdo a Stewart (2008): 

N = −gE 

en donde N es la frecuencia de boyantes, g es la 

gravedad y E es la estabilidad de la columna de agua, 

que se calculó según la expresión: 

1 δρ 

E = − 

(3) 

ρ δz 

m 

115 

2 (2) 

donde, ρ es la densidad del agua (1,025 kg m -3 ) y z la 

profundidad. 

Cuando N 2 es positivo, la columna de agua es 

estable. Así también cuando los valores son altos 

(bajos) la columna de agua es muy (poco) 

estratificada. Por el contario, cuando los valores son 

negativos la columna es inestable. 

Caudal del río 

Se utilizaron promedios diarios del caudal del río 

derivado de observaciones horarias de la estación río 

Calle Calle-Balsa San Javier (39º46’00”S, 72º58’ 

00”W) y río Calle-Calle en Pupunahue (39°48’00”S, 

72°54’00”W) proporcionadas por la Dirección 

General de Aguas (DGA). 

Ambas estaciones se encuentran ubicadas a ∼40 

km hacia el este de la boca del estuario del río 

Valdivia, con una distancia entre ellas de 6,8 km. Se 

utilizó la información de la estación río Calle-Calle

116 


Figura 1. Estuario del río Valdivia. En rojo se indica la transecta a lo largo de la bahía de Corral y río Valdivia. Los 

círculos negros indican las estaciones hidrográficas. En el interior del mapa de Sudamérica se muestra la ubicación del 

área de estudio (cuadrado negro) y de la estación hidrológica río Calle-Calle (punto rojo). 

Tabla 1. Detalle de los periodos y estaciones hidrográficas. 

Estación Fecha de muestreo Número de estaciones 

Llenante Vaciante Llenante Vaciante 

Primavera 23-09-2000 23-09-2000 4 4 

Verano 13-01-2001 12-01-2001 5 5 

Otoño 09-04-2001 08-04-2001 5 5 

Invierno 28-06-2001 29-06-2001 6 4 

Balsa San Javier entre el 1 de enero 2000 y 30 de 

mayo 2008 (tiempo en que dejó de operar) y de la 

estación río Calle-Calle en Pupunahue desde el 8 de 

marzo 2007 (tiempo en que comenzó a funcionar) 

hasta el 31 de diciembre 2008. La correlación entre 

ambas estaciones en el periodo de superposición fue 

de 0,99 (P < 0,05). La información presentada en la 

Figura 2 corresponde a la estación río Calle-Calle en 

Pupunahue derivada de un retro-análisis (hindcast), 

obtenida mediante regresión lineal entre las dos 

estaciones mencionadas, donde se estableció un 

promedio mensual a largo plazo con sus respectivas 

desviaciones estándar entre los años 2000 y 2008. 

Campos de variables 

La información corresponde a campos diarios de 

temperatura superficial del mar (TSM), esfuerzo de 

los vientos superficiales y la radiación de onda corta 

en el área comprendida entre 38º30’S-41º00’S y 

75º00’W-73º00’W. Se promediaron los tres días 

previos y el día en que se realizaron los muestreos


Figura 2. Promedio mensual a largo plazo (2000-2008) de los caudales (curva negra) y sus desviaciones estándar (barras 

negras) en la estación hidrológica río Calle-Calle en Pupunahue (39º48'S, 72º54'W). Los cuadrados negros corresponden 

al caudal durante los días en que se realizaron los muestreos hidrográficos. 

hidrográficos. Se determinó este promedio debido a 

que existe un tiempo de respuesta del océano a las 

variaciones del viento, implícitas en la interacción 

océano-atmósfera. De esta manera, al promediar sobre 

algunos días se suaviza este efecto. 

Temperatura superficial del mar (TSM) 

La TSM correspondió a información combinada (i.e., 

satelital e in situ), procesada mediante interpolación 

óptima (IO) con una resolución espacial de 0,25º x 

0,25º obtenida de la NOAA/NESDIS/National Climatic 

Data Center. Esta información se deriva de datos 

del sensor “Advanced Very High Resolution Radiometer 

(AVHRR)” e información in situ procedente de 

barcos y boyas con las cuales corrige sus sesgos. Este 

producto muestra los mejores resultados en su 

resolución espacial y temporal que anteriores productos 

semanales que usaron IO (Reynolds et al., 

2007). 

Esfuerzo del viento y transporte de Ekman 

superficial 

Los vientos superficiales corresponden al producto 

desarrollado por IFREMER, obtenido del escaterómetro 

SeaWind a bordo del satélite QuickSCAT. 

Este producto tiene una resolución temporal diaria y 

espacial de 0,5º×0,5° y está disponible en 

http://www.ifremer.fr. El error cuadrático medio de la 

117 

velocidad del viento es menor a 1,9 m s -1 y el de 

dirección es 17° (Piolle & Bentamy, 2002). Se usaron 

las componentes zonal y meridional del esfuerzo del 

viento. Más detalles acerca del sensor SeaWind y el 

procesamiento de la información se puede encontrar 

en Piolle & Bentamy (2002). 

Se calculó el transporte superficial de Ekman, M 

(m 2 s -1 ) para cada punto de la grilla de las 

componentes del esfuerzo del viento usando la 

ecuación (Talley et al., 2011): 

r 1 → 

M = τ 

(4) 

ρ w f 

donde → 

τ es el vector del esfuerzo del viento, ρ es la w 

densidad del agua (1,025 kg m -3 ) y f = 2Ωsinϕ 

es el 

parámetro de Coriolis donde Ω es la velocidad angular 

de la Tierra (7,27x10 -5 rad s -1 ) y ϕ es la latitud de cada 

punto de grilla. 

Radiación de onda corta 

Los datos de la radiación de onda corta que llegan a la 

superficie, se basaron en un modelo de transferencia 

radiativa que incluyó datos radiativos medidos 

directamente y desarrollados por el proyecto International 

Satellite Cloud Climatology Project (ISCCP; 

Zhang et al., 2004). El modelo de transferencia 

radiativa consiste en tomar todas las mediciones

118 

globales disponibles del tiempo donde se especifiquen 

las propiedades de las nubes, la atmósfera y la 

superficie, y con ello generar el producto de la 

radiación de onda corta. En este trabajo se usó el 

producto distribuido por el proyecto Objectively 

Analyzed Air-sea Fluxes (OAFlux) (Yu & Weller, 

2007). Inicialmente los datos del ISCCP tienen una 

resolución temporal de 3 h y una resolución espacial 

de 2,5º. Sin embargo, OAFlux le aplicó un promedio 

diario e interpoló linealmente para obtener una 

resolución de 1ºx1º. 

La información de los campos de TSM, esfuerzo 

del viento y radiación de onda corta procede 

principalmente de sensores a bordo de satélites como 

se ha indicado precedentemente. Los mayores errores 

ocurren en zonas cercanas a la costa y por esta razón, 

existe un espacio entre los datos buenos y el 

continente. 

RESULTADOS 

Comportamiento regional del esfuerzo del viento, 

TSM y radiación solar 

Para entender la estructura halina y termal del estuario 

del río Valdivia se investigó el comportamiento de la 

TSM, el esfuerzo del viento superficial y la radiación 

de onda corta en la región de estudio (Fig. 3). 

Durante septiembre los vientos soplaron desde el 

noroeste y oeste, con magnitudes homogéneas que 

promediaron 0,1 Pa, que produjeron un transporte de 

Ekman paralelo a la costa (Fig. 3a). En tanto que en 

enero los vientos vinieron del suroeste con magnitudes 

muy bajas (alrededor de 0,02 Pa), que generaron un 

transporte superficial de Ekman hacia afuera de la 

costa, aunque débil (menor a 0,5 m 2 s -1 ), y favorable a 

la surgencia (Fig. 3b). En abril los vientos soplaron del 

sur con magnitudes superiores fuera de la costa (0,11 

Pa) que en el interior (0,05 Pa). Esto causó un 

transporte superficial de Ekman costa afuera de 

alrededor de 0,5 m 2 s -1 cerca de Valdivia, propiciando 

condiciones de afloramiento (Fig. 3c). En contraste, en 

junio los vientos soplaron del noroeste (40°S) y del 

suroeste, más hacia el sur. La intensidad promedio fue 

de 0,20 Pa siendo sus magnitudes mayores a las 

registradas en las épocas anteriores (Fig. 3d). 

La TSM en septiembre fue relativamente 

homogénea en toda la región con temperaturas entre 

10,0º y 11,5ºC que se incrementaron de sur a norte 

(Fig. 3a). En enero, la TSM incrementó drásticamente 

debido a la intensa radiación solar, cercana a 300 W 

m -2 (Fig. 4b), con temperaturas más bajas cerca de la 

costa a excepción de una pequeña región entre 39ºS- 

39º40’S. Por su parte, en abril cuando la radiación 


solar comenzó a declinar (Fig. 4c), un gradiente costaocéano 

de aproximadamente 3ºC fue muy evidente, 

propio de condiciones de afloramiento, con 

temperaturas menores cerca de la costa de alrededor 

de 12,0ºC (Fig. 3c). En junio, cuando la radiación 

solar fue menor, alrededor de 55 W m -2 (Fig. 4d), 

también se observó un gradiente costa-océano pero 

mucho menos evidente con temperaturas que 

fluctuaron entre 12,0ºC (fuera de la costa) y 11,0ºC 

(cerca de la costa) (Fig. 3d). 

Variabilidad estacional hidrográfica y estratificación 

de la columna de agua 

La marea modifica las características hidrográficas de 

la columna en todas las estaciones del año. Así, la 

cuña salina ingresa más hacia el interior del estuario 

cuando la marea está en llenante que durante la marea 

vaciante. A pesar que éstas características se evidenciaron 

en los muestreos analizados, el cambio más 

evidente se produjo durante abril (Fig. 5). En este mes, 

en la llenante, la columna de agua fue relativamente 

estratificada con una haloclina muy superficial 

(alrededor de 1 m) y temperaturas homogéneas (Fig. 

5, panel izquierdo). Sin embargo, en la vaciante se 

presentó un frente termohalino que fue evidente desde 

la superficie hasta el fondo, i.e., verticalmente 

homogéneo, desde los 4 km hacia el interior del río 

Valdivia mientras que hacia la boca se observó una 

débil estratificación (Fig. 5, panel derecho). 

Considerando el resultado anterior (Fig. 5), el 

estudio de la variabilidad estacional se realizó con el 

promedio de los perfiles muestreados en la llenante y 

la vaciante, con el fin de eliminar la influencia de la 

marea y cuyos valores estadísticos se muestran en la 

Tabla 2. Así, durante septiembre, la temperatura 

presentó un rango homogéneo en toda la columna, 

variando entre 10,5º y 11,0ºC. Hacia la boca del 

estuario se observó una ligera inversión térmica, 

señalando la entrada de aguas ligeramente más cálidas 

por la sub-superficie (Fig. 6a). Por otro lado, la 

salinidad presentó un rango amplio que fue de 0 a 35, 

con una haloclina bien definida (representada por la 

isohalina de 15). Esta haloclina fue más superficial en 

la zona de la boca entre 1 y 2 m, y se profundizó hacia 

el interior del estuario (5 m a 5 km de la boca) 

permitiendo observar una cuña salina (Fig. 6b). Hacia 

la boca y en la posición de la haloclina (0-5 km), se 

observó una fuerte estratificación de la columna de 

agua por salinidad (Fig. 6c). 

En enero, la temperatura del agua mostró los 

valores más altos con una termoclina bien marcada y 

temperaturas que fluctuaron entre 18°C (superficie de 

la zona interior) y 12°C (fondo en la zona de la boca) 

(Fig. 6d). Los valores de salinidad variaron entre 5 y


Figura 3. Campos promedios de la TSM (color, [ºC]), esfuerzo del viento (vectores negros, [Pa]) y transporte superficial 

de Ekman (vectores blancos, [m 2 s -1 ]) de los tres días previos y el día en que se realizaron los muestreos hidrográficos. a) 

20-23 de septiembre 2000, b) 10-13 de enero 2001, c) 6-9 de abril 2001 y d) 25-28 de junio 2001. El rectángulo rojo, 

muestra el área de estudio. En la parte inferior derecha de a) y d) se muestra una flecha que indica la escala del esfuerzo 

del viento y el transporte superficial de Ekman, respectivamente. 

Figura 4. Campo promedio de la radiación de onda corta [W m -2 ] de los tres días previos y el día en que se realizaron los 

muestreos hidrográficos. a) 20-23 de septiembre 2000, b) 10-13 de enero 2001, c) 6-9 de abril 2001 y d) 25-28 junio 2001. 

35 entre la superficie y el fondo, respectivamente. La 

haloclina (representada por la isohalina de 25) se 

encontró alrededor de los 3 m en la boca, 

profundizándose hacia la parte más interna del 

estuario (7 m a 10 km de la boca) (Fig. 6e). A 

diferencia de la primavera, la fuerte estratificación 

registrada también en el verano hacia la boca del 

estuario (Fig. 6f) fue esta vez producida por la 

temperatura y la salinidad. 

En abril, nuevamente el patrón de temperatura 

mostró una gran homogeneidad en cada uno de los 

perfiles, presentándose una termoclina débil. La 

temperatura varió entre 14,0ºC en la superficie hacia 

119 

el interior del estuario y 10,7º C en el fondo de la 

mayoría de las estaciones (Fig. 6g). El rango de 

salinidad fue mucho más estrecho (salinidades de 19- 

34), coincidiendo con el mes de menor caudal (Fig. 2). 

Esta situación no permitió que se formara una 

haloclina bien marcada a lo largo de la sección (Fig. 

6h). La mayor estratificación se localizó en los dos 

primeros metros de la columna de agua (Fig. 6i), 

relacionada también con los gradientes verticales de 

temperaturas y salinidad. 

Una inversión térmica más pronunciada se observó 

en junio cuando las temperaturas superficiales 

descendieron hasta 10°C. La termoclina se encontró

120 


Figura 5. Secciones de temperatura, salinidad y frecuencia de boyantes a lo largo de la transecta indicada en la Figura 1 

para el otoño (8-9 de abril 2001). Panel izquierdo: Marea llenante y panel derecho: Marea vaciante. 

Tabla 2. Estadística de los muestreos hidrográficos estacionales realizados en el estuario del río Valdivia (2000-2001). 

Campañas/parámetros 

Temperatura 

(°C) 

Salinidad 

Densidad 

(kg m -3 ) 

Frecuencia de boyantes 

(ciclos h -1 ) 

Septiembre 2000 

Promedio 10,8 23,6 17,9 58,3 

Máximo 11,0 33,0 25,3 331,9 

Desviación estándar 

Enero 2001 

±0,1 ±12,0 ±9,3 ±63,6 

Promedio 15,3 24,1 17,5 45,7 

Máximo 17,3 33,9 25,6 168,2 

Desviación estándar ±1,5 ±11,0 ±8,7 ±41,4 

Abril 2001 

Promedio 11,1 32,1 24,5 24,6 

Máximo 13,3 34,3 26,3 131,3 

Desviación estándar ±0,7 ±3,3 ±2,6 ±26,5 

Junio 2001 

Promedio 10,8 18,9 14,3 62,0 

Máximo 11,6 32,8 25,0 232.0 

Desviación estándar ±0,5 ±13,7 ±10,6 ±58,2


Figura 6. Secciones del promedio de temperatura (ºC, panel izquierdo), salinidad (panel central) y frecuencia de boyantes 

(ciclos hora -1 , panel derecho) a lo largo de la transecta mostrada en la Figura 1. a), b) y c) 23 de septiembre 2000, d), e) y 

f) 12-13 de enero 2001, g), h) e i) 8-9 de abril 2001 y j), k) y l) 28-29 de junio 2001. 

más superficial (2 a 2,5 m) en la zona de la boca y se 

profundizó (5 m) hacia el interior del estuario (Fig. 

6j). El rango de salinidad fluctuó entre 0 y 35. En la 

boca del estuario la haloclina (isohalina de 15) fue 

superficial y comenzó a profundizarse desde la parte 

media hasta alcanzar el interior, permitiendo ver una 

marcada cuña salina que penetró hacia el interior del 

estuario (Fig. 6k). Al igual que en la primavera la 

entrada de la cuña salina produjo una fuerte 

estratificación de la columna de agua (Fig. 6l) en la 

región donde se registró el fuerte gradiente de 

salinidad. 

Los resultados del parámetro de mezcla (ns) 

mostraron que en general a medida que uno se aleja de 

la boca del estuario, la mezcla vertical disminuye (Fig. 

7). En abril el estuario fue parcialmente mezclado en 

toda su extensión, a excepción de la estación 1, donde 

se comportó como bien mezclado. En enero, cambió 

de parcialmente mezclado en casi toda su extensión a 

cuña salina hacia la parte más interna del estuario. 

Durante junio y septiembre el ns fue en promedio 

aproximadamente 1,5 siendo por tanto de cuña salina, 

con la mayor estratificación vertical de todas las 

estaciones del año (Fig. 7). 

DISCUSIÓN 

121 

El presente trabajo muestra la estructura termal y 

halina del estuario del río Valdivia en distintas épocas 

del año, mostrando una gran variabilidad debido a la 

interacción de los forzantes, marea, caudal del río, 

viento y radiación solar. Estos mismos forzantes han 

sido importantes en estuarios de parecidas características 

como por ejemplo, el estuario de Pontevedra 

en el noroeste de España (Prego et al., 2001).

122 

Figura 7. Parámetro de mezcla (ns) del promedio de los 

perfiles verticales obtenidos durante la marea llenante y 

vaciante. Cada curva corresponde a cada una de las 

estaciones del año muestreadas. Las líneas punteadas 

establecen los límites en su clasificación. Si ns < 0,1 la 

columna de agua es bien mezclada, cuando 0,1 < ns 1,0 es de cuña de agua 

salina. 

En junio cuando el estuario fue clasificado de cuña 

salina, el caudal del río fue alto y los vientos se 

dirigieron hacia la boca del estuario forzando a que la 

cuña de agua salina (isohalina de 30) ingresara hacia 

el interior. Este viento también permitió que aguas 

más cálidas ingresaran al estuario por debajo y no se 

mezclaran con las aguas superficiales más frías 

provenientes del río debido a la intensa estratificación 

producida por la salinidad. Hay que añadir que los 

días en que se realizaron las mediciones casi no hubo 

radiación solar y debió haber una gran pérdida de 

calor a través de evaporación y conducción (términos 

proporcionales a la intensidad del viento llamados 


también flujos turbulentos) y la re-irradiación de calor 

por medio de ondas largas que se mantuvieron 

relativamente constantes alrededor de todo del año 

(Garcés-Vargas & Abarca del Río, 2012). Esto habría 

causado que la capa superficial se redujera 

drásticamente, a diferencia de la capa inferior (la que 

no ha sido afectada por la interacción océanoatmósfera), 

que se mantiene aproximadamente con la 

misma temperatura ya que no se mezcla con la 

superior debido a la intensa estratificación señalada 

anteriormente. Ambos procesos ocasionarían la 

inversión térmica. 

En septiembre, la situación también fue parecida; 

sin embargo, la cuña salina ingresó sólo hasta la mitad 

del estuario (5 km desde la boca), debido a que el 

caudal era más alto y los vientos más débiles que en 

junio, provenientes principalmente del oeste. Esta 

situación provocó una inversión térmica menos 

evidente debido a que también hubo una mayor 

radiación solar y una menor pérdida de calor por flujos 

turbulentos (menor intensidad del viento). Estas 

inversiones térmicas se han observado tanto en aguas 

costeras influenciadas por ríos como en estuarios. Así, 

por ejemplo se ha evidenciado en Chile central (bahía 

de Dichato, 30º30’S), donde existe una fuerte 

estratificación de la columna de agua debido al aporte 

de los ríos Itata y Bíobío en invierno (Sobarzo et al., 

2007), y en el estuario de Pontevedra (clasificado 

como parcialmente mezclado) en la misma estación 

del año (Alvarez et al., 2003). 

En enero el estuario se comportó como parcialmente 

mezclado. La influencia de agua salada llegó 

hacia el interior debido a que el caudal del río fue 

mucho menor que en septiembre y junio. Lo más 

probable es que el viento, que favoreció el transporte 

de Ekman hacia fuera de la costa, impidió que esta 

influencia salina haya llegado más hacia adentro. La 

intensa radiación solar y una menor pérdida de calor 

por flujos turbulentos permitieron que la temperatura 

superficial fuera mayor que la del fondo. 

En abril, cuando el estuario se clasificó como 

parcialmente mezclado, la descarga del río fue la 

menor, con la estratificación vertical más débil que en 

los otros meses analizados. Además, un mayor 

transporte de Ekman hacia afuera de la costa permitió 

que la influencia de agua salina (isohalina de 30) solo 

llegara hasta alrededor de los 6 km de la boca del 

estuario. Igualmente, debido a que la radiación solar 

disminuyó drásticamente y hubo una mayor pérdida de 

calor por flujos turbulentos, la temperatura superficial 

fue ligeramente superior a la del fondo. 

Durante abril se produjeron los mayores cambios 

en la estructura termohalina entre la llenante y 

vaciante relacionadas con la drástica disminución del

caudal del río. Durante la marea llenante el agua 

proveniente del mar invadió gran parte de la columna 

de agua, ingresando más hacia el interior que en 

cualquier otra estación del año, llegando a ingresar 

más allá del río Cutipay (14 km de la boca), donde se 

registraron salinidades promedios en la columna de 

agua de 31,9 (figura mostrada). Por esta razón, el 

rango de salinidad fue estrecho y la columna de agua 

bastante homogénea, con una pequeña estratificación 

vertical superficial. Sin embargo, durante la vaciante, 

se observó un frente halino que abarcó toda la 

columna de agua, desde la parte media hasta el interior 

del estuario (10 km de la boca). Este frente se formó 

debido al retroceso del agua de mar y al avance del río 

hasta la parte media. En este sentido es importante 

destacar que si se caracteriza el estuario por la marea 

existente, durante la llenante sería parcialmente 

mezclada y en la vaciante desde el interior hasta 4 km 

de la boca sería totalmente mezclado y de ahí en 

adelante parcialmente mezclado. 

Ibañez et al. (1997) postuló que existen dos tipos 

de estuarios de cuña salina y considera como factor 

determinante la descarga del río. En el primer tipo, un 

régimen de cuña salina se establece cuando el caudal 

del río es bajo, mientras que cuando el flujo es alto la 

cuña se elimina por el arrastre y el estuario se 

convierte en un río. En el segundo tipo, una cuña de 

sal se establece cuando el caudal del río es alto, 

mientras que un estuario parcialmente mezclado se 

desarrolla cuando el flujo es bajo. Desde este punto de 

vista, el estuario del río Valdivia pertenecería al 

segundo tipo y se ajusta a su característica micromareal, 

parecido al comportamiento del estuario del 

Río de la Plata (Meccia, 2008). A diferencia de otros 

estuarios de cuña salina que, en su mayoría, son del 

primer tipo, como el estuario de Yura en Japón (Kasai 

et al., 2010), Ebro y Rhone en España y Francia, 

respectivamente (Ibañez et al., 1997), Strymon en el 

norte de Grecia (Haralambidou et al., 2010) y Douro 

en Portugal (Vieira & Bordalo, 2000). 

El hecho que el estuario del río Valdivia sea 

clasificado como de cuña salina, discrepa con el 

estudio realizado anteriormente por Pino et al. (1994), 

quienes mencionaron que el estuario es parcialmente 

mezclado, específicamente del “Tipo 2b” de acuerdo 

al diagrama de circulación-estratificación de Hansen 

& Rattray (1966). Esto se debería a que los muestreos 

realizados por estos autores, correspondieron a un 

sector muy pequeño dentro del estuario y para una 

sola estación del año. Así, ellos establecieron una 

sección transversal con tres estaciones en la 

desembocadura del río Valdivia (aproximadamente en 

la posición de la estación 5 de la Figura 1) durante 

12,5 h de un día de diciembre de 1990. Para establecer 


si la metodología empleada para la clasificación del 

estuario obtenida por Pino et al. (1994) difiere de la 

obtenida en la presente investigación, se calculó el 

parámetro de mezcla (Ecuación 1) de acuerdo a los 

perfiles promedios durante el ciclo de la marea 

mostrados por ellos (su figura 6). El parámetro de 

mezcla varió entre 0,75 y 0,91, lo que efectivamente 

concuerda con la clasificación de parcialmente 

mezclado. Una explicación posible de que en esa 

estación del año sea parcialmente mezclado es que 

durante diciembre de 1990 el caudal fue cercano a la 

mitad de su promedio mensual climatológico según 

los registros de la DGA. Esto correspondió aproximadamente 

al promedio climatológico de otoño, donde 

los resultados muestran que el estuario del río 

Valdivia se comporta como un estuario parcialmente 

mezclado. 

Cabe considerar que, si la descarga del río fuese 

afectada por condiciones anómalas (sequía o 

inundaciones) o antropogénicas, el estuario podría 

tener variaciones en la estratificación vertical. Sin 

embargo, en este estudio, las mediciones hidrográficas 

se realizaron cuando la descarga del río presentó 

valores cercanos a sus promedios a largo plazo dentro 

de las desviaciones estándar (Fig. 2), por lo tanto, 

correspondería a la dinámica normal del estuario. 

Como se desprende de este trabajo, existe amplia 

variabilidad de las condiciones hidrográficas y por 

tanto es necesario un estudio similar durante la fase de 

cuadratura para ver si las variaciones en las condiciones 

hidrográficas y estratificación son tan marcadas 

como las que se evidenciaron durante la fase de 

sicigia. Además, es importante realizar otras investigaciones 

que consideren el rol de grandes eventos de 

surgencia inducidos por el viento, donde se espera 

cambios en la circulación y las propiedades 

termohalinas como se ha visto en otros estuarios 

micromareales (e.g., estuario de Pontevedra, De 

Castro et al., 2000; Alvarez et al., 2003). 

CONCLUSIONES 

123 

El estuario del río Valdivia es un sistema dinámico, 

cuyas propiedades termohalinas variaron estacionalmente 

debido a las variabilidad del caudal del río y los 

forzantes atmosféricos y oceánicos, que causaron que 

su estratificación cambie como se observa también en 

estuarios de otras latitudes (e.g., estuarios del río 

Rhone y Ebre, Ibañez et al., 1997). Si bien, la marea 

modifica la estructura de la columna de agua, los 

cambios más radicales se relacionaron con la 

variabilidad estacional del caudal del río, específicamente 

cuando fue menor. En primavera e invierno, 

el estuario se comportó como de cuña salina cuando la

124 

cuenca recibió los mayores caudales, mientras que en 

verano y otoño se comportó como parcialmente 

mezclado cuando la cuenca recibió los menores 

caudales. 


Esta investigación fue financiada por el proyecto DID 

S-2009-41 de José Garcés-Vargas. Se agradece al 

proyecto FIP N° 2000-29 a través del INPESCA por 

haber proporcionado los datos hidrográficos y a la 

DGA por haber facilitado los datos de caudal. 

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457.




Effect of probiotic on bacterial and phytoplankton 

Effect of a commercial probiotic on bacterial and phytoplankton concentration 

in intensive shrimp farming (Litopenaeus vannamei) recirculation systems 

Enox de Paiva-Maia 1 , George Alves-Modesto 1 , Luis Otavio-Brito 2 

Alfredo Olivera 3 & Tereza Cristina Vasconcelos-Gesteira 4 

1 Aquarium Aquicultura, Dr. Almeida Castro, 316, 1 ○ Andar Centro, Mossoró, RN, CEP: 59.600-040, Brazil 

2 Departamento de Assistência Técnica e Extensão Rural, Instituto Agronômico de Pernambuco 

Av. General San Martín 1371, Bongi, Recife, PE, CEP: 50761-000, Brazil 

3 Laboratório de Maricultura Sustentável, Departamento de Pesca e Aquicultura 

Universidade Federal Rural de Pernambuco, Brazil, Rua Dom Manoel de Medeiros, s/n 

Dois Irmãos, Recife, PE, CEP: 52171-900, Brazil 

4 Centro de Diagnóstico de Enfermidades de Organismos Aquáticos, Instituto de Ciências do Mar 

Universidade Federal do Ceará, Avenida da Universidade, 2853, Benfica, Fortaleza 

CEP: 60020-181, Brazil 

ABSTRACT. The aim of this study was to evaluate the effect of a commercial probiotic on the bacterial and 

phytoplankton concentration in intensive shrimp farming (Litopenaeus vannamei) with a recirculation system, 

for one culture period in Rio Grande do Norte, Brazil. Ponds, with mean area of 2.6 ha, were stocked with a 

density of 98 shrimp m -2 . A commercial probiotic was prepared following the manufacture’s specifications and 

sprayed on the surface of the ponds seven days prior to stocking and then on a weekly basis until harvest. The 

same procedures were used with all treatments (control and probiotic), with regard to feeding, liming, 

fertilization, use of molasses and monitoring of water quality. Field data were analyzed using ANOVA, the 

Tukey test and Chi-square tests. No significant differences between treatments were found for water quality 

data, but treatment means showed significant differences for total heterotrophic bacteria in the sediment (5.181 

± 0.34x10 4 cfu g -1 and 5.749 ± 0.67x10 4 cfu g -1 ), total heterotrophic bacteria in surface water (4.514 ± 0.95x 

10 4 cfu m L -1 and 4.136 ± 0.81x10 4 cfu m L -1 ) and positive sucrose in surface water (2.438 ± 0.72x10 4 cfu m 

L -1 and 2.203 ± 0.76x10 4 cfu m L -1 ), respectively, for the control and probiotic treatment. Significant 

differences were also observed throughout the weeks for total heterotrophic bacteria in the sediment, positive 

and negative sucrose in the sediment, total heterotrophic bacteria in surface and bottom water, and Pyrrophyta 

percentage values between 10 and 16 weeks. These results showed that the probiotic causes changes in the 

total heterotrophic bacteria in the sediment and percentage values of Pyrrophyta concentration, improving the 

environmental quality of the sediment and water in ponds with closed recirculation systems. 

Keywords: Litopenaeus vannamei, heterotrophic bacteria, Vibrio, microalgae, aquaculture, Brazil. 

Efecto de un probiótico comercial sobre la concentración de bacterias y fitoplancton 

en cultivo de camarón (Litopenaeus vannamei) con sistemas de recirculación 

RESUMEN. El objetivo de esta investigación fue evaluar el efecto de un probiótico comercial sobre la 

concentración de bacterias y fitoplancton en el cultivo intensivo de camarón (Litopenaeus vannamei) con 

sistemas de recirculación, para un ciclo de cultivo en Rio Grande do Norte, Brasil. La siembra de camarones 

se hizo con una densidad de 98 camarones m -2 en viveros de 2,6 ha. Se preparó un probiótico comercial 

siguiendo las especificaciones del fabricante y rociado sobre la superficie de los estanques siete días antes de 

la siembra, y después se aplicó semanalmente hasta la cosecha. Los mismos procedimientos con respecto a la 

alimentación, encalado, fertilización, uso de la melaza y monitoreo de la calidad del agua se utilizaron en 

todos los tratamientos (control y probiótico). Los datos fueron analizados utilizando el análisis de varianza, 

prueba de Tukey y Chi-cuadrado. Para los datos de calidad de agua no hubo diferencias significativas entre los 

tratamientos, sin embargo, las medias de los tratamientos mostraron diferencias significativas para bacterias 

heterotróficas totales en el sedimento (5.181 ± 0.34x10 4 cfu g -1 y 5.749 ± 0.67x10 4 cfu g -1 ), bacterias 

126

127 


heterotróficas totales en la superficie de agua (4.514 ± 0.95x10 4 cfu m L -1 y 4.136 ± 0.81x10 4 cfu m L -1 ) y 

sacarosa positiva en la superficie de agua (2.438 ± 0.72x10 4 cfu m L -1 y 2.203 ± 0.76x10 4 cfu m L -1 ), 

respectivamente para los tratamientos de control y probiótico. También se observaron diferencias 

significativas a lo largo de las semanas para bacterias heterotróficas totales en el sedimento, sacarosa positiva 

y negativa en el sedimento, bacterias heterotróficas totales en la superficie y fondo del agua, sacarosa positiva 

y negativa en el fondo del agua, y Pyrrophyta entre 10 y16 semanas. Los resultados mostraron que el 

probiótico causa modificaciones sobre bacterias heterotróficas totales en el sedimento y de porcentaje de la 

concentración de Pyrrophyta, mejorando la calidad ambiental del sedimento y del agua en estanques con 

sistemas de recirculación cerrada. 

Palabras clave: Litopenaeus vannamei, bacterias heterotróficas, Vibrio, microalgas, acuicultura, Brasil. 

___________________ 

Corresponding author: Enox Paiva Maia (enoxmaia@hotmail.com) 

INTRODUCTION 

Brazil has an extensive shoreline as well as climatic, 

hydrobiological and topographical conditions favorable 

to shrimp farming, which began on a commercial 

scale in the late 1980s. Despite these good conditions 

and stable annual temperatures, especially in the 

northeastern region of the country, the increase in 

shrimp production has occurred in a diversified way 

due to strict environmental regulations. 

Aquaculture has been gaining importance in overall 

revenue from stock breeding in Brazil, reflected by the 

increase of 43.8% between 2000 and 2009, compared to 

breeding of other animals in the same period, such as 

pigs (12.9%), chickens (9.2%) and cattle (-8.2%). In 

2010, production from aquaculture in Brazil was 

479,398.6 ton, while the production from marine 

shrimp was 69,422.4 ton (MPA, 2012). 

Aquaculture, especially shrimp farming, has been 

the target of constant pressure from non governmental 

organizations and environmental agencies. However, 

adequate management strategies have contributed 

towards making the activity sustainable (Brito et al., 

2010). 

Ponds are ecosystems in which microorganisms 

and shrimp are engaged in a variety of ecological 

interactions, from competition and predation to 

pathogenesis and commensalism (Moriarty, 1997). 

Microorganisms dominate cultivation sites due to the 

richness of these environments in terms of food 

sources, which favors their growth and reproduction. 

Microbiology is a new science in aquaculture and the 

understanding of microbial processes in this field is 

indispensable to the future progress of the industry. 

Decamp & Moriarty (2006), report that the main 

bacterial genera tested as probiotics in aquaculture are 

Vibrio, Pseudomonas, Bacillus and different 

lactobacilli. However, other organisms, such as fungi 

and yeasts, have also been used for probiotic purposes 

(Devajara et al., 2002; Ribeiro et al., 2008). Research 

on probiotics for aquatic animals is increasing with the 

demand for sustainable, environmentally friendly 

aquaculture (Wang et al., 2005; Farzanfar, 2006; Ravi 

et al., 2007; Decamp et al., 2008; Li et al., 2008; 

Gomez et al., 2009; Guo et al., 2009; Liu et al., 2009; 

Ninawe & Selvin, 2009; Peraza-Gómes et al., 2009; 

Pai et al., 2010; Shen et al., 2010; Silva et al., 2011, 

2012; Souza et al., 2011; Zhang et al., 2011). 

Although the beneficial effect of the application of 

certain bacteria on human, pig, cattle and poultry 

nutrition has long been recognized, the use of such 

probiotics in aquaculture is a relatively new concept 

(Farzanfar, 2006), and the effectiveness of these 

products in commercial shrimp farming is not yet 

clearly established. The aim of this study was to 

evaluate the effect of a commercial probiotic on 

bacterial and phytoplankton concentration in intensive 

shrimp farming (Litopenaeus vannamei), with a 

recirculation system, for one culture period in Rio 

Grande do Norte, Brazil. 


Experimental design and farm site 

The experiment lasted 141 days in eight grow-out 

ponds of equal size (2.6 ha each), selected at a 

commercial shrimp farm (Aquarium Aquaculture 

Brazil Ltda.), located on the left bank of the Apodi 

River in the municipality of Mossoró, state of Rio 

Grande do Norte, northeastern Brazil (5º11”S, 

37º20”W), to assess the effect of a commercial 

probiotic compared with the traditional management 

practice (control). Each treatment had four replicates. 

Pond management 

Twenty days prior to stocking, all eight ponds (with 

beds consisting of clayey and saline soil) were 

emptied. The intake and drainage gates were sealed 

and the ponds received two consecutive bacteria 

applications from screens of 500 and 1000 µm. Wet 

areas were treated with chlorine (100 ppt). The

treatment of the soil was performed by mechanical 

tilling and application of dolomitic limestone (1,500 

kg ha -1 ). After five days, the ponds were filled to a 

water level of 1.0 meter. The water was fertilized with 

urea and triple superphosphate (3.0 mg L -1 of nitrogen 

and 0.3 mg L -1 of phosphorus). Three subsequent 

fertilizations (1.0 and 0.1 mg L -1 of nitrogen and 

phosphorus, respectively) were performed every three 

days prior to stocking. This procedure is the traditional 

management for successive culture soon after 

harvesting. 

During the experiment, top fertilizations with urea 

(total 230 kg pond -1 ) and triple super phosphate (total 

23.5 kg pond -1 ) were performed, and the alkalinity of 

the water was corrected weekly with the application of 

dolomitic limestone (total of 8,062 kg pond -1 ). 

Molasses (total of 4,160 kg pond -1 ) was also added 

weekly, to adjust C: N ratio, from the sixth week to 

the end of the experiment. All ponds had artificial 

aeration through the use of paddle wheels (10 HP 

ha -1 ). 

Probiotic application 

A probiotic composed of Bacillus spp. and 

Lactobacillus yeasts was administered to the ponds 

seven days prior to stocking (probiotic treatment), 

using the following criteria: dilution in water at a 

proportion of 75.0 g L -1 ; placement of solution in twoliter 

plastic bottle; agitation and rest for four hours in 

the shade; further agitation and also sprinkling on 

ponds. Assuming a total aerobic count of 2.2x10 8 

colony-forming units (cfu g -1 ) (specified as the 

minimal count by the manufacturer), the initial 

quantity administered to the ponds was 4.5 kg. 

Supplementary applications (162.5 kg week -1 pond -1 ) 

were performed over 16 consecutive weeks. 

Shrimp rearing 

Twelve-day-old Pacific white shrimp (Litopenaeus 

vannamei) (about 22,650,000) were acquired from a 

commercial hatchery and cultured in raceways (0.25 

ha) with liners and depth of 1.5 m for 30 days. 

Commercial feed with 40% crude protein, 10% crude 

lipid, 7.5% moisture (max.), 5% fiber (max.), 3% 

calcium (max.), 1.45% phosphorus (min.), 4,000 (U.I.) 

vitamin A, 2,000 (U.I.) vitamin D3, 150 (U.I.) vitamin 

E and 130 mg vitamin C (pellets from 0.4 to 1 mm in 

diameter) was applied three times a day (08.00, 12.00 

and 16.00 h). Subsequently, about 20,320,000 

juveniles (2.09 ± 0.3 g) were stocked in experimental 

units (grow-out ponds of 2.6 ha without liners) at a 

density of 98 shrimp m -2 , fed a commercial feed with 

35% crude protein, 7.5% crude lipid, 10% moisture 

(max.), 5% fiber (max.), 3% calcium (max.), 1.45% 


128 

phosphorus (min.), 4,000 (U.I.) vitamin A, 2,000 

(U.I.) vitamin D3, 150 (U.I.) vitamin E and 130 mg 

vitamin C (pellets between 2 and 2.5 mm in diameter), 

offered at the same three times of day using 100 trays 

per hectare. 

Microbiological samples 

Total heterotrophic bacteria (THB) and presumptive 

analyses of Vibrio spp. were performed every two 

weeks, by sampling the sediment, surface and bottom 

water, and shrimp. All samples were collected 

between 05.00 and 07.00 h. The samples were placed 

in isothermal chests and immediately transported to 

the Environmental Microbiology and Fishery Laboratory 

of the Institute of Ocean Sciences, Federal 

University of Ceará (Brazil). The time elapsed 

between collections and processing was approximately 

four hours. The water samples were collected in sterile 

glass bottles (500 mL) at a depth of 40 cm (surface 

water) and 0.4 cm above the sediment (bottom water) 

from two different locations (input and drainage) in 

each pond. Sediment samples (0.1 m depth in soil) 

were collected in the same sterile glass bottles and at 

the same two locations (input and drainage) in each 

pond. Shrimp specimens were sampled randomly 

using a nylon cast net with an area of 8.0 m 2 . The 

shrimp (35 from each pond) were placed in plastic 

bags containing water from the pond, artificially 

saturated with oxygen to keep them alive until 

reaching the laboratory. 

Bacteriological analysis 

The preparation of the sample dilutions and bacteriological 

assays of the surface and bottom water, 

sediment and shrimp were performed with the two 

water samples separately and averaged followed the 

methods described by Downes & Ito (2001) and 

APHA (2005). Water bacteriological analysis with 

appropriate sample dilutions was carried out (10 -1 to 

10 -5 ) with sterilized saline solution (2.5% NaCl). 

Aliquots of 0.1 mL of the serial dilutions were 

inoculated. Each sediment sample was mixed with a 

magnetic agitator for 30 min and allowed to rest for 2 

h. Around 1 g of uniform sediment sample was 

suspended in 25 mL of sterilized saline solution (2.5% 

NaCl). One milliliter of the homogenate was serially 

diluted (10 -1 to 10 -5 ) and inoculated. Around 1 g of 

macerated shrimp hepatopancrea and muscle was 

suspended in 25 mL of sterilized saline solution (2.5% 

NaCl). One milliliter of the homogenate was serially 

diluted (10 -1 to 10 -5 ) and inoculated. Standard count 

agar (TSA, Oxoid, UK) for THB and thiosulphate– 

citrate–bile sucrose (TCBS) agar (Oxoid) as well as 

sensitivity to the vibriostatic agent (0/129) (Oxoid)

129 

were used to identify the types of bacteria. Each 

analysis was performed in duplicate by the spread 

plate method. 

To count the total heterotrophic bacteria (THB) of 

sediment, water and shrimp, all the inoculated plates 

were incubated at 35 o C for 48 h and colony forming 

units (cfu) were counted with a Quebec Darkfield 

Colony Counter (Leica Inc., Buffalo, New York) 

equipped with a guide plate ruled in square 

centimeters. Readings obtained with 25 and 250 

colonies on a plate were used to calculate bacteria 

population numbers, recorded as cfu per sample unit. 

For vibrio counts of pond sediment, water and shrimp, 

all the inoculated plates were incubated at 35 o C for 18 

h and colony forming units (cfu) were counted. Again, 

readings obtained with 25 and 250 colonies on a plate 

were used to calculate bacterial population numbers, 

recorded as cfu per sample unit. 

Phytoplankton and Cyanobacteria 

Once a week vertical sampling was performed using 

plastic bottles with a volume of 600 mL for 

phytoplankton and Cyanobacteria collection. The 

water was filtered through a cylindrical-conical net 

(mesh: 15 µm) to 15 mL, providing a 40-fold more 

concentrated sample. The phytoplankton and 

Cyanobacteria was fixed with formalin (4%), buffered 

with borax (1%) and stored in 10-mL plastic 

recipients. A Sedgewick-Rafter chamber and optical 

stereomicroscope with magnification of 800x were 

used for qualitative and quantitative analyses through 

the identification and quantification of microalgae and 

Cyanobacteria samples, respectively. The phytoplankton 

and Cyanobacteria concentration was expressed as 

individuals per milliliter (cells mL -1 ), estimated based 

on the sample preparation methods described by 

Pereira-Neto et al. (2008), according to the following 

formula: 

C = [(nm / nq) x 1000] / F 

where C is phytoplankton or Cyanobacteria concentration; 

nm is the number of organisms found in the 

chamber; nq is the number of quadrants analyzed in 

the chamber; and F is the dilution (60) correction 

factor. 

The main groups considered in the identification 

were: Bacillariophyta, Chlorophyta, Pyrrophyta and 

Cyanobacteria (Hoek et al., 1995; Stanford, 1999). 

Water quality 

Temperature and dissolved oxygen were measured 

daily (05.00 and 15.00 h) with a digital oximeter (YSI 

model 550, Yellow Springs, Ohio, USA). Salinity 

(YSI model 30, Yellow Springs, Ohio, USA) and pH 


(YSI model 100, Yellow Springs, Ohio, USA ) were 

measured twice a week. All samples were collected 

from the ponds’ drainage gates. 

Statistical analysis 

The Shapiro-Wilk and Bartlett tests (α = 0.05) were 

performed to verify the normality of the data and the 

homogeneity of the variances, respectively. Field data 

were analyzed using two-way ANOVA (treatments x 

week) for THB, Vibrio spp., phytoplankton and 

Cyanobacteria concentration. When a significant 

difference was detected, the Tukey test (P < 0.05) was 

used. The Chi-square test (P < 0.05) used for 

phytoplankton and Cyanobacteria percentage. The 

data were analyzed using the Assistat Version 7.6 

Program (Assistat Analytical Software, Campina 

Grande, Paraiba, Brazil). 

RESULTS 

Temperature and dissolved oxygen varied respectively 

from 26.7 to 28.7ºC and 2.82 to 9.14 mg L -1 . Salinity 

and pH varied respectively from 21.1 to 22.2 ppt and 

7.6 and 7.0. There were no significant differences 

between treatments in any of these variables during 

the experiment (P > 0.05). 

The total heterotrophic bacteria (THB) and Vibrio 

spp. concentration are summarized in Table 1. The 

mean sediment THB was significantly higher (P < 

0.05) in the probiotic treatment than the control during 

the experiment (Fig. 1a). The mean concentrations of 

sucrose-positive and sucrose-negative Vibrio spp. in 

the sediment were not significantly different between 

treatments (P > 0.05), but showed significant differences 

between weeks (P < 0.05) (Figs. 1b and 1c). 

The THB concentrations in the sediment during the 

cultivation period varied between 4.56x10 4 to 5.6x10 4 

cfu g -1 for the control and 4.74x10 4 to 6.9x10 4 cfu g -1 

for the probiotic treatment. The concentration of 

sucrose-positive Vibrio spp. ranged from 2.35x10 3 to 

3.9x10 3 cfu g -1 for the control and from 2.43x10 3 to 

4.06x10 3 cfu g -1 for the probiotic treatment. Finally, 

the concentration of sucrose-negative Vibrio spp. 

ranged from 1.7x10 3 to 2.92x10 3 cfu g -1 for the control 

and from 1.92x10 3 to 4.64x10 3 cfu g -1 for the probiotic 

treatment. 

The mean THB concentration in the surface water 

was significantly higher (P < 0.05) in the control than 

in the probiotic treatment (Fig. 2a). However, the 

mean concentrations of sucrose-positive and sucrosenegative 

Vibrio spp. were not significantly different 

between the treatments (P > 0.05). The THB concentrations 

in the surface water during the cultivation


Table 1. Total heterotrophic bacterial concentration and Vibrio spp. in intensive shrimp farming (Litopenaeus vannamei) 

with recirculation system. 

Variables 

Treatments 

Control Probiotic 

Sediment THB (x10 4 cfu g -1 ) 5.181 ± 0.34* 5.749 ± 0.67 

Sediment sucrose positive (x10 3 cfu g -1 ) 3.010 ± 0.47 2.909 ± 0.55 

Sediment sucrose negative (x10 3 cfu g -1 ) 2.178 ± 0.47 2.421 ± 1.00 

Surface water THB (x10 4 cfu mL -1 ) 4.514 ± 0.95* 4.136 ± 0.81 

Surface water sucrose positive (x10 3 cfu mL -1 ) 2.438 ± 0.72* 2.203 ± 0.76 

Surface water sucrose negative (x10 3 cfu mL -1 ) 2.204 ± 0.61 2.182 ± 0.85 

Bottom water THB (x10 4 cfu mL -1 ) 4.596 ± 0.83 4.343 ± 0.61 

Bottom water sucrose positive (x10 3 cfu mL -1 ) 2.591 ± 1.00 2.451 ± 0.93 

Bottom water sucrose negative (x10 3 cfu mL -1 ) 2.183 ± 0.83 2.188 ± 0.53 

Shrimp THB (x10 4 cfu mL -1 ) 2.320 ± 2.26 2.610 ± 2.65 

Shrimp sucrose positive (x10 3 cfu mL -1 ) 3.888 ± 1.24 3.965 ± 1.42 

Shrimp sucrose negative (x10 3 cfu mL -1 ) 2.862 ± 0.84 2.978 ± 0.86 

CFU: colony-forming units; THB: total heterotrophic bacterial; Control: without the use of a 

probiotic; Probiotic: the probiotic, composed of Bacillus spp. and Lactobacillus yeasts, was 

administered to the ponds (2,604.5 kg pond -1 ); Values are expressed as means (log10) and SD 

(n = 8). * Significantly different means in the same line by the Tukey test (P < 0.05). 

period varied between 2.95x10 4 to 5.67x10 4 cfu mL -1 

for the control and between 2.89x10 4 to 5.09x10 4 cfu 

mL -1 for the probiotic treatment. The concentration of 

sucrose-positive Vibrio spp. ranged from 1.7x10 3 to 

3.49x10 3 cfu mL -1 for the control and from 1.7x10 3 to 

3.69x10 3 cfu mL -1 for the probiotic treatment, and the 

concentration of sucrose-negative Vibrio spp. varied 

from 1.7x10 3 to 3.1x10 3 cfu mL -1 for the control and 

from 1.7x10 3 to 4.01x10 3 cfu mL -1 for the probiotic 

treatment. 

The mean THB concentration in the bottom water 

was not significantly different between the treatments 

(P > 0.05). However, there were significant 

differences (P < 0.05) during some of the cultivation 

weeks (Fig. 2b). In turn, the mean concentrations of 

sucrose-positive and negative Vibrio spp. were not 

significantly different between the treatments (P > 

0.05), but again there were significant differences (P < 

0.05) during some of the weeks (Figs. 2c and 2d). 

The THB concentrations in the bottom water 

during the cultivation period varied from 3.43x10 4 to 

5.42x10 4 cfu mL -1 for the control and from 3.43x10 4 

to 5.09x10 4 cfu mL -1 , for the probiotic treatment. The 

concentration of sucrose-positive Vibrio spp. ranged 

from 1.7x10 3 to 4.43x10 3 cfu mL -1 for the control and 

from 1.7x10 3 to 4.28x10 3 cfu mL -1 for the probiotic 

treatment, while the similar ranges for the sucrosenegative 

Vibrio spp. were 1.7x10 3 to 4.02x10 3 cfu 

130 

mL -1 for the control and 1.7x10 3 to 2.97x10 3 cfu mL -1 

for the probiotic treatment. 

The mean concentrations of THB and sucrosepositive 

and sucrose-negative Vibrio spp. in the 

shrimp did not present significant differences between 

the treatments (P > 0.05). The THB concentrations in 

the shrimp during the cultivation period ranged from 

1.94x10 4 to 2.69x10 4 cfu g -1 ) for the control and from 

1.72x10 4 to 2.87x10 4 cfu g -1 for the probiotic 

treatment. The concentration of sucrose-positive 

Vibrio spp. varied from 2.47x10 3 to 5.34x10 3 cfu g -1 

for the control and from 1.7x10 3 to 5.89x10 3 cfu g -1 

for the probiotic treatment, while the corresponding 

ranges for the sucrose-negative Vibrio spp. were from 

1.7x10 3 to 4.19x10 3 cfu g -1 for the control and from 

1.7x10 3 to 3.69x10 3 cfu g -1 for the probiotic treatment. 

The phytoplankton and Cyanobacteria concentration 

and percentage values are summarized in Table 

2 and Figure 3, respectively. Cyanobacteria were the 

most abundant organisms, followed by Chlorophyta, 

Bacillariophya and Pyrrophyta. There was a significant 

difference in mean percentage values of 

Pyrrophyta between the control and the probiotic 

treatments (P < 0.05) between the 10th and 16th 

weeks. Bacillariophyta concentration varied from 

8,400 to 96,000 cells mL -1 and 5,600 to 135,900 cells 

mL -1 , Chlorophyta from 11,000 to 392,200 cells mL -1 

and 11,900 to 269,500 cells m L -1 , Cyanobacteria from

131 

Figure 1. Total heterotrophic bacteria and Vibrio spp. in 

intensive shrimp farming (Litopenaeus vannamei) with 

recirculation system. a) total heterotrophic bacteria 

(THBx10 4 cfu g -1 ) in sediment, b) Vibrio spp. (sucrose 

positive x10 3 cfu g -1 ) in sediment, and c) Vibrio spp. 

(sucrose negative x10 3 cfu g -1 ) in sediment. * Significantly 

different by the Tukey test (P < 0.05). 

4,400 to 544,100 cells m L -1 and 4,300 to 383,400 

cells m L -1 , Pyrrophyta from 1,700 to 106,600 cells m 

L -1 and 0 to 54,100 cells mL -1 in the control and 

probiotic treatment, respectively. 

DISCUSSION 

Devajara et al. (2002), studying the effects of two 

probiotic products on ponds of a shrimp farm raising 

P. monodon, found that the sediment treated with the 

product containing Bacillus sp. and Saccharomyces 

sp. had a significantly greater concentration of total 

bacteria (1.24x10 6 cfu g -1 ) in comparison to the other 

treatments. Hari et al. (2004, 2006), analyzing the 

concentrations of THB in the sediment of indoor tanks 

stocked with Penaues monodon with carbohydrate 


Figure 2. Total heterotrophic bacteria and Vibrio spp. in 

intensive shrimp farming (Litopenaeus vannamei) with 

recirculation system. a) Total heterotrophic bacteria 

(THBx10 4 cfu mL -1 ) in surface water, b) total heterotrophic 

bacteria (THBx10 4 cfu mL -1 ) in bottom water, c) 

Vibrio spp. (sucrose positive x10 3 cfu mL -1 ) in bottom 

water and d) Vibrio spp. (sucrose negative x10 3 cfu 

mL -1 ) in bottom water. *Significantly different by the 

Tukey test (P < 0.05). 

addition, reported densities between 24.8 and 53.9x10 6 

cfu m L -1 , and between 41.5 and 72.5x10 7 cfu m L -1 in 

outdoor tanks. 

The concentrations of total Vibrio spp. in the 

sediment in the control and probiotic treatment were 

similar. However, in the 10 th week there were higher 

densities of both sucrose-positive and sucrosenegative 

Vibrio spp. in the probiotic treatments. The 

dominance of THB, the low concentrations of total 

Vibrio spp. and the prevalence of S + Vibrio spp. in the 

control and probiotic treatment may indicate that the 

Bacillus spp., Lactobacillus yeasts administered 

proliferated in the sediment of these ecosystems,


Table 2. Phytoplankton and Cyanobacteria concentration in intensive shrimp farming (Litopenaeus vannamei) with 

recirculation system. 

Variables 

Treatments 

Control Probiotic 

Bacillariophyta (cells mL -1 ) 43,000 ± 35,800 43,400 ± 25,700 

Chlorophyta (cells mL -1 ) 48,200 ± 66,600 81,000 ± 112,200 

Pyrrophyta (cells mL -1 ) 19,000 ± 18,900 42,500 ± 39,200 

Cyanobacteria (cells mL -1 ) 95,700 ± 93,900 150,600 ± 172,700 

Control: without the use of a probiotic; Probiotic: the probiotic, composed of 

Bacillus spp. and Lactobacillus yeasts, was administered to the ponds (2,604.5 

kg pond -1 ); Values are expressed as means and SD (n = 16). * Significantly 

different means in the same line by the Tukey test (P < 0.05). 

Figure 3. Phytoplankton and Cyanobacteria (%) in intensive shrimp farm (Litopenaeus vannamei) with recirculation 

system. *Significantly different by the Chi-square test (P < 0.05). 

7.3 

132

133 

suggesting that the application of the probiotic and 

molasses contributed toward the occurrence of the 

succession and dominance of this community. Administering 

strains of Bacillus spp. in ponds containing 

P. monodon, Moriarty (1998) found that the proportion 

of pathogenic luminous S - decreased in the 

sediment of the probiotic treatment. Vaseeharan & 

Ramasamy (2003), Nakayama et al. (2009) and Zhang 

et al. (2009) showed in vitro and in vivo antagonistic 

effect of Bacillus against pathogenic Vibrio. In the 

present study, despite the relatively larger mean 

concentrations of THB and Vibrio spp. in the sediment 

of the control, these differences were only statistically 

significant for the THB. 

Devajara et al. (2002) found mean THB concentrations 

ranging from 1.78x10 4 to 6.82x10 4 cfu m L -1 

in the bottom water of probiotic ponds and a mean 

density of 2.4x10 4 cfu m L -1 in control ponds, and 

similar presumptive concentrations of Vibrio spp. in 

control ponds (6.26x10 2 cfu m L -1 ) and probiotic 

ponds (5.57 to 6.16x10 2 cfu m L -1 ). Hari et al. (2004) 

reported THB in the water between 12.1 to 26.9x10 4 

cfu mL -1 (indoor experiment) and 40.6 to 57.1x10 5 

(farm trial) and Hari et al. (2006) reported figures 

between 20.8 to 37.1x10 4 cfu mL -1 . Studies in shrimp 

farming in Brazil, such as in the states of Pernambuco 

(Mendes et al., 2009), Ceará (Costa et al., 2009; 

Vieira et al., 2010), and Santa Catarina (Mouriño et 

al., 2008), have reported Vibrio spp. in the water, 

sediment and shrimps. 

Wang et al. (2005) found average counts of 

Bacillus sp., ammonifying bacteria and protein 

mineralizing bacteria were significantly higher in 

ponds with application of commercial probiotics 

compared to the control ponds. In the control ponds, 

an increase in presumptive Vibrio was observed and 

the average density was up to 2.09x10 3 cfu m L -1 , 

whereas this was only 4.37x10 3 cfu m L -1 in the 

treated ponds. 

In the present study, the results for THB in the 

surface water were quite similar in the two treatments 

in terms of both variation and mean concentrations, 

suggesting that the substrate availability in the water 

was similar in both treatments. The abundance of 

microorganisms is a function of the substrate supply, 

increasing with the increase in supply and dropping 

quickly when the supply is depleted, after which the 

community rests and then resurges with a new input of 

substrate. Hari et al. (2006) reported carbohydrate 

addition had an effect on the THB in the water column 

and sediment. These THB concentrations recorded in 

both the control and probiotic treatment in the present 

study thereby support the hypothesis that the regular 


supply of carbohydrate (molasses) positively contributed 

to the survival and proliferation of the THB. 

The statistical analysis of the data on the THB in 

the surface water revealed similarity between the two 

treatments. However, the analysis of the data on 

Vibrio spp. revealed that, despite the lack of a 

significant difference, faster reduction occurred in the 

concentration of S + Vibrio spp. over time in the 

probiotic treatments. This indicates that greater 

concentrations may have occurred in other niches of 

these ecosystems, increasing the demand for specific 

substrates and consequently limiting the stability and 

growth of these bacteria in the surface water, or it may 

indicate that the substrate availability was insufficient 

to maintain the concentrations of these organisms. 

Data on the THB in the bottom water of ponds in 

studies involving probiotics are not common in the 

literature, as the majority of authors only refer to the 

surface water and water column. In the first few weeks 

of the study, no definite behavioral tendency was 

observed in the THB community of the bottom water 

in either treatment. However, unlike what occurred in 

the sediment, the mean THB concentrations in the 

bottom water from the 15 th week through to the end of 

the experiment were always higher in the control than 

in the probiotic treatment. 

The variation in mean concentrations of total 

Vibrio spp. in the bottom water of both treatments 

displayed no definite tendency or dominance in either 

treatment. The mean S + Vibrio spp. values in the 

bottom water were slightly higher in probiotic 

treatment over the first nine weeks of the study, with 

equal values occurring in the 10 th week, at which point 

the values became slightly higher in the control. With 

the exception of the first week and last two weeks of 

the experiment, mean concentrations of S - Vibrio spp. 

in the bottom water were always higher in the 

probiotic treatment, likely indicating the influence of 

the administered Bacillus spp. and Lactobacillus in 

controlling this bacterial community. 

The shrimp THB concentration with probiotic were 

always much higher than those observed for animals 

in the control. However, the concentrations of total 

shrimp Vibrio spp. increased from the 13 th week in 

both treatments and these were mainly represented by 

proliferation and dominance of S + , especially in the 

control. The higher concentrations of THB and 

sucrose-positive and negative Vibrio spp. in the 

shrimp in the probiotic treatment are probably related 

to the administration of the probiotic product along 

with the addition of molasses. 

We found a stronger relationship between the 

bacterial communities of the sediment and shrimp, in

oth treatments, from the intermediate phase to the 

end of the experiment. This finding suggests that due 

to the benthic behavior of L. vannamei and its close 

relationship with the sediment, especially during 

molting, the bacterial microbiota of these animals was 

much more related to the bacterial diversity of the 

sediment than the water column. 

Probably the installed artificial aeration power 

(10.0 hp ha -1 ) was not sufficient to ensure adequate 

availability of dissolved oxygen in the proposed 

production system, resulting in anaerobic conditions in 

the early hours every day in both treatments, thus 

severely limiting the efficiency of probiotic 

bioregulators in the closed system using recirculated 

water. Specific studies to stimulate the development of 

natural bacterial microbiota of shrimp ponds, through 

the use of substrates such as molasses and others, are 

important. 

Plankton responds to high nitrogen and phosphorus 

levels, toxic contaminants and low dissolved oxygen, 

making them excellent indicators of environmental 

conditions of ponds, because they are susceptible to 

changes in water quality (Casé et al., 2008). 

Bacillariophyta and Chlorophyta are considered to be 

beneficial because they are a source of food and 

nutrients for zooplankton and shrimp. However, 

Cyanobacteria and Pyrrophyta negatively affect water 

quality by producing compounds that are toxic to 

some aquatic animals (Jú et al., 2008). 

The initial dominance and prevalence of 

Bacillariophyta in the farming of L. vannamei in 

comparison to the initial prevalence of other 

phytoplankton organisms and Cyanobacteria was 

shown Yusoff et al. (2002) in shrimp ponds treated 

with a commercial bacterial product, and by Yusoff et 

al. (2010) in shrimp ponds with unpolluted water. 

These results certainly resulted from the fertilization 

process, which employed a nitrogen to phosphorus 

(N:P) ratio of 10:1, corresponding to the requirements 

of marine microalgae. 

In the present work, Bacillariophyta accounted for 

48% and 44.9% of the composition in the probiotic 

treatment and control, respectively, at the start of the 

experiment. At the end of the cycle these figures 

declined to 19.3 and 20.9%, respectively. In contrast, 

Cyanobacteria went from 6.7 and 6.4% of the initial 

phase to 48.5 and 32.7% in the final phase, in the 

probiotic and control, respectively. In percentage 

values, Cyanobacteria were the most abundant and 

Bacillariophyta were the second most abundant in 

ponds at the end of the experiment. Some authors, 

such as Yusoff et al. (2002, 2010), Alonso-Rodriguez 

& Paez-Osuna (2003), Casé et al. (2008), Pereira-Neto 

et al. (2008), Santana et al. (2008), Brito et al. (2009), 


Melo et al. (2010), Maia et al. (2011) and Sun et al. 

(2011), have also reported the dominance of 

Cyanobacteria in marine shrimp farms throughout the 

cultivation cycle. 

The majority of problems related to water quality 

in aquaculture systems are due to inadequate 

production and management of plankton, the result of 

which is the dominance of Cyanobacteria, especially 

genera that form harmful blooms, such as Shizothrix 

calcicola, Microcystis, Oscillatoria and Anabaena 

(Pérez-Linares et al., 2003; Zimba et al., 2006) These 

genera are relatively poor oxygen producers and can 

generate compounds that are toxic to the farmed 

animals. 

According to Yusoff et al. (2010), with the onset of 

eutrophication of water bodies, the Bacillariophyta 

population decreases and Cyanobacteria and 

Pyrrophyta persist. In the present study, the 

application of the probiotic significantly influenced 

the Pyrrophyta concentration between 10 th and 16 th 

week. Different factors working together certainly 

contributed to the Pyrrophyta blooms and local 

dominations, such as the static condition imposed by 

the lack of water renewal as well as the increase in 

organic matter and phosphate and nitrogen nutrients 

and the competitive advantages of these microorganisms 

over other plankton groups, especially with 

regard to nutrition mechanisms and adverse 

environmental conditions, such as a high degree of 

turbidity, increased salinity and a reduction in 

temperature. 

The effects of the domination and blooms of 

Pyrrophyta and other organisms that are harmful to 

aquaculture systems, lakes and oceans have been 

reported for different regions of the world (Gómez, 

2003; Yan et al., 2003; Drira et al., 2008). The 

resulting problems cited in these studies include 

eutrophication, fixation, anoxia, lowered availability 

of dissolved oxygen, release of ammonium, 

production of slime layers and gill obstruction as well 

as reduced growth and survival rates and mass death. 

Given the nutritional value of Bacillariophyta and 

Chlorophyta and their combined, similar and relatively 

high participation in both treatments throughout the 

experiment, it is likely that this natural alimentary 

biomass stimulated the growth and survival of L. 

vannamei, with positive results in terms of production, 

productivity and health, in similar fashion in both the 

control and probiotic treatment. 

CONCLUSIONS 

134 

The use of a commercial probiotic influenced the THB 

of the sediment and Pyrrophyta percentage values,

135 

improving the environmental quality of the sediment 

and water in grow-out ponds stocked with Litopenaeus 

vannamei in a closed recirculation system. However, 

further study is necessary on selecting autochthonous 

bacterial strains and applying adequate concentrations 

of this microbiota to improve the ecological conditions 

and productivity of shrimp farms. 


Alfredo Olivera is a research fellow of the Brazilian 

Council for Scientific and Technological Development 

(CNPq). 

REFERENCES 

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Zooplankton as bioindicator in tropical reservoirs 

Relations among planktonic rotifers, cyclopoid copepods, and water quality 

in two Brazilian reservoirs 

Gilmar Perbiche-Neves 1 , Cláudia Fileto 2 , Jorge Laço-Portinho 3 

Alysson Troguer 4 & Moacyr Serafim-Júnior 5 

1 Departament of Zoology, IBUSP, University of Sao Paulo, Rua do Matao, travessa 14 

101, CEP 05508-900, Sao Paulo, Brazil 

2 Department of Hydraulics and Sanitation, University of São Paulo, NEEA/CRHEA 

Av. Trabalhador São-carlense, 400, 13566-590, São Carlos State of São Paulo, Brazil 

3 Department of Zoology, University of São Paulo State, District of Rubiao Junior s/n 

18618-970, Botucatu, São Paulo, Brazil 

4 Center of Biological Sciences and Health, Pontifical Catholic University of Parana 

1155 Imaculada Conceicao Street 80215-901, Curitiba, State of Parana, Brazil 

5 University of Reconcavo Baiano, Cruz das Almas, State of Bahia, Brazil 

ABSTRACT. Planktonic rotifers and cyclopoid copepods were studied in two reservoirs of different trophic 

states (eutrophic and oligo/mesoeutrophic) in the south of Brazil. During a year, monthly samplings were 

carried out in three stations in each reservoir. Species richness, frequency and abundance were used to find out 

useful and indicatives trends of water quality based on these organisms, reinforced by literature data. Species 

that showed higher differences between reservoirs were chosen. For Rotifera, richness, frequency and 

abundance of Brachionus were higher in the eutrophic reservoir, but Plationus patulus occurred only in the 

oligo/mesotrophic reservoir. For copepods, Tropocyclops prasinus dominated in the eutrophic reservoir, but 

Thermocyclops decipiens, T. minutus, T. inversus and Microcyclops anceps were dominants in the 

oligo/mesotrophic reservoir. In the canonical correspondence analysis, these species were indicators of the 

trophic state and were related with chlorophyll-a, total phytoplankton and total phosphorus. The use of these 

species can be efficient in the studied regions (subtropical/temperate), but comparing with other Brazilian 

reservoirs of tropical climate, the results could be different. Despite the dominance of T. decipiens over T. 

minutus, T. inversus has been widely used in Brazil as an indicator of eutrophic waters; in those cases of 

excessive eutrophication, other species, more rustic, commonly dominate. In the present study, Thermocyclops 

was dominant in the oligo/mesotrophic reservoir. The dominance of Brachionus for rotifers and Tropocyclops 

prasinus and Acanthocyclops robustus for copepods were indicative of eutrophic conditions. 

Keywords: abundance, bioindicators, diversity, evenness, species richness, Brazil. 

Relaciones entre los rotíferos, copépodos planctónicos ciclopoides y la calidad 

del agua en dos embalses brasileños 

RESUMEN. Se analizaron los rotíferos y copépodos planctónicos ciclopoides colectados en dos embalses de 

diferentes estados tróficos (eutróficos y oligo/mesoeutróficos) en el sur de Brasil. Durante un año, se 

efectuaron muestreos mensuales, en tres estaciones en cada embalse. La riqueza de especies, frecuencia y 

abundancia, se utilizó para determinar tendencias útiles e indicativas de la calidad del agua sobre la base de 

estos organismos, complementando con datos de la literatura. Se escogieron aquellas especies que presentaron 

las mayores diferencias. Para rotíferos, la riqueza, frecuencia y abundancia de Brachionus fueron más altas en 

el embalse eutrófico, Plationus patulus se detectó sólo en el embalse oligo/mesotrófico. Para los copépodos, 

Tropocyclops prasinus dominó en el embalse eutrófico, mientras que Thermocyclops decipiens, T. minutus, T. 

inversus y Microcyclops anceps dominaron en el embalse oligo/mesotrófico. En el análisis de correspondencia 

canónica, estas especies fueron indicadoras del estado trófico y se relacionaron con la clorofila-a, fitoplancton 

total y fósforo total. El uso de estas especies puede ser eficaz en las regiones estudiadas (subtro- 

138

139 


pical/templada), pero comparado con otros embalses de clima tropical del Brasil, los resultados podrían ser 

diferentes. A pesar de la dominancia de T. decipiens por sobre T. minutus, T. inversus ha sido ampliamente 

utilizado como indicador de agua eutróficas, en aquellos casos de eutroficación excesiva, otras especies, más 

rústicas, dominan comúnmente. En el presente estudio, Thermocyclops fue dominante en el embalse 

oligo/mesotrófico. La dominancia de Brachionus para los rotíferos, y Tropocyclops prasinus y Acanthocyclops 

robustus para los copépodos fueron indicativos de condiciones eutróficas. 

Palabras clave: abundancia, diversidad, uniformidad, indicadores biológicos, riqueza de especies, Brasil. 

___________________ 

Corresponding author: Jorge Laço Portinho (jorgeportinho@gmail.com) 

INTRODUCTION 

Reservoirs are manmade water bodies and are also 

considered intermediate ecosystems between rivers 

and lakes (Thornton, 1990; Tundisi, 1990; Espíndola 

et al., 2000). Urban reservoirs have several social 

services and available environments used for fishing, 

recreation, tourism, and water supply, and are also 

submitted to many forces due to it is multiple uses, 

such as discharge of solid residues, shore degradation, 

punctual and non-punctual sources of phosphorus, 

sedimentation and intense urban occupation (Tundisi 

et al., 2008). The building of reservoirs causes 

changes in the local landscape, in social and economic 

aspects, and in the aquatic communities and water 

quality (Straškraba & Tundisi, 1999). 

The continental zooplankton is composed of 

rotifers, small crustaceans (cladocerans and copepods) 

and protozoans. Rotifers have different food habits, 

being omnivorous, carnivorous (including cannibalism) 

or even herbivores. Cyclopoid copepods are 

preferentially carnivorous, and their diet is mainly 

composed by microcrustaceans. Diptera and Oligochaeta 

larvae and cladocerans are filter-feeders. 

Potentiality of zooplankton as bioindicators is very 

high because their growth and distribution depends on 

some abiotic (e.g., temperature, salinity, stratification, 

pollutants) and biotic parameters (e.g., food limitation, 

predation, competition) (Marzolf, 1990; Ferdous & 

Muktadir, 2009). 

Plankton has been used recently as bioindicator for 

monitoring aquatic ecosystems and the integrity of 

water. Zooplankton assemblages may be considered 

bioindicators of eutrophication, as they are coupled to 

environmental conditions, responding more rapidly to 

changes than do fishes, and are easier to identify than 

phytoplankton. Therefore, they are of considerable 

potential value as water quality indicators (Gannon & 

Stemberger, 1978; Sladecek, 1983). 

Based on records and comparisons of lakes of 

different trophy, several workers suggested that rising 

lake trophy will favor cyclopoid copepods and rotifers 

over calanoid copepods and cladocerans (Gannon & 

Stemberger, 1978; Sladecek, 1983; Rognerud & 

Kjellberg, 1984). Some other authors have also been 

mentioned the use of rotifers and copepods as 

bioindicators of water quality in Brazilian reservoirs 

(Neumann-Leitão & Nogueira-Paranhos, 1989; 

Güntzel & Rocha, 1998; Nogueira, 2001; Silva, 2011). 

Examples are the dominance of Brachionus genus for 

Rotifera, and the relations between two species of 

Thermocyclops of Copepoda. In oligotrophic environments, 

higher frequency of T. minutus is noticed, 

whereas in eutrophic waters the presence of T. 

decipiens is higher. However, in mesotrophic environments, 

the two species are found sharing the habitat 

(Rocha et al., 1995; Silva & Matsumura-Tundisi, 

2005; Landa et al., 2007; Nogueira et al., 2008). 

Some species respond to changes in the water 

quality, thus differences in the reproduction and 

development of the zooplankton are predictable 

(Duggan et al., 2001; Matsumura-Tundisi & Tundisi, 

2005; Landa et al., 2007; Silva, 2011). The 

composition, richness and the diversity of these 

organisms in eutrophic environments is different when 

compared to oligotrophic ones. Generally, few species 

are dominant in high densities in eutrophic reservoirs 

(Sendacz & Kubo, 1982; Matsumura-Tundisi & 

Tundisi, 2005), feeding mainly on Cyanobacteria 

blooms and associated bacteria-according to 

Maitland’s (1978) affirmative. In oligotrophic and also 

in mesotrophic reservoirs studies indicated higher 

richness and lower abundances (Nogueira, 2001; 

Bonecker et al., 2007). However, Matsumura-Tundisi 

& Tundisi (2005) observed higher species richness in 

an eutrophic reservoir, as well as Velho et al. (2005); 

Perbiche-Neves et al. (2007) and Bini et al. (2008) in 

another eutrophic reservoir. 

The scarcity of water in the current decade, mainly 

during periods of severe droughts in larger cities, as 

Curitiba (the capital of Parana State, in south Region 

of Brazil) and its metropolitan region, 4 million 

habitants emphasizes the importance of this study. The 

volume of reservoirs destined to water supply is 

reduced during drought periods and present 

unfavorable conditions to several organisms, except to

Cyanobacteria algae and some protozoans and 

invertebrates with different tolerances to drought or 

pollution, which degrades the remaining water due to 

its chemical compounds. Thus, it is important to 

obtain predictive water quality monitoring in urban 

reservoirs destined to water supply. 

We studied rotifers and cyclopoid copepods in two 

urban reservoirs, but with contrasting trophic states 

(oligo/mesotrophic and eutrophic), proportions and 

relations among species, which can be indicative of 

reservoir’s trophic state, supported by relations with 

environmental variables, were analyzed. In addition, 

we agree with the hypothesis following Maitland’s 

(1978) statement, which means lower richness and 

species diversity, and higher abundance of organisms 

in the eutrophic reservoir. Ecological attributes 

(richness, abundance and diversity), and environmental 

variables were analyzed in a complete annual 

cycle in each reservoir. 


Two small, shallow and polymictic reservoirs near to 

Curitiba city (Paraná State, Brazil), were studied. The 

first one, Iraí Reservoir (located in Iraí River - 

25°25’24”S, 49°06’46”W), was studied between 

March 2002 and February 2003, and the other, Verde 

River Reservoir (located in Verde river- 25°31’40”S; 

49°31’38”W), between July 2008 and June 2009, both 

in the upper Iguaçu basin (Fig. 1). The climate is Cbf, 

according to Koeppen classification (Maack, 1968). 

The annual precipitation and the mean temperature are 

1,500 mm and 16.5 o C respectively (Maack, 1968). 

Samplings were carried out monthly, along an annual 

cycle, in three sampling stations in each reservoir, 

representing mouth zone, intermediate and lentic 

zones (Marzolf, 1990). The two reservoirs have some 

similar morphometric characteristics, but contrasting 

trophic conditions, as shown in Table 1. 

The trophic state of the reservoir was obtained by 

using the Modified Carlson Trophic Index (Mercante 

& Tucci-Moura, 1999) and is composed by a set of 

equations: Trophic State Index (TSI) modified from 

Carlson (1977). 

TSI Chl= 10 6 


2.04-0.695 lnChl 

 

ln2 

TSI TP 10 6 ln80.31/TP 

 

ln2 

TSI SD 10 6 

0.64 lsSD 

 

ln2 

140 

where: Chl = Chlorophyll-a (µg L -1 ); TP = Total 

phosphorus (mg L -1 ); SD = Secchi disk (m). 

The limits defined were: Oligotrophy: TSI < 44; 

Mesotrophy: 44< TSI > 54; Eutrophy: TSI > 54. 

More details of Iraí Reservoir can be found for 

zooplankton assemblages (Serafim-Júnior et al., 2005; 

Perbiche-Neves et al., 2007; Ghidini et al., 2009), 

physical and chemical variables (Andreoli & Carneiro, 

2005; Bollmann et al., 2005; Sanepar, 2006). The 

phytoplankton community estimated biovolume for 

this reservoir, in the period from August 2002 to 2003, 

ranged from 0.28 to 14.40 mm 3 L -1 . Also, in this 

period, 65 species of phytoplankton from nine families 

were identified. Cyanobacteria dominated quantitatively, 

with higher abundance of Aphanocapsa 

delicatissima, Cylindrospermopsis raciborskii, Microcystis 

aeruginosa, Microcystis spp. and Pseudoanabaena 

mucicola (Fernandes et al., 2005). For Rio 

Verde Reservoir, details of physical and chemical 

variables are found in Cunha et al. (2012). 

In both reservoirs, zooplankton samples were 

collected using conical plankton net (64 µm of mesh 

size and 30 cm mouth diameter), and the retained 

material was fixed with formaldehyde 4% buffered 

with calcium carbonate. Different water volumes were 

filtered in each reservoir for determining the 

abundance of zooplankton, because data comes from 

different projects. In Iraí Reservoir, 300 L of 

subsurface (30 cm) water were filtered using a motor 

pump which is widely used to sample zooplankton, 

and in Rio Verde Reservoir, samples were obtained 

through vertical hauls (filtering about 400 L of water). 

Integrated samples are an alternative to evaluate 

zooplankton vertical distribution (e.g., in relation to 

abiotic and biotic conditions of water bodies) and 

differs from samplings at the subsurface where the 

water column is not sampled. Thus, this could affect 

the number and density of some collected taxa. 

Rotifers were counted in sub-samples varying from 

0.5 to 1.0 mL, obtained with Hansen-Stempel 

volumetric pipets and using a Sedgwick-Rafter 

chamber. A minimum of 200 individuals were counted 

per sample and density was expressed in individuals 

m -3 . Species identification was based on specialized 

literature (e.g., Koste, 1978a, 1978b; Segers, 2002). 

Copepods were identified and quantified under optical 

microscope, in subsamples varying from 0.5 to 1.0 

mL, obtained with Hansen-Stempel pipets and using a 

Sedgwick-Rafter chamber. A minimum of 200 

individuals were counted per sample. Nauplii and 

copepodits were not included in the analyses, aiming 

to study only adult organisms that can be identified at 

the species level. The identification was based in 

specialized literature: e.g., Reid (1985, 1989), Rocha

141 


Figure 1. Map of Iraí and Rio Verde reservoirs and location of the sampling stations. IR1, IR2, IR3 and VR1, VR2, VR3: 

sampling stations in Iraí and Rio Verde reservoirs representing mouth zone, intermediate and lentic zones, respectively. 

Table 1. Morphometric characteristics, chlorophyll-a, physical and chemical variables* (mean values, n = 118 samples in 

Rio Verde, n = 90 in Iraí, except transparency: n = 36 in Rio Verde and n = 30 in Iraí) and trophic state (Mercante & 

Tucci-Moura, 1999) of the studied reservoirs. Data from Andreoli & Carneiro (2005), Sanepar (2006, 2010). Zmax: 

maximum depth; Zmean: mean depth; WRT: Water retention time. 

Characteristics Iraí Rio Verde 

Coordinates 25°25’24”S, 49°06’46”W 25°31’40”S, 49°31’38”W 

Area 14 km² 11 km² 

Zmax 10 m 11 m 

Zmean 5.1 m 7.2 m 

Shape Pentagonal Dendritic 

Volume 58 x 10 6 m³ 25 x 10 6 m³ 

WRT 375 days 216 days 

*Temperature 22.10 ± 3.93°C 20.27 ± 3.26°C 

*Conductivity 45.39 ± 2.19 µS cm -2 105.09 ± 10.07 µS cm -2 

*Nitrate 0.40 ± 0.26 mg L -1 0.36 ± 0.14 mg L -1 

*Total phosphorus 0.10 ± 0.05 mg L -1 0.05 ± 0.02 mg L -1 

*Chlorophyll-a 29.97 ± 17.57 µg L -1 9.87 ± 5 µg L -1 

*Dissolved oxygen 6.84 ± 1.40 mg L -1 6.87 ± 1.41 mg L -1 

*pH 7.24 ± 1.18 7.16 ± 0.27 

*Transparency (Secchi) 0.70 ± 0.15 m 1.75 ± 0.52 m 

Trophic state Eutrophic Oligo/mesotrophic 

Trophic state index 61.58 52.02

(1998) and Silva & Matsumura-Tundisi (2005). 

Cladocerans were not included in our studied because 

they not showed any correlation with water quality. 

We evaluated the species composition, richness, 

mean abundances, Shannon-Weaver diversity (H’ = 

Σpi log (pi)), and equitability (E = H’/H’max) (Pielou, 

1984). The diversity and equitability were calculated 

using the Past V. 1.48 software (Hammer et al., 2001). 

Only species that showed differences in ecological 

attributes between reservoirs were included in the 

species list and were used as potential indicators of 

water quality. 

Data were log X+1 transformed for a comparative 

analysis, and a three-way ANOVA was carried out for 

stations with interaction between reservoirs and 

months aiming to compare their ecological attributes. 

The interaction was used to examine if differences 

among months in each reservoir were absent. All 

presupposes of these analyses were reached. Homogeneity 

was tested using Levene’s test and normality 

using Shapiro Wilk test (Zar, 1999). ANOVAs were 

carried out using Statistic 7.0 (Statsoft, 2002). 

Canonical correspondence analysis (CCA) (P < 0.1 

with 1,000 permutations) was used to correlate rotifer 

and copepod abundance with environmental variables, 

grouping data from both reservoirs (Kindt & Coe, 

2005). The following variables were used: water 

temperature, nitrate, total phosphorus, transparency, 

pH, conductivity, dissolved oxygen, chlorophyll-a and 

total phytoplankton. Some of these variables were 

measured in profiles of the water column such as 

temperature, pH, turbidity, dissolved oxygen and 

conductivity using a multi-probe (Horiba model U- 

22). Transparency was obtained with the immersion of 

the Secchi disk until its visual disappearance (m). 

Water samples were taken to the laboratory for 

determination of nitrogen (Mackereth et al., 1978) 

total phosphorus (Strickland & Parsons, 1960) and 

chlorophyll-a (Talling & Driver, 1963). CCA was 

carried out using the R Cran Project software (R 

Development Core Team 2009). 

RESULTS 

The species that showed significant differences 

between reservoirs are shown in Table 2. Species of 

Brachionus genus, with Filinia longiseta, Keratella 

cochlearis, K. lenzi, and Tropocyclops prasinus were 

dominant in eutrophic reservoir, in contrast of Kellicotia 

bostoniensis, Keratella americana, Plationus 

patulus, Thermocyclops decipiens, T. inversus, T. 

minutus and Microcyclops anceps, dominant in oligo/ 

mesotrophic reservoir. 


142 

Keratella cochlearis (11,331 ± 6,581 ind m -3 ) and 

K. lenzi (11,307 ± 17,967 ind m -3 ) showed the highest 

mean abundance in the eutrophic reservoir, followed 

by Filinia longiseta (5,609 ± 9,119 ind m -3 ). In 

oligo/mesotrophic reservoir, Kellicotia bostoniensis 

(18,375 ± 18,709 ind m -3 ), Keratella americana 

(11,946 ± 7,457 ind m -3 ) and K. lenzi (2,651 ± 2,727 

ind m -3 ) showed the highest abundance. Among 

copepods, Microcyclops anceps were more abundant 

in the eutrophic reservoir (2,385 ± 764 ind m -3 ) and T. 

decipiens (1,249 ± 815 ind m -3 ) in the oligo/ 

mesotrophic reservoir. 

Only copepods showed significant differences 

among stations, reservoirs, and in the interaction 

between reservoir and months (Table 3). In both 

reservoirs, diversity and richness were higher at 

station 2, and abundance at station 1. Diversity and 

richness were higher in oligo/mesotrophic reservoir, in 

contrast with abundance, which was higher in the 

eutrophic reservoir. Significant differences among 

sampling months were not observed, but months 

interacting in each reservoir showed significant 

differences to diversity and richness, and were higher 

in oligo/mesotrophic reservoir. 

Canonical Correspondence Analysis explained 

64% of relationships between rotifers and environmental 

variables, and 57% between copepods and 

environmental variables (Table 4, Fig. 2). For both 

taxa, the two reservoirs were clearly separated. 

For Rotifera, 13 species showed significant correlations 

(P < 0.1), and amongst the nine environmental 

variables, only nitrate and dissolved oxygen did not 

show significant correlations (Table 4). In the eutrophic 

reservoir, in the first canonical variable, mainly 

Polyarthra remata, P. vulgaris and P. truncatum were 

positively correlated with total phytoplankton; chlorophyll-a, 

and inversely correlated with C. coenobasis, 

K. bostoniensis, C. unicornis and Hexarthra sp., with 

water transparency (Secchi) and conductivity. In the 

second canonical variable, Ptygura sp., Brachionus 

reductus, F. longiseta, K. lenzi, K. cochlearis and 

Ascomorpha saltans, were positively correlated with 

total phosphorus, water temperature, pH, chlorophylla 

and total phytoplankton. Inversely, C. unicornis, 

Hexarthra sp., B. falcatus, K. americana and Polyarthra 

dolychoptera were positively correlated with 

conductivity and transparency. 

Among copepods, only M. anceps did not show 

significant correlation. In first variable, Acanthocyclops 

robustus and Tropocyclops prasinus were 

correlated with total phosphorus, water temperature, 

chlorophyll-a, and total phytoplankton in the eutrophic 

reservoir. Three species of Thermocyclops genus were 

correlated with conductivity and transparency in

143 


Table 2. List of species of Rotifera and Copepoda Cyclopoida in our study, with frequency among samples (Fr.%). 

Eutrophic Oligo/mesotrophic 

Species Iraí Reservoir Verde River Reservoir 

Fr. % Fr. % 

Rotifera 

Brachionus calyciflorus (Pallas, 1766) 14 - 

Brachionus caudatus personatus (Ahlstrm, 1940) 20 - 

Brachionus dolabratus dolabratus (Harring, 1915) 26 - 

Brachionus falcatus falcatus (Zacharias, 1898) 29 - 

Brachionus mirus var. reductus (Koste, 1972) 54 - 

Filinia longiseta (Ehrenberg, 1834) 50 3 

Kellicotia bostoniensis (Rousselet, 1908) 75 100 

Keratella americana (Carlin, 1943) 64 94 

Keratella cochlearis (Gosse, 1851) 96 100 

Keratella lenzi (Hauer, 1953) 76 75 

Plationus patulus (Müller, 1786) - 31 

Copepoda 

Acanthocyclops robustus (Sars, 1863) 21 33 

Microcycplops anceps (Richard, 1897) 39 78 

Thermocyclops minutus (Lowndes, 1934) - 81 

Thermocyclops decipiens (Kiefer, 1929) 17 81 

Thermocyclops inversus Kiefer, 1936 - 67 

Tropocyclops prasinus (Fischer, 1860) 59 3 

Table 3. ANOVA's results (“F”/“P” values) of ecological attributes of cyclopoid copepods in two reservoirs. Significant 

values are in bold. 

Attributes/Factors Stations Reservoirs Reservoirs* Months 

Diversity 5.37/0.00 34.01/0.00 2.98/0.01 

Equitability 0.64/0.67 0.73/0.40 0.96/0.48 

Richness 5.65/0.00 34.89/0.00 3.72/0.00 

Cyclopoida abundance 9.35/0.00 47.48/0.00 1.83/0.09 

Freedom degrees 5 1 9 

oligo/mesotrophic reservoir. In the second canonical 

variable, T. minutus, T. decipiens and A. robustus were 

positively associated with water temperature, 

chlorophyll-a and water transparency, for both reservoirs. 

DISCUSSION 

The results indicated that some species can be related 

with the water quality in the studied reservoirs, and 

can be useful for the region with temperature climate 

and probably for most of south of Brazil. Rotifers and 

cyclopoids species can be selected due its contrasting 

abundances between reservoirs. Our results corroborate 

most of the literature used, for example Sendacz 

& Kubo (1982), Matsumura-Tundisi & Tundisi 

(2003); Silva & Matsumura-Tundisi (2005), and Silva 

(2011). 

The composition of rotifer communities responds 

to environmental factors and therefore can be used as


Table 4. Correlation coefficients (r 2 ) and P value (P) of the environmental variables and Rotifera and Copepoda species 

through the Canonical Correspondence Analysis, using 1,000 permutations. Abbreviations of species ( ) to look Figure 2. 

Significant values are in bold. 

Environmental variables r 2 P Environmental variables r 2 P 

Total phosphorus 0,28 0,03 Total phosphorus 0,3 0,05 

Nitrate 0,19 0,12 Nitrate 0,1 0,47 

pH 0,29 0,02 pH 0,1 0,46 

Dissolved oxygen 0,01 0,89 Dissolved oxygen 0,1 0,22 

Water temperature 0,49 0 Water Temperature 0,5 0 

Conductivity 0,73 0 Conductivity 0,9 0 

Transparency (Secchi) 0,52 0 Transparency (Secchi) 0,7 0 

Chlorophyll-a 0,39 0,02 Chlorophyll-a 0,4 0,02 

Total Phytoplankton 0,60 0 Total phytoplankton 0,8 0 

Rotifera species Copepoda species 

Ascomorpha saltans (Asal) 0,53 0,01 Acanthocyclops robustus (Arob) 0,1 0,1 

Brachionus falcatus falcatus (Bfal) 0,07 0,42 Microcycplops anceps (Manc) 0,2 0,12 

Brachionus reductus (Bred) 0,30 0,04 Thermocyclops decipiens (Tdec) 0,7 0 

Collotheca sp. (Cosp.) 0,07 0,48 Thermocyclops inversus (Tinv) 0,5 0 

Conochilus coenobasis (Ccoe) 0,15 0,13 Thermocyclops minutus (Tmin) 0,4 0,01 

Conochilus unicornis (Cuni) 0,52 0 Tropocyclops prasinus (Tpra) 0,4 0,01 

Filinia longiseta (Flon) 0,51 0,01 

Hexarthra sp. (Hesp) 0,08 0,33 

Keratella americana (Kame) 0,51 0 

Kellicottia bostoniensis (Kbos) 0,26 0,06 

Keratella cochlearis (Kcoc) 0,47 0 

Keratella lenzi (Klen) 0,51 0,01 

Ploesoma truncatum (Ptrun) 0,73 0 

Polyarthra dolychoptera (Pdol) 0,23 0,1 

Polyarthra remata (Prem) 0,76 0 

Polyarthra vulgaris (Pvul) 0,77 0 

Ptygura sp. (Ptysp.) 0,46 0,04 

biological indicator of trophic conditions status of 

aquatic systems (Sladecek, 1983; Pontin & Langley, 

1993). In the eutrophic reservoir, the higher richness 

was found for the Brachionidae family and 

Brachionus species, and are suggested as indicators of 

high trophic state (Sládecek, 1983). 

However, even with the trend observed in the 

present study, the use of rotifers as bioindicators must 

be careful due to the contrasting results that can be 

found in the literature. For example, Nogueira (2001) 

and Sampaio et al. (2002) have found high frequency 

of Collotheca sp., Conochilus coenobasis, C. 

unicornis, Keratella americana, K. cochlearis and 

144 

Polyarthra vulgaris in oligotrophic reservoirs of 

Paranapanema River, in contrast with Matsumura- 

Tundisi & Tundisi (2005), who observed abundance 

peaks of C. coenobasis and K. americana in an 

eutrophic reservoir. Another example is the study of 

Bonecker et al. (2007), that studied 30 reservoirs in 

Paraná State (Brazil), and concluded that Hexartra 

intermedia, Synchaeta pectinata and Trichocerca 

insignis indicated eutrophic conditions and Trichocerca 

pusilla and T. similis mesotrophic conditions. 

Thus, only the high richness of Brachionidae can 

be pointed out as indicator of eutrophic conditions, 

even considering the other relationships commonly

145 


Figure 2. Correspondence Canonical Analysis for abundance of a) rotifers, and b) copepods species and environmental 

variables of the two reservoirs. 

found in the literature. These findings are in 

agreement with the results of Paggi & Paggi (1998), 

and more recently with Claps et al. (2011), in shallow 

Argentinean lakes, which show relationships of high 

richness of Brachionidae and eutrophic conditions. 

Several studies provided lists of rotifer species that are 

indicative of different trophic states, among them 

good indicators of eutrophic conditions are Brachionus 

sp., Trichocerca pussila, Filina longiseta, 

Keratella cochlearis (Radwan, 1976; Sladecek, 1983; 

Duggan et al., 2001). 

For copepods, Thermocyclops decipiens has been 

employed in other studies as indicators of eutrophic 

waters (Landa et al., 2007; Nogueira et al., 2008), 

because this species is able to maintain a high 

population density even in the presence of a 

Cyanobacteria bloom (Rocha et al., 2002). The 

species was dominant only in the oligo/mesotrophic 

reservoir, whereas in the eutrophic reservoir, 

Tropocyclops prasinus and Acanthocyclops robustus 

were dominants. This result suggest that in reservoirs 

with hypereutrophic conditions, more rustic species, 

as T. prasinus can become dominant over T. decipiens. 

Tropocyclops prasinus has already been registered in 

ephemeral environments (Menu-Marque, 2001), and 

was recently suggested by Silva (2011) as indicator of 

eutrophic waters in São Paulo State. Other species of 

cyclopoid copepods can become dominant in 

hypereutrophic environments, such as Metacyclops 

mendocinus, found in high abundance in Barra Bonita 

Reservoir, in Tiete River (Zaganini et al., 2011). 

Although more abundant in the eutrophic reservoir 

due to abundance peaks, Microcycplops anceps was 

more frequent in the oligo/mesotrophic reservoir. This 

result corroborates those observed by Silva (2011), 

suggesting this as an indicator of oligo/mesotrophic 

reservoirs. Again, as well as for rotifers, this copepod 

species has been found in environments of several 

trophic states. For example, if in the present study 

only two samplings were carried out in the eutrophic 

reservoir, in dry and wet periods, and the abundance 

peak of Microcycplops anceps was registered, we 

conclude that this species is successful in the 

eutrophic and not in the oligo/mesotrophic environments. 

Nevertheless, with more available data 

opposite trends of variation can be noticed. 

Even though occasionally some of these species 

are found in different trophic conditions, this study 

confirms that T. prasinus dominates in eutrophic 

reservoirs, in subtropical and temperate climates. It is 

worth to emphasize that this species easily develops 

and dominate in ephemeral environments as water 

pools. The same is observed for some species of 

Metacyclops genera. 

Species diversity index for aquatic systems offers 

distinct possibilities for quantitatively evaluate the 

response of a community to pollution. For example, 

according to Paturej (2008) the Shannon-Weaver 

index of species diversity, for the whole zooplankton 

community, tends to decrease as a water body 

becomes more eutrophic. In central Brazil, one 

comparative study of the zooplankton composition of 

six lacustrine ecosystems, observed a tendency of 

decreasing diversity with increasing trophic level 

(Starling, 2000). In China, Xiong et al. (2003), in their 

study with plankton community, conducted in four 

Chinese lakes of different trophic states, concluded 

that species number was negatively correlated with 

degree of water eutrophication.

A close relationship among richness, diversity and 

total abundance of copepods was observed in the 

interaction between months and reservoirs, suggesting 

that reservoirs show distinct temporal variations 

according to the trophic state. In the oligo/mesotrophic 

reservoir, seasonal cycles are generally more regular 

with increases in summer, but in the eutrophic 

reservoir, the cycles are irregular and show abrupt 

oscillations due to peaks of abundance of opportunistic 

species, as T. prasinus. Other authors found 

similar results in eutrophic reservoirs. For example, 

according to Matsumura-Tundisi & Tundisi (2003), 

some chemical changes in water are probably 

responsible for the growth of different species of 

phytoplankton, and thus changes in zooplanktonic 

community can be noticed. These authors stated that 

some modifications in diversity are responses to the 

environmental stress caused by eutrophication. 

The canonical correspondence analysis showed 

more satisfactory results for copepods than for 

rotifers, associating T. prasinus and A. robustus with 

chlorophyll-a, total phytoplankton and total 

phosphorus, in the eutrophic reservoir. On the other 

hand, transparency and conductivity were positively 

correlated with Thermocyclops decipiens and T. 

minutus in the oligo/mesotrophic reservoir, in contrast 

to the expected of finding higher abundance of T. 

decipiens in the eutrophic reservoir, as commonly 

found in reservoirs of the southeast of Brazil, in the 

tropical zone (Nogueira 2001; Landa et al., 2007; 

Nogueira et al., 2008). Probably due the excessive 

eutrophication with intense algal blooms and other 

variables such reservoir morphometry, climate and 

altitude, Thermocyclops was present but was never 

dominant during the studied period. In our study, the 

rotifer population density is positively related with 

total phosphorus and conductivity, this result 

corroborates that observed by Arora & Mehra (2003), 

in the backwater of the Delhi segment of the Yamuna 

River. 

Primary productivity in lakes and reservoirs is 

controlled by a set of physical, chemical and 

biological variables (Thornton, 1990). Generally, 

zooplankton groups have different responses to 

changes in water residence time: rotifers dominate 

when the residence time of water is low or 

intermediate. On the other hand, when the residence 

time is higher the community tends to be dominated 

by microcrustaceans (Barany et al., 2002). However, 

in our study, the rotifer population density was higher 

than the copepod population in the eutrophic reservoir, 

which has higher water residence time (Table 1). 

Similar result was found in two lakes in Argentina, 

where rotifer was not affected by decreased water 


residence time (Rennella & Quirós, 2006). Iraí 

Reservoir has a residence time of 375 days. Although 

phytoplankton biomass increases with water residence 

time, other factors are important in determining 

biomass accumulation. This reservoir is located next 

to urban, agriculture, pasture and mining areas, and 

the susceptibility to eutrophication is also favored by 

characteristics such as low average depth and high 

retention time (Andreoli & Carneiro, 2005). 

It is concluded that the results are in agreement 

with the Maitland’s (1978) assertion, since higher 

diversity and richness were found in the 

oligo/mesotrophic compared to the eutrophic 

reservoir, where organisms abundance was higher. 

The dominance of some species of Brachionus for 

rotifers and T. prasinus and A. robustus for copepods 

indicates eutrophic conditions, but in the cases of 

excessive eutrophication, other species, more rustic, 

commonly dominate. Although the dominance of T. 

decipiens over T. minutus and T. inversus was widely 

used in Brazil as indicator of eutrophic waters, 

Thermocyclops was dominant in the oligo/mesotrophic 

reservoir. 


To Petrobrás and Sanepar for project financial 

support, to PUCPR and Silvia Keil for providing the 

facilitites for the analyses of zooplankton samples, and 

Patricia Esther Duarte Lagos and Juliana Wojciechowski, 

for the field work. 

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146 

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Performance of Nile tilapia Oreochromis niloticus fingerlings in a 

hyper-intensive recirculating aquaculture system with low water exchange 

M. Gullian-Klanian 1 & C. Arámburu-Adame 1 

1 Universidad Marista de Mérida, Periférico Norte Tablaje Catastral 13941, Carr. Mérida-Progreso 

P.O. Box 97300, Mérida, Yucatán, México 

ABSTRACT. The aim of this paper was evaluate the performance of Nile tilapia fingerlings (Oreochromis 

niloticus) raised at hyper intensive stocking density in a recirculating aquaculture system (RAS) with 

minimum water replacing. The experimental system was performed in a single-batch nursery system to obtain 

50 g fish size in 60 days. Fish (2.07 ± 0.04 g) were stocked in triplicate at 400 (T1), 500 (T2) and 600 (T3) fish 

m -3 (0.84, 1.05, 1.22 kg m -3 ). RAS functioned with 12,000 L of recirculating water and 252 L day -1 of water 

replacing (2.1% daily). The efficiency of the biofilter for removing the total ammonia nitrogen (TAN) was 48 

± 12.5 mg L -1 . Stocking density did not affect significantly the survival (89.5 to 93.6%). The growth rate of T1 

(0.96 g day -1 ; 5.01% day -1 ) and T2 (0.92 g day -1 ; 4.95 % day -1 ) was significantly higher than T3 (0.83 g day -1 ; 

4.80% day -1 ). The specific growth rate (SGR) of T1 was 41% influenced by temperature. For T2 and T3 the 

SGR were influenced by the variation of dissolved oxygen (DO) that explained 47 and 44% of the fish weight 

variation, respectively. The SGR from T3 was also affected by the concentration of ammonia nitrogen (31%). 

The high stocking density affected the overall size of fish and the size homogeneity, but had no negative effect 

on the length–weight relationship (L-W). Data support the conclusion that fingerling stocked at 400 and 500 

fish m -3 shows high performance during 9-weeks when the biomass not exceed 37 kg m -3 . At this time fish 

have reached the desired final nursery weight (50 g) for transfer to grow-out facilities. 

Keywords: Nile tilapia, recirculating aquaculture system, low water exchange, intensification. 

Rendimiento de juveniles de tilapia del Nilo Oreochromis niloticus en un 

sistema híperintensivo de recirculación acuícola con mínimo recambio de agua 

RESUMEN. El objetivo de este trabajo fue evaluar el rendimiento de juveniles de tilapia del Nilo 

Oreochromis niloticus sembrados en densidades hiperintensivas en un sistema de recirculación acuícola (SRA) 

con mínimo remplazo de agua. El sistema experimental consistió en un sistema de precría de cosecha única 

para obtener peces de 50 g en 60 días. Los peces (2,07 ± 0,14 g) se sembraron por triplicado a densidades de 

400 (T1), 500 (T2) y 600 (T3) peces m -3 (0,84; 1,05; 1,22 kg m -3 ). El SRA funcionó con 12.000 L de agua 

recirculante y un remplazo diario de 252 L (2,1% por día). La densidad de siembra no afectó 

significativamente la supervivencia (89,5-93,6%). El biofiltro removió el amonio nitrogenado total con una 

eficiencia del 46,9 ± 7,0%. La tasa de crecimiento de T1 (0,96 g día -1 ; 5,01% día -1 ) y T2 (0,92 g día -1 ; 4,95% 

día -1 ) fue significativamente mayor que T3 (0,83 g día -1 ; 4,80% día -1 ). La temperatura influyó 41% en la tasa 

de crecimiento específico (TCE) de T1. La concentración de oxígeno disuelto (DO) influyó en la variación de 

peso en T2 (47%) y T3 (44%). La TCE de T3 también se vio afectada por la concentración de nitrógeno 

amoniacal (31%). El aumento de la densidad de siembra afectó el tamaño y la homogeneidad de tallas de los 

peces, pero no afectó la relación longitud-peso (L-P). Los datos respaldan la conclusión que los juveniles 

sembrados a densidades de 400 y 500 peces m -3 tienen alto rendimiento durante nueve semanas consecutivas, 

siempre y cuando la biomasa no se exceda de 37 kg m -3 . En este tiempo los peces alcanzan el peso final 

esperado de precría (50 g) y pueden ser transferidos hacia las instalaciones de engorde. 

Palabras clave: tilapia del Nilo, sistema de recirculación acuícola, bajo recambio de agua, intensificación. 

___________________ 

Corresponding author: Mariel Gullian-Klanian (mgullian@marista.edu.mx) 

150

151 

INTRODUCTION 

Tilapia culture has traditionally relied on extensive 

and semi-intensive systems in earthen ponds or cages. 

The expansion of tilapia culture across the world, 

together with the shortage of freshwater and competition 

for it with agriculture and with urban activities 

has gradually shifted tilapia culture from traditional 

semi-intensive systems to more intensive production 

systems (El-Sayed, 2006). 

Tilapia culture in Mexico is widely diversified in 

terms of geography and methods of production. Semiintensive 

culture is practiced in small water bodies and 

ponds, with stocking density range of 4 to 6 fish 

m -3 and yields of 1 to 4 ton ha -1 per production cycle 

(Hernández-Mogica et al., 2002; Ponce-Marbán, 

2006). Intensive culture is practiced in cages, 

raceways, ponds, and secondary or tertiary irrigation 

channels (Arredondo & Lozano, 2003). The stocking 

densities vary from 80 to 100 fish m -3 and the annual 

production ranges from 1.5 ton ha -1 in rustic ponds to 

25 ton ha -1 in raceways (Camacho-Berthely et al., 

2000). In 2006, the production of tilapia reached a 

maximum of 81,250 ton, of which the 98% came from 

nine states of Mexico. Although the favourable mean 

annual temperature (28.5 o C), the Yucatan state located 

at the southeast Gulf of Mexico occupied the place 

number 28 in the national production ranking 

(CONAPESCA, 2010). Its particular geological and 

hydrographical characteristics, such as the lack of 

rivers and surface water, and the karst and 

impermeable soils, have prevented producers to adopt 

tilapia farming technologies from other regions of 

Mexico. In this sense, the development of the 

commercial-scale aquaculture in the Yucatan state 

requires the construction of tanks and pumping of 

groundwater, which would bring an increase in 

investments and production costs, making this activity 

not always profitable. At present, 82% of farmers are 

growing tilapia at intensive levels (80 fish m -3 ) and 

100% use circular tanks (Vivanco-Aranda et al., 

2011). However, the intensification should be 

increased over 150 fish m -3 to meet financial outcomes 

(Arámburu-Adame, 2011). 

Recirculating aquaculture systems (RAS) are 

characterized by the ability to support extremely high 

stocking densities and high net production compared 

with open aquaculture systems (Timmons et al., 

2002). For example, using a RAS, it is possible to 

produce over 45,000 kg of fish in a 464 m 2 building, 

whereas an 8 ha of outdoor ponds would be necessary 

to produce an equal amount of fish, with the 

traditional open pond culture (Helfrich & Libey, 

1990). Similarly, since water is reused, the water 


volume requirements in RAS are only about 20% of 

what conventional open pond culture demands. RAS 

offers a promising solution to water use conflicts, 

water quality, and waste disposal. Raceways, for 

example require, on the average, 2.9 to 3.6 L min -1 of 

flow available for each kg of biomass (Parker, 2011). 

Nevertheless, RAS consume approximately 250-1000 

L kg -1 of fish, and discharge less effluent compared 

with open systems, reducing the volume and cost of 

wastewater treatment (Shnel et al., 2002). In RAS the 

water is reconditioned by clarification, biological 

filtration and re-aeration, so that most of the water is 

reused, and only 10% of the total daily flow is 

replaced by new water, to compensate water 

evaporation and for diluting the nitrate concentration 

(Timmons et al., 2002). The productive capacity of 

RAS depends on the ability of the biological, chemical 

and physical treatment units to remove waste, as well 

as on the volume of replacement water used to 

improve water quality. 

Performance data on tilapia in RAS are scarce, 

particularly at intensive stocking densities. Two 

production modalities have been reported for 

recirculating tilapia systems with different performance; 

nursery (1 to 50 g), and grow-out phase (50 g 

to market-size). Most authors report performance data 

from the grow-out stage. Suresh & Lin (1992), 

reported a relatively low growth (0.77, 0.65 and 0.64 g 

day -1 ) of red tilapia Oreochromis aureus (75 g) 

stocked in RAS, at 50, 100 and 200 fish m -3 (3.6, 7.5, 

15.3 kg m -3 ) for 70 days. Ridha & Cruz (2001), 

reported high growth rate (1.17 g day -1 ) and 97.6% of 

survival in Nile tilapia Oreochromis niloticus (62 g) 

reared in RAS at 166 fish m -3 (10.3 kg m -3 ). Initially, 

20-30% of the system water was changed with new 

water, to dilute the high levels of ammonia and 

nitrites; however, as the experiment progressed, the 

daily water exchange rate was reduced to 10-15%. 

Performance data about the intensification of Nile 

tilapia at nursery phase is even scarcer. Bailey et al. 

(2000) performed an experiment to study the intensive 

production of Nile tilapia fingerlings (4.3 g) in RAS. 

Fish stocked at 200 fish m -3 grew slightly faster (0.78 

g day -1 ) than those stocked at 450 fish m 3 (0.60 g day -1 ). 

The total ammonia nitrogen (TAN) ranged from 0.82 

to 1.33 mg L -1 and nitrate from 1.3 to 83.8 mg L -1 . The 

heterogeneity of size was pronounced in both 

treatments, where over 50% of the population in each 

treatment was greater than the desired 50 g-size. 

Good aquaculture practices should minimize the 

increase of size heterogeneity over time, in order to 

minimize food wastage that may result from the 

establishment of dominance hierarchies as size 

heterogeneity soars (Jobling & Baardvik, 1994).

Partial harvesting is useful in some types of systems, 

where only large individuals are caught and the 

smallest are left in the system to grow larger. 

However, besides the increase in labour and facilities, 

partial harvest in RAS increases the water losses 

associated for harvesting procedures and also makes 

difficult the correct supply of food with appropriate 

pellet sizes. The aim of the present study is to evaluate 

the performance of Nile tilapia fingerlings, raised at 

hyper intensive stocking density, in a RAS with 

minimum water replacing. The experimental system is 

performed for a nursery with a single-batch, for 

obtaining a desired 50 g-fish size in 60 days harvest. 

The study recorded grow-out and survival data of fish 

and monitored water quality parameters as indicators 

of the system performance. 


Experimental fish 

Sex-reversed Nile tilapia Oreochromis niloticus 

fingerlings (2.07 ± 0.04 g), were acquired from a 

commercial farm (Tabasco, México) and transported 

in oxygenated plastic bags to the experimental unit of 

the Universidad Marista de Mérida (México). 

Experimental facilities and design 

The experiment was performed in a RAS, which 

consisted of nine circular indoor tanks (1.2 m 3 each), 

containing 12,000 L of total recirculating water. The 

system included a 2.7 m 2 concrete settling basin, two 5 

µm-capacity filter cartridges (10 inch Big Blue TM ), 

and a wet/dry trickle filter with 405 m 2 m -3 of 

substrate area (Ultra Fibra, México). Water was 

continuously recirculated from the rearing tanks 

through the sedimentation area and pumped (Venus, 1 

HP) through the filter cartridges to the biological 

filter. A protein skimmer (200 x 800 mm) was 

installed between the biofilter and the aeration system. 

The water flow rate was adjusted to 80 L min -1 . The 

dissolved oxygen (DO) concentration was increased 

using a 1 HP blower (Sweetwater) with air diffusers. 

Ion profile of groundwater using in the RAS was: 86.1 

mg L -1 Ca 2+ , 27.6 mg L -1 Mg 2+ , 126 mg L -1 Cl, 376.2 

mg L -1 CaCO3 of hardness, 325.5 mg L -1 CaCO3 of 

alkalinity and pH = 7.0. The biofilter was inoculated 

with 45 mg L -1 of ammonium chloride (NH4Cl - ) and 

70 mg L -1 of sodium nitrite (NaNO2) twice during the 

first week prior to stocking with fish. The water level 

indicator placed into each tank was used to estimate 

daily water loss in the RAS. Accordingly, an equal 

volume of water was replaced three times a week. 

Growth performance of Nile tilapia in hyper intensive RAS 

152 

Nile tilapia fingerlings (2.07 ± 0.14 g) were 

stocked at T1 = 400, T2 = 500 and T3 = 600 fish m -3 

(0.84, 1.05, 1.22 kg m -3 respectively) with three 

replicates of each density, and fed three times a day 

for 70 days. Commercial floating pellet containing 

40% crude protein and 3400 kcal kg -1 metabolizable 

energy (Nutripec, Purina) was used until the fish 

reached 35 g of body weight (BW). After that, fish 

were fed with 32% protein and 3,152 kcal kg -1 ME 

until harvest. The weekly feeding rate was adjusted 

according to a 1:5 feed conversion ratio (FCR), 

declining from 4.5 to 3.8% BW at the 5 week, and 

continuing at 3.1% BW until harvest. 

Fish growth 

Each week, 45 fish from each tank were individually 

weighed and their total length measured. Fish were 

removed from each tank using a minnow seine, and 

returned to the tank following measurement. The 

sample size (n) required for estimating growth was 

calculated with a 15% relative error and 0.05% 

confidence level (Zar, 1999). A digital scale (Ohaus, 

0.01 g) was used to record fish weight and a vernier 

caliper (Westward, 0.01 mm) was used to estimate 

length. At the end of the 11 th week all fish were 

harvested, weighed and counted. The absolute growth 

rate (AGR, g day -1 ) was estimated for each treatment 

as a function of Wt–W1 over time (t) where: Wt and 

W1 is the final and initial weight, respectively, and t is 

the number of days in the experimental period. The 

specific growth rate (SGR, % day -1 ) was estimated as 

(lnWt –lnW1)100t -1 . Mortality was recorded every day, 

and calculated according to the difference between the 

number of fish stocked and harvested. Gross yield (kg 

m -3 ) was calculated as the sum of individual weights 

of harvested fish. The ratio of feed fed (kg) to wet fish 

weight gain during the feeding period was expressed 

as FCR. 

Water quality parameters 

Water temperature and dissolved oxygen (DO), in 

each tank, were measured three times a day using an 

oxymeter (YSI 200). Weekly measurements were 

taken of ammonium (NH4 + ), nitrite (NO2 - ), nitrate 

(NO3 - ), pH and total organic carbon (TOC). All water 

samples were collected in triplicate and analyzed in 

the laboratory. Total ammonia nitrogen (TAN) was 

determined using the salicylate hypochlorite method 

(Solorzano & Sharp, 1980). The concentration of unionized 

ammonia nitrogen (NH3-N) was calculated 

according to Thurston et al. (1979). Nitrite nitrogen 

was determined using sulphanilamide in an acid 

solution. NO3 - N was measured as NO2 - N after its 

reduction in a Cd-Cu column (Strickland & Parsons,

153 

1972). TOC was determined using the heatedpersulfate 

oxidation method (Clescerl et al., 2000). 

The pH was measured with a pH meter (Oaklon 510). 

At harvest, three effluent samples were collected in 

quadruplicate at the beginning, middle, and end of the 

discharge. Samples were pooled to analyze total 

phosphorus and total nitrogen concentrations, using 

Kjeldahl and ammonium molybdate methods (APHA, 

1999). 

Removal efficiency of solid and soluble waste 

Weekly water samples were also collected in triplicate 

from the pre- and post-settling basin and from the pre- 

and post-biofilter, to estimate the TOC, TAN and the 

C/N ratio (TOC/TAN). The loading rate and the 

removal efficiency of solids and TAN was determined 

using the formula proposed by Suresh & Lin (1992); 

loading rate = Ci x Q; and removal efficiency (%) = 

[(Ci – Ce) x Q / (Cix Q)] x 100, where Ci: affluent 

concentration, Ce: effluent concentration, Q: flow rate. 

The abundance of total heterotrophic bacteria (HB) 

was determined in the laboratory by the standard plate 

count method (Norrell & Messley, 1997). Samples 

were blended at 16,000 rpm for 1 min to achieve the 

greatest recovery of HB attached to suspended solids. 

Serial 10-fold dilutions were made transferring 1 mL 

of sample into 0.9% NaCl sterile solution. For each 

sample, five dilutions were plated over Nutrient Agar 

(Difco, 213000), in triplicate. Incubation was 

performed at 28 ± 1 o C for 48 h (Isotemp 625D, Fisher 

Scientific). The number of surviving HB was 

evaluated as the mean number of colony-forming unit 

(CFU) per dilution, multiplied by the dilution factor. 

Results were expressed as CFU mL -1 of water and 

correlated with TOC concentration. 

Data analysis 

Survival percentage data were converted to arcsine x 

square root, before statistical analysis. Analysis of 

variance (one-way ANOVA) was used to test the 

effect of stocking density on fish growth rate and 

survival. Final weight, was tested via analysis of 

covariance (ANCOVA) using the initial body weight 

as the covariate. Significance of water quality 

parameters, between treatments and over weeks, was 

evaluated at the 0.05-probability level using ANOVA 

and Tukey test. Before performing the ANOVA and 

ANCOVA, the data were checked for normality and 

homogeneity of variance using a Shapiro-Wilks test 

and F distribution, respectively. 

The statistical significance of the effect of each 

water quality variable (predictors) on SGR (response 

variable), was evaluated by forward stepwise 

regression. The quality of the regression model was 


judged by the SGR variability described by the 

systematic predictor in order to present only the 

significant water quality variables. The Monte Carlo 

permutation, with 5000 permutations, was used to 

assess the quality of each potential predictor to extend 

the subset of the response variable used in the 

regression model (Braak & Smilauer, 2002). 

Significant water parameters were added to the 

Gompertz model 

to obtain the predicted trend line of growth, where a 

represents the initial weight, b is the weekly growth 

rate, and c is the fitting parameter number (Ricker, 

1975). Curve fitting parameters were estimated using 

the Rosenbrock and quasi-Newton method (P < 0.05). 

The predicted curve reliability was examined for 

likelihood and accuracy, using Theil’s inequality 

coefficient (Pindyck & Rubinfeld, 1991). Thiel´s 

inequality coefficient (U) can be interpreted as 

follows: U = 0, means that the estimated data has the 

same trend line as the observed data; U = 1, means the 

worst fit. Therefore, a Thiel´s U close to zero 

corresponds to the best data-fitting curve. 

The relationship between total length and weight 

(L-W), in each treatment, was analyzed using the 

statistical significance of the isometric exponent b and 

adjusted using the potential model: Wi = a TLi b , where 

TL is the total length, a is the proportionality constant 

and b the isometric exponent (Pauly, 1984). In order to 

define the isometric or allometric L-W relationship, 

the b value was tested by the expression tB = ⎜b-3⎜/SB 

and checked on a one-tailed test. Statistical analysis 

was conducted using Statistics 5 and CANOCO 

software. 

RESULTS 

Effect of density on fish growth and survival 

Stocking density had a significant effect on the absolute 

growth rate (AGR) (F(2,6) = 13.3, P < 0.05), specific 

growth rate (SGR) (F(2,6) = 10.6, P < 0.05) and the 

final weight (F(2,6) = 12.7, P < 0.05). The growth and 

final weight were higher at the lower densities (T1 = 

400 fish m -3 , T2 = 500 fish m -3 ) than at the highest 

density (T3 = 600 fish m -3 ). Total gross yield increased 

with increasing stocking density but fish from 

T3 were significantly smaller than those in T1 and T2 

(Table 1). Fish survival decreased with increasing 

stocking density but no significant differences were 

found between treatments (Table 1). Cumulative mortality 

was less than 5% during the first month, after 

which the rate increased, particularly with medium 

and high densities (Fig. 1). According to the slope

Table 1. Performance of Nile tilapia fingerlings (Oreochromis niloticus) cultured in a recirculating system for 70 days. 

Harvest data 

Growth data 

Stock data 

Gross yield 

Survival 

Final weight 

SGR 

AGR 

Initial weight 

FCR c 

Stocking density 

(Fish m -3 ) 

(g) (%) (kg m -3 ) 

(% day -1 ) b 

(g day -1 ) a 

(g) 

Mean SD Mean SD Mean SD Mean SD Mean SD Mean SD Mean SD 


400 (T1) 2.10 a 0.05 0.96 a 0.01 5.01 a 0.02 68.8 a 1.04 93.6 a 1.81 1.27 0.03 37.1 a 1.27 

500 (T2) 2.09 a 0.10 0.92 a 0.02 4.95 a 0.09 66.3 a 1.20 91.8 a 1.43 1.39 0.04 43.8 b 1.48 

600 (T3) 2.03 a 0.04 0.83 b 0.02 4.80 b 0.03 59.8 b 1.19 89.5 a 0.67 1.78 0.02 46.4 b 1.14 

Different letters indicate significant difference (P < 0.05) between data in the same column, a Absolute growth rate, b Specific growth rate, c Food conversion ratio. 

154 

Figure 1. Cumulative mortality of Nile tilapia Oreochromis 

niloticus at three stocking densities in a 

recirculating system. 400 fish m -3 , 500 fish m -3 , 

600 fish m -3 . 

value (b), the fish length-weight (L-W) relationship of 

all treatments showed allometric growth ([Ho = b = 3, Ha 

= b > 3]; t-value = 43.8 (T2) and 34.3 (T1, T3), P < 

0.05), indicating a higher rate of growth in weight than 

in length (Tesch, 1968) (Fig. 2). 

Effects of water quality on fish weight and 

heterogeneity of population 

Weekly variations in water quality parameters are 

presented in Table 2. The mean values were 25.6 ± 

1.9 o C; 5.1 ± 0.6 mg L -1 DO; 0.20 ± 0.16 mg L -1 NH3- 

N; 0.61 ± 0.55 mg L -1 NO - 2-N, 22.3 ± 9.9 mg L -1 NO - 3-N 

and 7.79 ± 0.33 pH. Water parameters explained 71, 

77 and 83% of the SGR variability for T1, T2 and T3, 

respectively (Table 3). The SGR of T1 was mainly 

influenced by temperature (P < 0.05), which explained 

41% of the variance in the fish growth. Fish growth 

from T2 was influenced by DO variation that 

explained 47% of the variance. The SGR from T3 was 

significantly affected by both DO (44%) and ammonia 

nitrogen (31%). Each significant water variable was 

added in the Gompertz model to plot the weekly 

increase of fish BW (Fig. 3). Thiel´s inequality 

coefficient (U) was 0.174, 0.195 and 0.181 for T1, T2 

and T3, respectively. Data clearly show a high 

standard deviation of fish weight that increased during 

the experiment (Fig. 4). The estimated growth rate, 

taking into account the heterogeneity in size, was 6.52, 

4.68 and 4.44 g week -1 for T1, T2 and T3 respectively 

Performance of waste treatment system 

RAS functioned during 70 days with 12,000 L of 

recirculating water and replacing an average of 252 L 

day -1 . Daily water loss was 2.1% on the average. The

155 

Figure 2. Length-weight (L-W) relationship of Nile 

tilapia Oreochromis niloticus at three stocking densities 

in a recirculating system. a) 400 fish m -3 ; b) 500 fish m -3 ; 

c) 600 fish m -3 . Point: mean data; Line: trend line. 

specific water consumption was 108.7 L kg -1 . The 

efficiency of the settling basin and the bio-filter for 

suspended solids removal and TAN varied during the 


Figure 3. Growth of Nile tilapia Oreochromis niloticus 

at three stocking densities in a recirculating system. a) 

400 fish m -3 , b) 500 fish m -3 , c) 600 fish m -3 . Point: 

observed data, Line: predicted data. 

experimental period. Increasing TOC indicated a 

decrease in the ability of the settling basin to remove

Figure 4. Relationship between total 

number of 

heterotrophic 

bacteria and d total organicc 

carbon (TOC) 

from the bbiofilter 

outlet t of the recirculating 

tilappia 

system. 

suspended solids. After 

removal weere 

low (Tab 

heterotrophiic 

bacteria in 

beginning ( 0.0019 CFU m 

trial (0.00477 

CFU m 

to the inc 

efficiency o 

the experim 

was 48 ± 1 

the biofilter 

water of dif 

0.56 and 0 

respectively 

nitrogen an 

25.6 ± 5.1 m 

3 day 

crease of TO 

of TAN was r 

ment (Table 4). 

2.5 mg L -1 an 

r was 46.9 ± 7 

fferent treatm 

0.62 ± 0.41 m 

y. At harvest 

nd total phosp 

mg L -1 the 6 

and 1.7 

th week 

ble 4). The c 

ncreased by 

m 3 day -1 ) up t 

y -1 ), and it was 

OC (Fig. 4). 

relatively cons 

. The weekly l 

nd the remov 

.0%. The leve 

ents was 0.36 

mg L -1 k, rates of TO 

concentration 

40% from t 

o the end of t 

s directly relat 

. The remov 

stant througho 

loading of TA 

val efficiency 

el of TAN in t 

6 ± 0.33, 0.52 

for TT1, 

T2 and T 

t, the concenntration 

of tot 

phorus from thhe 

effluent w 

5 ± 0.13 mg L -1 OC 

of 

the 

the 

ted 

val 

out 

AN 

of 

the 

2 ± 

T3, 

tal 

was 

, respectivelly. 

DISC CUSSION 

Results sho 

tilapia finge 

The simple 

maintaining 

requiring on 

temperature 

0.16 mg L -1 

mg L -1 owed the biolo 

erlings at hype 

e design-RA 

g water quali 

nly 2.1% of da 

e (25.6 ± 1.9 

NO 

for the grow 

Ross 2000 

significantly 

quently T3 

(FCR), give 

supported 3 

consumptio 

o C 

1 

NH3-N), and 

O2 - ogical feasibil 

er intensive de 

S used was 

ity within ac 

aily water rep 

C), ammonia n 

d nitrite nitrog 

-N), remain ned within the 

wth of Nile tila apia (Popma & 

0). Stocking g density d 

y the surviva al (89.5 to 9 

had the hig ghest feed c 

en its high bi iomass. In ge 

37.1-46.4 kg m 

n of 108.7 L k 

-3 , with a 

kg -1 lity of culturinng 

ensities in RAAS. 

successful in 

ceptable limiits, 

lacement. Meean 

nitrogen (0.200 

± 

gen (0.61 ± 0. 55 

e optimal rannge 

& Masser, 19999; 

did not affeect 

93.6%). Consse 

onversion rattio 

eneral, the RAAS 

specific watter 

. 

Growthh 

performance off 

Nile tilapia in hhyper 

intensive RRAS 

156 

D 

diffe 

effec 

parti 

T2 a 

44% 

the g 

spec 

indic 

and 

0.98) 

AGR 

3.4 ± 

(199 

obtai 

level 

grow 

stock 

The 

stock 

been 

relat 

whic 

of d 

prov 

Thus 

signi 

rate 

day -1 

4.80 

(68.9 

R 

SGR 

conc 

than 

mg 

prese 

than 

7.12 

optim 

is m 

7.0 ( 

N (0 

survi 

This 

Harg 

conti 

did n 

m -3 . 

(1.84 

(4.95 

al. ( 

hype 

m -3 Data of this s 

erences betwe 

ct of weekly v 

icular DO, NH 

and T3 was inf 

% respectively 

growth rate h 

ies. Historica 

cates a positiv 

AGR (r = 0.9 

) of Nile tilap 

R (0.58 g day 

. 

- 

± 1.4 mg L -1 

96), reared N 

ining an AGR 

ls of 2.62, 3.7 

wth rate was h 

king biomass 

decline in ind 

king densities 

n previously 

ted to a socia 

ch may impair 

dietary energy 

voked by the s 

s, in the pre 

ificant effect 

of T1 (0.96 g 

1 - 

; 4.95% day 

% day -1 ); ther 

9 and 66.3 g) w 

Results of the 

R of T3 wa 

centration (0.2 

T1 (0.15 mg 

L -1 ) (Tables 

ent RAS indic 

others treatm 

to 8.40. A 

mum values o 

more concentra 

(Popma & Ma 

0.25 mg L -1 ) 

ival of T3, bu 

data are i 

greaves & Ku 

inuous exposu 

not affect SG 

However, th 

4% day -1 ), wa 

5% day -1 tudy demonst 

een stocking d 

variation of th 

H3-N and tem 

fluenced by th 

(Table 3). The 

has been well 

al report of T 

ve correlation 

99), and assim 

pia. These aut 

-1 

) at 7.3 ± 2.6 

(0.15 g day 

), eve 

(2000) reared 

er intensive sto 

The survival 

- 

Nile tilapia in 

R of 1.6, 1.8 a 

5 and 6.51 mg 

higher than ou 

is significantl 

dividual grow 

s is a commo 

documented. 

al stress or ch 

r fish growth d 

y by the ph 

stress respons 

sent study st 

on the AGR 

g day -1 ; 5.01% 

1 

) was higher 

refore the fina 

was higher tha 

present exper 

as also affe 

25 mg L -1 ) th 

L -1 trated that gro 

densities is d 

he water param 

mperature. The 

he DO variatio 

e influence of 

established f 

sadik & Kutt 

n between DO 

milation effici 

thors reported 

6 mg L 

) and 1.19% 

1, 3). Chang 

cated that the 

ments (7.97 ± 

Although that 

of pH recorded 

ation of NH3asser, 

1999). T 

would have 

ut possibly af 

n disagree w 

ucuk (2001), 

ure to 0.27 m 

R of blue tila 

he SGR repo 

as significantly 

en at low stoc 

Nile tilapia 

ocking densiti 

l rate (91.9%) 

-1 of D 

-1 

). Sofronios 

n RAS for 7 

and 1.9 g day 

g L -1 , respecti 

ur study; how 

ly less (0.0079 

wth rate with i 

on occurrence 

This effect 

hronic stress 

due to the mo 

hysiological a 

e (Kebus et a 

tocking densi 

and SGR. Th 

% day -1 ) and T 

than T3 (0.83 

al weight of T 

an T3 (59.8 g) 

riment showed 

ected by the 

hat was 58.6 

% higher than 

ges in water 

e pH of T3 w 

0.31), with a 

range is w 

d for Nile tila 

-N toxic form 

The mean valu 

no adverse 

ffected the gro 

with report 

which mentio 

mg L −1 owth rate 

due to the 

meters, in 

e SGR of 

on, 47 and 

f DO over 

for tilapia 

ty (1987), 

O demand 

ency (r = 

d a higher 

DO than at 

& Tziha 

7 months 

y 

NH3–N 

apia reared at 

rted by those 

y lower than 

cking density. 

(4.3 g) in RA 

ies of 0.86 an 

) and the FC 

-1 for DO 

ively. The 

wever, the 

9 kg m -3 ). 

increasing 

e that has 

has been 

response, 

obilization 

alterations 

al., 1992). 

ity had a 

he growth 

T2 (0.92 g 

3 g day -1 ; 

T1 and T2 

). 

d that the 

e NH3-N 

% higher 

n T2 (0.21 

pH from 

was higher 

a range of 

within the 

apia, there 

m at pH > 

e of NH3effect 

on 

owth rate. 

done by 

oned that 

N (pH 8.0) 

0.023 kg 

e authors 

our study 

Bailey et 

AS at the 

nd 1.72 kg 

CR (1.25),

157 


Table 2. Mean water quality parameters in the recirculating tilapia system (Oreochromis niloticus) at three stocking 

densities. 

Week 

Oxygen 

(mg L -1 ) 

Mean SD 

Stocking density 400 fish m -3 

Temperature 

(°C) 

NH3-N 

(mg L -1 ) 

NO2 - -N 

(mg L -1 ) 

NO3 - - N 

(mg L -1 ) 

Mean SD Mean SD Mean SD Mean SD 

pH 

Mean SD 

1 5.73 0.54 28.1 0.0 0.34 0.07 0.88 0.23 6.0 2.10 7.70 0.30 

2 5.48 0.06 27.8 0.2 0.44 0.10 1.66 0.68 27.2 9.16 7.40 0.27 

3 5.80 0.04 27.2 0.3 0.08 0.05 1.80 0.40 25.5 5.19 7.40 0.24 

4 5.80 0.23 27.2 0.4 0.07 0.03 0.10 0.05 14.6 4.88 7.17 0.23 

5 5.18 0.14 26.1 0.1 0.07 0.02 0.07 0.06 10.6 9.04 7.52 0.44 

6 5.11 0.12 26.5 0.0 0.07 0.06 0.09 0.01 23.3 5.41 7.55 0.44 

7 4.91 0.05 25.5 0.0 0.11 0.05 0.16 0.09 33.3 6.98 7.39 0.31 

8 5.20 0.23 25.1 0.1 0.14 0.06 0.37 0.21 28.8 2.73 7.63 0.31 

9 5.51 0.08 22.2 0.0 0.14 0.07 0.45 0.17 36.0 2.69 7.68 0.31 

10 4.63 0.15 23.0 0.4 0.07 0.01 0.34 0.11 29.0 3.73 7.22 0.33 

11 3.82 0.16 24.9 0.1 0.07 0.05 0.32 0.22 27.0 5.83 7.76 0.33 


1 5.66 0.03 27.8 0.0 0.74 0.05 0.02 0.01 2.1 1.40 7.80 0.42 

2 5.60 0.13 27.7 0.0 0.41 0.40 0.09 0.01 2.2 1.43 7.84 0.36 

3 5.76 1.56 27.6 0.1 0.18 0.12 0.95 0.61 17.0 3.54 7.88 0.21 

4 5.34 1.34 26.5 0.4 0.18 0.03 1.11 0.65 22.2 7.63 7.93 0.22 

5 5.08 1.34 26.2 0.1 0.14 0.02 1.16 0.24 28.4 2.00 7.97 0.32 

6 4.91 0.16 26.5 0.0 0.14 0.05 0.09 0.03 12.8 9.02 8.01 0.34 

7 4.67 0.19 25.5 0.2 0.12 0.10 0.03 0.03 19.7 5.27 8.05 0.17 

8 4.29 0.23 25.1 0.0 0.09 0.02 0.05 0.02 23.5 1.18 8.09 0.06 

9 5.37 0.07 22.1 0.2 0.08 0.04 0.15 0.08 34.6 8.21 8.13 0.09 

10 5.42 0.34 22.2 0.4 0.12 0.08 0.44 0.08 27.1 8.00 7.76 0.09 

11 3.74 0.56 24.5 0.1 0.09 0.04 0.96 0.50 36.2 6.81 7.80 0.03 


1 5.60 0.23 28.0 0.3 0.47 0.24 0.83 0.11 5.5 1.20 7.84 0.88 

2 5.39 1.76 27.4 0.4 0.42 0.23 1.06 0.23 21.7 8.54 7.89 0.76 

3 5.70 0.04 27.1 0.0 0.25 0.15 1.72 1.11 16.1 7.65 7.70 0.67 

4 5.50 1.34 26.4 0.8 0.24 0.14 1.17 0.34 13.1 8.45 7.70 0.16 

5 5.02 0.07 26.0 0.5 0.32 0.12 0.10 0.01 16.8 3.54 8.40 0.18 

6 4.79 0.10 26.5 0.1 0.33 0.12 0.10 0.01 20.3 2.65 7.12 0.18 

7 4.55 1.50 25.5 0.6 0.23 0.02 0.20 0.02 23.8 6.12 8.18 0.15 

8 4.19 1.20 25.0 0.4 0.12 0.01 0.45 0.34 27.3 5.11 8.22 0.12 

9 5.42 1.23 22.2 0.0 0.14 0.03 1.07 0.25 30.8 3.21 8.26 0.12 

10 5.58 0.98 22.4 0.1 0.14 0.04 1.09 0.64 34.3 7.45 8.00 0.11 

11 3.80 0.20 24.0 0.2 0.07 0.02 1.10 0.74 37.8 12.40 8.34 0.08


Table 3. Significant effect of water quality parameters on the specific growth rate (SGR) of Nile tilapia (Oreochromis 

niloticus) according to forward stepwise regression. 

Stocking density (fish m -3 ) 400 (T1) 500 (T2) 600 (T3) 

Variance 

(%) 

P-value 

Variance 

(%) 

P-value 

Variance 

(%) 

P-value 

Temperature ( o C) 0.41 0.024* 0.02 0.055 0.01 0.706 

Oxygen (mg L -1 ) 0.12 0.164 0.47 0.022* 0.44 0.016* 

NH3-N (mg L -1 ) 0.13 0.162 0.07 0.288 0.31 0.030* 

NO3 - -N (mg L -1 ) 0.01 0.708 0.13 0.116 0.00 0.930 

NO2 - -N (mg L -1 ) 0.00 0.786 0.06 0.312 0.07 0.610 

pH 0.04 0.454 0.02 0.614 0.00 0.916 

Cumulative % variance 0.71 0.77 0.83 

* Water parameters with P-value less than 0.05 are considered significant. 

Table 4. Rate of reduction of total organic carbon (TOC) and total ammonium nitrogen (TAN) from the settling basin and 

biofilter of the recirculating tilapia system (Oreochromis niloticus). 

TOC (g m -3 ) Loading 

rate 

Settling basin Biofilter 

TOC (%) Removal 

efficiency 

TAN (mg L -1 ) 

Loading rate 

TAN (%) Removal 

efficiency 

Week Mean SD Mean SD Mean SD Mean SD 

C/N 

ratio 

1 95.2 3.4 32.2 6.7 56.7 3.3 42.2 6.7 1.7 

2 119.5 0.9 52.1 1.5 47.5 2.9 51.1 1.5 2.5 

3 162.7 68.2 62.7 26.6 42.0 18.2 32.6 16.6 3.9 

4 218.7 34.7 39.8 6.7 61.3 14.7 39.6 6.7 3.6 

5 608.3 45.2 42.9 11.2 69.3 21.2 40.9 11.1 8.8 

6 866.6 87.6 29.2 11.1 56.7 12.3 52.8 11.1 15.3 

7 1472.0 27.7 15.1 3.8 56.1 27.7 61.0 3.7 26.2 

8 1146.6 43.3 21.7 12.3 39.3 12.4 49.6 12.3 29.2 

9 1456.0 69.2 6.0 4.8 48.1 4.3 51.3 4.8 30.3 

10 1333.3 21.0 7.4 1.4 30.4 12.3 49.7 1.4 43.9 

11 1272.0 23.9 3.4 1.2 29.3 8.2 45.5 0.8 43.4 

were similar to that obtained in the T1 in the present 

experiment, but the AGR was lower than here (0.14 g 

day -1 ). The DO from RAS of the cited studied was 

higher than here, even in the high density (6.79 mg 

L -1 ), however the NH3-N of our RAS (0.20 mg L -1 ) 

was significantly lower (0.98 mg L -1 ). In addition, at 

high stocking densities the effects of a limited amount 

of space per organism also increased metabolic rates, 

and therefore, the oxygen consumption (Kisia & 

Hughes, 1993). The oxygen consumed and the 

ammonia excretion rate depends on the fish biomass 

and the oxygen consumption rate which, in turn, is a 

function of the average weight and water temperature 

158 

(Timmons et al., 2002). Even when the mean of DO 

was not different between treatments, the data 

suggests that the DO concentration supplied in our 

RAS was not enough for the high stocking densities 

(T2 and T3), in contrast with T1 that was only 

influenced by the weekly temperature variation (Fig. 

3). 

The high stocking density affected the overall size 

of fish and the size homogeneity, but had no negative 

effect on the length–weight relationship (L-W). 

Several authors have reported that crowding intensifies 

the heterogeneous fish growth, due to the 

competition for a sparse supply of adequate food or

159 

social dominance, which often coincides with 

increasing fish densities (Sahoo et al., 2004; Jha & 

Barat, 2005; Barbosa et al., 2006). When growth is 

density dependent, partial harvest of the standing fish 

have been use to decrease competition, and thereby 

increasing individual growth rate. However this 

procedure increases the water consumption. Martins et 

al. (2009), report that juveniles (up to 150 g) can be 

raised in RAS at 3.8 kg m -3 with water exchange rates 

of 30 L kg -1 feed day -1 , without a decrease in feeding 

motivation. On the contrary, large fish (288.7 ± 34.2 

g) stocking at 7.2 kg m -3 exhibit growth retardation. 

Based on those studies we believe that partial harvest 

does not improve the performance of the juvenile’s 

tilapia in the present RAS. 

Tilapia exhibited an expected positive allometric 

growth (b > 3), at the three stocking densities. The 

classical ontogenetic interpretation of the allometric 

L-W is that fish increases in weight at a greater rate 

than required, maintaining constant body proportions 

(Tesch, 1968). Fish grows isometrically (b = 3), 

during their final growth stanza, while values of b < 3 

are usually associated with a shortage of suitable food 

or overcrowding (Ricker, 1979; Murphy et al., 1991). 

The L-W model is sensitive to and reflects small 

changes in condition, and can alert producers to the 

onset of disease, stress due to overcrowding, bad 

water quality, or other physiological effects, before 

high mortality rates are suffered (Jones et al., 1999). 

Although body weight is commonly recorded for 

culture management purposes (e.g., estimations of 

growth rate, feed conversion ratio, harvest weight, and 

productivity), the application of L-W relationship 

could be use as a simple alternative to estimate body 

weight from length measurements that are less 

variable and more easily measured in the field. Rutten 

et al. (2005), clearly demonstrated the very strong 

relationship (0.90) between length and fillet weight 

from raised Nile tilapia. In this context, the L-W 

relationship was assessed for several commercial 

aquaculture species (Sofronios & Tziha, 1996; Peixoto 

et al., 2004; Araneda et al., 2008; Gullian et al., 

2010). Results of the present study represent the first 

report of L-W relationship for O. niloticus at hyper 

intensive nursery conditions. 

Gradual build-up of nitrate (NO3 - -N) was seen 

along the experimental weeks, indicating nitrification 

(Table 2). In the final week, NO3 - -N concentration 

reached 33.7 ± 5.8 mg L -1 and the total ammonia 

nitrogen (TAN) decreased up to 0.06 ± 0.01 mg L -1 . 

Nitrate is relatively non-toxic to tilapia (Segalas et al., 

2003). In the classic autotrophic RAS, ammonia peaks 

in the first week, followed by a nitrite peak and the 

accumulation of nitrate (Timmons et al., 2002). Thus, 


many recirculating tilapia systems reach NO3 - N 

concentrations over 50 mg L -1 (Bailey et al., 2000; 

Shnel et al., 2002). Although data shows that TAN 

removal efficiency was less than 50%, the NH3-N 

level denotes an acceptable function of the biofilter. 

Twarowska et al. (1997) achieved 65% of TAN 

removal using a high-rate linear-path tricking biofilter 

in a recirculating tilapia system at 246 min L -1 . The 

biofilter keep the TAN concentration at 0.62 ± 0.37 

mg L -1 and nitrite nitrogen concentration at 1.62 ± 

1.10 mg L -1 . Those values are according with the 

results from the present study at least for T1 and T2, 

where the biofilter at lower flow rate (80 L min -1 ) held 

the TAN at 0.36 ± 0.33 and 0.52 ± 0.56 mg L -1 , 

respectively. The TAN level was slightly higher in T3 

(0.62 mg L -1 ± 0.41 mg L -1 ) than the cited study, and 

even the nitrite nitrogen concentration was relatively 

higher (1.71 mg L -1 ± 2.34 mg L 1 ). 

The data suggest that the accumulation of organic 

matter increased the oxygen-consumer heterotrophic 

bacteria population (HB) (Fig. 4). The reduction of 

nitrification rate, with increasing organic matter, has 

been previously reported. Zhu & Chen (2002), 

reported 70% reduction in the nitrification rate when 

the carbon-nitrogen ratio (C/N) increased up to 2.7. 

Ling & Chen (2005), also reported that the reduction 

of nitrification rate in the biofilter is about 60-70% 

when the concentration of TAN inside de biofilter 

rises to 10 mg L -1 , and also the C/N ratio increases up 

to 8.4. In this study, the C/N ratio overcame 2.7 from 

the 3 th week to the 11 th week. However, the TAN 

removal was 57 ± 7% (Table 4). It is noteworthy that 

increased C/N ratio, through the consecutive 

experimental weeks, was not inversely proportional to 

the reduction nitrification process, possibly due to the 

available DO in the RAS. Jechalke et al. (2011), 

reported that nitrification is inhibited when the DO is 

less than 1.2 mg L -1 . Data of the present study showed 

that the minimum value of DO registered in the last 

week was 3.78 ± 0.03 mg L -1 , higher than the 

inhibition nitrification value. If the experiment would 

be extended more than 11 weeks, it is likely that the 

nitrification efficiency will decrease due to increasing 

fast-growing heterotrophic bacteria competing with 

nitrifying bacteria for the limited oxygen available. 

This would have required increasing the oxygen 

supply or exchanging the water. 

In summary, stocking densities and harvest yields 

are finite and are determined by the carrying capacity 

of the system. Results showed that Nile tilapia 

fingerlings grow in low water exchange RAS, at high 

stocking density, reaching between 60 to 69 g-fish size 

in 70 days. Data from growth curves suggest the 9 th 

and 8 th weeks as optimum harvest time for T2 and T3,

espectively. At this time, the biomass reached by 

these treatments was 34.4 kg m -3 for T2 and 36.1 kg 

m -3 for T3. Considering that T1 reached 37.1 kg m -3 

and it had the highest SGR (5.01 g day -1 ), we believe 

that biomass of the present RAS should not exceed 37 

kg m -3 with a stocking density exceeding 400 fish m -3 . 

The average total nitrogen (25.6 ± 5.1 mg L -1 ) and 

total phosphorus (1.75 ± 0.13 mg L -1 ) concentration 

from the final effluent were lower than the long-term 

trigger values for irrigation concentrations of the 

nutrients recommended by the Official Mexican 

Standards (NOM-001-SEMARNAT-1996) (40 mg L -1 

of total nitrogen, 20 mg L -1 of total phosphorus). 

Based on the data, the nitrogen and phosphorus levels 

from the wastewater of the RAS can be used for 

irrigation and it is unlikely to cause a significant 

impact on the environment. 


The authors are grateful with the Universidad Marista 

de Merida (UMM) and Dr. J.C. Seijo for the support 

given to this research. We would like to acknowledge 

H. López-López, R. Villanueva-Poot, A. Romero- 

Yam, G. Arámburu-Gullian, N. López-Barahona, A. 

Alarcón-Sánchez, M. Vela-Magaña and & P. Ceballos 

Gomez Luna for their field and lab assistance. 

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Short Communication 

New data on Nicholsina denticulata 

New data on Nicholsina denticulata (Evermann & Radcliffe, 1917) 

(Scaridae, Labroidei) in southeastern Pacific 

Walter Sielfeld 1 

1 Departamento de Ciencias del Mar, Universidad Arturo Prat 

P.O. Box 121, Iquique, Chile 

ABSTRACT. Description of a specimen of Nicholsina denticulata (Evermann & Radcliffe, 1917) (Scaridae, 

Labroidei) captured in the north of Chile. The information is compared with data presented by previous 

authors. The distribution of the species in the southeastern Pacific is discussed. 

Keywords: Nicholsina denticulata, new record, Chile, southeastern Pacific. 

Nuevos antecedentes sobre Nicholsina denticulata (Evermann & Radcliffe, 1917) 

(Scaridae, Labroidei) en el Pacífico suroriental 

RESUMEN. Se describe un ejemplar de Nicholsina denticulata (Evermann & Radcliffe, 1917) (Scaridae, 

Labroidei) capturado en el norte de Chile. La información es comparada con datos presentados por autores 

previos y se discute su distribución en el Pacífico suroriental. 

Palabras clave: Nicholsina denticulata, nuevo registro, Chile, Pacífico suroriental. 

___________________ 

Corresponding author: Walter Sielfeld (walter.sielfeld@unap.cl) 

The species of the family Scaridae were reviewed by 

Schultz (1958, 1969), for which Schultz (1969) 

established the subfamilies Scarinae and Sparosomatidae. 

Bellwood (1994) presented a generic revision 

of the family. The species of the eastern Pacific Ocean 

were reviewed by Rosenblatt & Hobson (1969) and 

Bellwood (2001). Kaufman & Liem (1982) proposed a 

new arrangement of the suborder Labroidei, considering 

Scaridae and Odacidae as part of Labridae. 

However, Labridae is apparently a natural group 

(Liem & Greenwood, 1981), with many gaps in its 

relationship with other fish groups, without a clear 

justification for a subfamily rank of the Scaridae 

(Bruce & Randall, 1985). The phylogenetic study of 

Bellwood (1994) is concordant with this opinion. 

The present report is the first of the family 

Scaridae for the continental coast of Chile, with the 

description of a specimen of Nicholsina denticulata 

(Evermann & Radcliffe, 1917) captured in the north of 

Chile and extending its known southern distribution 

range from 5°S (type locality) to 20°S (Iquique). 

The measurements and counts follow Hubbs & 

Lagler (1958). The following measurements were 

taken: Tl, total length; Stdl, standard length; Hl, length 

163 

of head; Sl, length of snout; Ml, length of the 

maxillary; Ed, anteposterior eye diameter; Id, 

interorbital distance; L1 st ds, length of the 1 st dorsal 

spine; L3 rd as, length of the 3 rd anal spine; Ldr, longest 

dorsal ray; Lar, longest anal ray; Bw, maximum body 

width; Bthick, maximum body thickness; Pal, preanal 

distance; Ppl, prepelvic distance; Pdl, predorsal 

distance; Lpel, length of pelvic fin (right fin); Lpec, 

length of pectoral fins (right fin); Lc length of caudal 

fin. For the ray counts of the fins the following 

abbreviations were used: C, caudal; D, dorsal; PEC, 

pectoral; PEL, pelvic and A, anal fin. The description 

follows Bruce & Randall (1985). 

One specimen (282 mm Tl) captured by spear 

fishing at 10 m depth in a rocky shore habitat, at Playa 

Blanca: south of Iquique, northern Chile (20º20’S, 

70º09’W) 27.08.2000, Willy Cotton col. The specimen 

was deposited with number MUAP(PO)-0902 in the 

Zoological Collection of the Marine Science Department 

of the Universidad Arturo Prat, Iquique, Chile. 

Diagnostic characters 

The genus is distinguished by the presence of a narrow 

free fold across the isthmus, flexible dorsal spines and

164 

incisor-like teeth at front of both jaws (Bruce & 

Randall, 1985). Nicholsina denticulata (Evermann & 

Radcliffe, 1917) is distinguished by its typically dark 

colour pattern from the Atlantic distributed species 

Nicholsina usta (Valenciennes, 1940) (in Cuvier & 

Valenciennes, 1840) (Schultz, 1958). The body of this 

species is greenish (especially on the dorsum) or 

pinkish (especially on the venter). The bottom of the 

head is yellow. It features two reddish bands from the 

eye to the corner of the mouth. The vertical fins are 

reddish and the base of the front dorsal fin has a black 

spot. Two subspecies are recognized: N. usta usta 

(Valenciennes, 1840) from the western Atlantic and N. 

usta colettei Schultz, 1968 from the eastern Atlantic 

(Schultz, 1968). 

Description 

D IX, 10, the first spine is the longest; A III, 9; 

pectoral 12; C 8+7; dorsal spines weak and projecting 

the membrane; the posterior angle of the dorsal fin, 

pelvic and pectoral fins rounded; the last ones very 

broad. Caudal fin with a convex distal margin. 

On the checks, under the eye an irregular series of 

4 scales; lateral line with 27 perforated scales, 

extending along the second scale series (count top 

down); at the level of the last two dorsal rays the 

lateral line curves down to the central part of the 

caudal peduncle and extends to the base of the caudal 

fin. In a longitudinal series 22 big cicloid scales are 

counted. 

Across the isthmus a narrow free fold. The 

branchial spines of the first arch are short, pointed, 

some of them with small ramifications; 6 on the 

inferior branch and 5 on the superior branch. 

Mandibular teeth fused in a plate with cusps arranged 

in an imbricate form; teeth of upper jaw not fused, 

conical and in a single series (Fig. 1). Palate toothless. 

When fresh, the specimen was in general very dark 

brown with red on the posterior base of the pectoral; 

branchiostegal membrane, inferior parts of the chins 

and isthmus redbrown. The membrane of the caudal 

fin is red and rays contrastingly dark brown. Anal, 

pectoral and ventral fins dark and uniform. No 

noticeable strips or borders were observed on the fresh 

specimen. Also on the head and especially around the 

eyes, no radial strips are visible. The fixed specimen 

has grayish colors (Fig. 2) and is shown from its right 

side because the usually left side view is damaged by 

spear fishing. 

The specimen has the following measurements 

(mm): Tl 282; Stdl 242; Hl 73.6; Ed 10.4; Id 19.7; 

L1 st d 26.7; L1 st ds 34.7; L3 rd as 26.5; Lar 31.0; Alt 


Figure 1. Dentition of specimen MUAP(PO)-0902 from 

Playa Blanca, Iquique. 

Figure 2. General appearance of specimen MUAP(PO)- 

0902 from Playa Blanca, Iquique (242 mm Lstd) from its 

right side (left side damaged by spear-fishing). 

86.6; Bthick 41.3; Pal 145.3; Ppl 72.2; Pdl 82.8; Pel 

42.0; Lpec 46.2; Lc 42.7. 

The specimen showed the following proportions: 

maximum Bw 2.79 in Stdl; Bthick 2.1 in Bw; Hl 3.3 

in Stdl; Sl 2.6 in Hl; Ed 7.07 in Hl; Id 3.74 in Hl; 

L1 st ds 2.76 in Hl; Ldr 2.12 in Hl; L3 rd as 2.78 in Hl; 

Lar 2.37 in Hl; Lc 1.72 in Hl; Lpec and Lpel 

respectively 1.48 and 1.75 in Hl; Pdl, Pal and Ppl 

respectively 3.05, 1.74 and 3.5 in Lstd. 

Distribution 

Nicholsina denticulata is known from Peru: Lobos de 

Afuera Island (Evermann & Radcliffe, 1917), Lobos 

de Tierra, Don Martín and North Chincha Islands 

(Hildebrand, 1946) to gulf of California: Guaymas 

(Schultz, 1958). Xenoscarrus hubbsii Harry, 1950 

described from Guaymas: Sonora, is the juvenile 

phase of Nicholsina denticulata (Schultz, 1958) and 

represents its northern distribution range in the gulf of 

California. The present specimen extends the known 

southern distribution range to Iquique (20°12’S). 

The genus Nicholsina Fowler, 1915 is first 

established as a subgenus of Cryptotomus Cope, 1851 

and later considered at a generic level by Schultz 

(1958).

The following nominal species were included by 

Fowler (1915) and Schultz (1958) in the genus: 

Cryptotomus beryllinus Jordan & Swain, 1861, Scarus 

dentiens Poey, 1861, Calliodon retractus Poey, 1868, 

Callyodon ustus Valenciennes, 1840, Xenoscarus 

denticulatus Evermann & Radcliffe, 1917 and 

Xenoscarus hubbsi Harry, 1950. 

Following Schultz (1958) the last two are of 

Pacific distribution and considered to be the same 

species: Nicholsina denticulata (Evermann & 

Radcliffe, 1917) and the other species, all of Atlantic 

distribution, are considered to be conspecific with 

Nicholsina usta (Valenciennes, 1840). 

Other genera of Sparosomatinae recognized by 

Norman (1957), Schultz (1958, 1969) and Bruce & 

Randall (1985) are Calotomus, Cryptotomus, 

Sparisoma, Leptoscarus and Nicholsina. 

In the east Pacific Calotomus is only represented 

by C. carolinus (Valenciennes, 1840) (see: Bruce & 

Randall, 1985), the widest ranging species of the 

genus and distributed from east Africa to the 

Revillagigedo Islands off Mexico, including the 

Hawaiian and Pitcairn Islands (Bruce & Randall, 

1985). Rosenblatt & Hobson (1969) also reported this 

species from the gulf of California and Masuda et al. 

(1975) from the coast of south Japan. 

The records of Calotomus viridescens (Rüppell, 

1835) from the Galapagos Islands by McCosker et al. 

(1978) and Calotomus sandvicensis (Valenciennes, 

1840) from Hawaii by Gosline & Brock (1960) were 

considered to be misidentifications of C. calotomus 

(see Bruce & Randall, 1985). 


We express our thanks to Dr. Ross Robertson, 

Smithsonian Tropical Research Institute, Balboa, 

Republic of Panama, for his help and comments in the 

identification of our specimen. This study was funded 

by the EU project CENSOR (Climate Variability and 

El Niño Southern Oscillation: Implications for Natural 

Resources and Management, contract 511071), and 

the Programa Bicentenario de Ciencia y Tecnología 

CONICYT-CENSOR-RUE02. 

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Received: 15 October 2010; Accepted: 26 December 2012 

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Nematocyst study in ethanol preserved cubozoan 

Getting information from ethanol preserved nematocysts of the venomous 

cubomedusa Chiropsalmus quadrumanus: a simple technique to 

facilitate the study of nematocysts 

Nathalia Mejía-Sánchez 1 & Antonio C. Marques 1 

1 Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo 

R. Matão Trav. 14, 101 São Paulo, Brazil 

ABSTRACT. Preserved specimens make it difficult to study nematocysts. We tested an hydration protocol on 

ethanol preserved tentacles of Chiropsalmus quadrumanus (Cubomedusae) during a period of ten days, and 

quantified the success of retrieval of information. After six days of hydration, it was possible to observe 

discharged and undischarged capsules of the three types of nematocysts. We conclude that hydration is a 

possible solution to study various aspects of the cnidome, recovering information otherwise lost. 

Keywords: Cubozoa, nematocysts, taxonomy, venom, hydration. 

Obteniendo información de nematocistos de la cubomedusa venenosa 

Chiropsalmus quadrumanus, conservados en etanol: una técnica sencilla 

para facilitar el estudio de nematocistos 

RESUMEN. Es difícil estudiar los nematocistos de muestras conservadas. Se ha probado un protocolo en los 

tentáculos de Chiropsalmus quadrumanus (Cubomedusae), conservados en etanol, consistente en la 

hidratación, durante un plazo de diez días, después de los cuales se cuantifica el éxito de la recuperación de la 

información del cnidoma. Después de seis días de hidratación, se observaron las cápsulas íntegras y 

descargadas de los tres tipos de nematocistos. Se concluye que la hidratación es una solución posible para 

estudiar diversos aspectos del cnidoma, recuperando información que al contrario se perdería. 

Palabras clave: Cubozoa, nematocistos, taxonomía, veneno, hidratación. 

___________________ 

Corresponding author: Antonio C. Marques (marques@ib.usp.br) 

Cnidarians are venomous marine invertebrates 

inhabiting several different marine ecosystems. Some 

of them can be lethal to humans, such as the sea wasp 

Chironex fleckeri Southcott, 1956 (Baxter & Marr, 

1969) or the Portuguese man-o-war Physalia physalis 

(Linnaeus, 1758) (Lane & Dodge, 1958). Non-lethal 

cases are abundant for several groups (e.g., Marques et 

al., 2002; Collins et al., 2011). Commonly known as 

jellyfish, anemones and corals, cnidarians are 

characterized by specialized cellular organelles named 

cnidae (phylogenetically defined by Marques & 

Collins, 2004; Collins et al., 2006; Van Iten et al., 

2006). Some of these organelles, known as 

nematocysts, may inject toxins through a penetrative 

thread into the victim (Carrette & Seymour, 2004). In 

addition, nematocysts can be very useful to identify 

species (e.g., Williamson et al., 1996; Marques, 2001), 

166 

even cryptic ones (e.g., Collins et al., 2011), and to 

infer feeding behavior and ecology (Endean & Rifkin, 

1975), or even estimate the size of the individual 

(Carrette et al., 2002). 

Ideally, the study of nematocysts is based on fresh 

and live material, for which discharging of 

nematocysts is accomplished by adding ethanol, 

distilled water or even saliva (Gershwin, 2006a). 

Discharged nematocysts allow the study of their 

microstructures, like shafts, barbs, and spines, making 

it easy to identify the different types of nematocysts, 

which are important characters to identify organisms 

at the species level (cf. Gershwin, 2006b). 

However, the study of fresh material is not always 

possible, creating a major obstacle for many 

taxonomic and derived studies. The most common and

167 

immediate source of material are specimens stored in 

museum collections preserved in formaldehyde or 

ethanol. The likelihood of finding enough discharged 

nematocysts in good conditions to be studied in these 

cases is very low. Besides, preservation in ethanol 

may cause opacity in the capsules of nematocysts, 

hampering identifications. Therefore, the quantification 

and description of the distribution of 

nematocysts in different parts of the individual is 

complicated, compromising further research. 

The aim of this study is to present the efficiency of 

a simple hydration protocol in order to obtain 

discharged nematocysts from ethanol preserved tissue, 

improving the observation of types and quantity of 

nematocysts. 

Our protocol was based on tentacular tissue as a 

model, because tentacles are generally regions with 

the highest concentration of nematocysts per area. The 

species model used was the box jellyfish 

Chiropsalmus quadrumanus (Müller, 1859), a 

venomous species from the western tropical and 

subtropical Atlantic. The cnidome of C. quadrumanus 

consists of three types of nematocysts, isorhizas 

(ovoid and ellipsoid), microbasic euryteles and 

microbasic mastigophores (Calder & Peters, 1975; 

Carrette et al., 2002; Gershwin, 2006a). The study of 

the nematocysts of this species, as well as for many 

other cubozoans, is also made more difficult by the 

thick mesoglea, which gets hardened after fixation. 

The experiment was carried out using part of tentacles 

destined for molecular research. The material had been 

preserved for 18 months in nearly pure ethanol. We 

left the tentacle tissue submerged in freshwater at 

room temperature (ca. 20-30 o C) for 10 days. We 

defined day zero as having no hydration at all, 

followed by 10 days of hydration treatment. We cut 

off samples of ca. 1 mm of tentacle daily to compare 

the efficiency of the successive days of hydration. 

This tentacular sample was placed onto a glass slide, 

covered with a drop of freshwater and a cover slip, 

gently squashed and then observed under an optic 

microscope using the oil immersion objective (1000 x 

magnification). We carried out ten replicates on 

different glass slides every day. Under the microscope, 

nematocysts were examined, counted and photographed 

using the Zoom Browser 6.3.1.8. software 

and identified after Mariscal (1974), Calder & Peters 

(1975), Östman (2000) and in consideration of the 

comments by Gershwin (2006a). Statistical analysis 

was done using GraphPad Prism5 software. Results 

were expressed as means ± standard deviations (SD) 

of the indicated numbers of different types of 

nematocysts; nonparametric Tukey’s significant 


difference test was also carried out with P < 0.05 for 

statistical significance. 

The hydration protocol was found to be efficient 

(Fig. 1), both in making it easier to find the different 

types of nematocysts and in making a portion of the 

nematocysts discharge. Preserved material had all 

isorhizas undischarged in between a thick gelatinous 

tissue, making it difficult to study the material (Fig. 

2a), and no euryteles or mastigophores were observed. 

Days 1-4 (represented together in Figure 1 under 

number “1” at X axis) already had some discharged 

isorhizas, but still no euryteles or mastigophores were 

observed. The difference between the number of 

nematocysts found in the non-hydrated material and 

hydrated material was statistically significant. 

After 5 days of hydration, we observed undischarged 

and discharged isorhizas, and a few euryteles 

were visible through the layer of tissue, but still no 

mastigophores were found (Fig. 2b). After 6 days of 

hydration, we found the first mastigophore among 

some well defined isorhizas and euryteles. After 7 

days of hydration, we observed some bare capsules of 

isorhizas with few discharged ones, we also detected 

few euryteles and mastigophores discharged (Fig. 2c). 

After 8 days of hydration, the amount of isorhizas and 

euryteles decreased, but more mastigophores appeared 

(Fig. 1) at this time, the majority of isorhizas were 

empty and the euryteles and mastigophores observed 

were either undischarged, discharged, or represented 

by empty capsules. After 9 and 10 days of hydration, 

we found the three types of nematocysts of 

Figure 1. Nematocysts observed using hydration 

protocol (5-10 days) compared to the nematocysts found 

at the first day (1) without hydration (the second 

measurement was done on day 5). Each bar represents 

the average number of nematocysts found on ten 

preparations of tentacle tissue and error bars indicate SD. 

***, significant difference (P < 0.05, determined by 

Tukey´s significant difference test) compared to the 

isorhizas found after 5 to 10 days of hydration.

Nematocyst study in ethanol preserved cubozoan 

Figure 2. Tentacular nematocysts of Chiropsalmus quadrumanus before and after hydration. a) Two ellipsoid isorhizas 

(indicated by arrows) in ethanol preserved and non-hydrated tissue, b) discharged isorhiza, after 5 days of hydration, 

c) undischarged isorhiza (left) and eurytele (right) (indicated by arrows), after 5 days of hydration, d) discharged 

mastigophore, after 7 days of hydration, e) undischarged eurytele, after 7 days of hydration, f) discharged eurytele, after 7 

days of hydration, g) broken capsule of a mastigophore, after 9-10 days of hydration, h) empty capsule of isorhiza, after 9- 

10 days of hydration. Scale bars: a, b, c, e, f, g, h = 10 micrometers, d = 50 micrometers. 

Chiropsalmus quadrumanus, but broken capsules or 

groups of mastigophores between gelatinous tissue 

were difficult to examine (Fig. 2d). This deteriorated 

material after 10 days made us interrupt the 

experiment. 

Time of hydration may vary depending on type and 

time of preservation, as well as the species, 

ontogenetic stage and part of the body to be studied. 

However, hydration may resolve situations such as 

that described by Gershwin (2006a: 7): "Every effort 

was made to study inverted and everted nematocysts; 

however, with fixed material, this was not always 

possible" improving the quality of nematocyst 

surveys. Because more material is being preserved 

directly in ethanol for the purposes of DNA studies, 

we believe that more information on cnidomes will be 

available in the near future. 


The authors would like to thank Amanda Cunha, 

Juliana Bardi, Lucília Miranda and Thaís Miranda for 

discussion and laboratory support, Allen Collins, 

André Morandini and one anonymous reviewer for 

corrections and criticisms to the manuscript. This 

work had financial support from CAPES, CNPq, and 

FAPESP. 

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Epitoquia en P. australis en aguas subantárticas 

Presencia de agregaciones reproductivas pelágicas del poliqueto 

Platynereis australis (Schmarda, 1861) (Nereididae) en aguas someras 

subantárticas de Magallanes, Chile 

Juan I. Cañete 1 , César A. Cárdenas 3 , Mauricio Palacios 1 & Rafael Barría 2 

1 Departamento Ciencias y Recursos Naturales, Facultad Ciencias, Universidad de Magallanes 

P.O. Box 113-D, Punta Arenas, Chile 

2 Centro de Investigación de Recursos Marinos en Ambientes Subantárticos (CERESUB) 

Universidad de Magallanes, P.O. Box 113-D, Punta Arenas, Chile 

3 School of Biological Sciences, Victoria University of Wellington, P.O. Box 600 

Wellington 6140, New Zealand 

RESUMEN. Se reporta la presencia de agregaciones masivas nocturnas constituidas por individuos epítocos 

(heteronereidos) del poliqueto Platynereis australis asociados a praderas de Macrocystis pyrifera en varias 

localidades (7) en la zona de canales magallánicos y fueguinos, sur de Chile (53º-55ºS, 67º-73ºW), en 2006 y 

2007. Los especímenes adultos presentaron cambios morfológicos en 2/3 de la parte posterior del cuerpo, 

presentando parapodios modificados y grandes ojos coalescentes. La región pre-natatoria consiste de 19 a 22 

segmentos, mientras que la zona epítoca se compone de 60 a 90 segmentos setígeros. Los especímenes se 

encontraban sexualmente maduros y las hembras presentaron huevos de tamaño entre 135 y 155 µm de 

diámetro, indicando una madurez simultánea en la cavidad celómica de cada segmento epítoco. Las 

agregaciones pelágicas fueron observadas en todos los lugares visitados en primavera. Observaciones 

efectuadas durante otoño indicaron la presencia de heteronereidos en tubos adheridos a frondas de 

Macrocystis, situación que podría constituir una etapa intermedia entre la fase bentónica y pelágica. Sin 

embargo, se requieren mayores estudios para clarificar dicho comportamiento. Se discute la estrecha 

asociación entre Platynereis y los bosques de M. pyrifera en las diferentes etapas de su ciclo de vida. 

Palabras clave: epitoquía, heteronereidos, Macrocystis, acoplamiento pelágico-bentónico, dispersión, 

estuarios, Magallanes, Chile. 

Presence of reproductive swarming in the polychaete Platynereis australis 

(Schmarda, 1861) (Nereididae) in subantarctic shallow waters of Magallanes, Chile 

ABSTRACT. We report the presence of nocturnal pelagic aggregations of adult individuals of the polychaete 

Platynereis australis (heteronereids) associated with Macrocystis pyrifera kelp beds in several locations (7) 

along Fueguian and Magellan channels, Chile (53º-55ºS, 67º-73ºW), in 2006 and 2007. Adult specimens 

showed morphological changes in 2/3 of the body, with modified parapodia and large coalescent black eyes. 

Pre-natatory region consists of 19 to 22 segments, while the epitoke region comprises from 60 to 90 segments. 

Specimens were sexually mature and mean egg size between 135 and 155 µm in diameter, having a similar 

size along the entire body, indicating a simultaneous development in the coelomic cavity. Pelagic swarms 

were observed in all sites in spring. Observations made in autumn reported the presence of heteronereids in 

tubes attached to Macrocystis fronds. This may constitute the existence of an intermediate phase between the 

benthic and pelagic phase. However, further studies are required to clarify this behavior. We discuss the close 

association between Platynereis and forests of M. pyrifera at different stages of their life cycle. 

Keywords: epitoky, heteronereids, Macrocystis, benthic-pelagic coupling, dispersal, estuaries, Magallanes, 

Chile. 

___________________ 

Corresponding author: Juan I. Cañete (ivan.canete@umag.cl) 

170

171 

El proceso reproductivo presente en algunas familias 

de poliquetos denominado epitoquía se caracteriza por 

un cambio morfológico de los individuos adultos que 

incluye la modificación del tamaño de los ojos, forma 

y tamaño de los lóbulos parapodiales, y aspecto de las 

cerdas, produciéndose una alteración del cuerpo 

observándose una zona anterior (segmentos anteriores 

pre-natatorios, sensu Read, 2007) sin cambios 

morfológicos y una epitoca con parapodios modificados. 

Este proceso es mediado por hormonas y 

neurosecreciones que desencadenan el cambio 

morfológico y maduración de los gametos (Nybakken, 

1997; Brusca & Brusca, 2002) y promueven un 

cambio de comportamiento orientado a lograr la danza 

nupcial y desove masivo en la columna de agua para 

incrementar las oportunidades de fecundación exitosa 

(Olive, 1984; Bonte et al., 2011). En la medida que 

maduran sexualmente, los individuos experimentan un 

cambio de hábitat, pasando de un hábitat bentónico a 

uno pelágico, siendo un importante eslabón trófico 

durante el proceso migratorio, permitiendo el 

acoplamiento bento-pelágico. Una de las agregaciones 

reproductivas nocturnas de poliquetos reportadas son 

las que ocurren en especies del género Platynereis y 

Perinereis, de la familia Nereididae (Hauenschild, 

1956; Mercer & Dunne, 1973; Fischer & Dorrestejin, 

2004; Read, 2007; Fischer et al., 2010), donde los 

gusanos con presencia de parapodios natatorios y otras 

especializaciones con fines reproductivos son 

comúnmente conocidos como heteronereidos. 

Platynereis australis (Schmarda, 1861) presenta una 

amplia distribución en el hemisferio sur (Read, 2007). 

En Chile, se distribuye en zonas rocosas someras 

desde Iquique hasta el Cabo de Hornos (Wesenberg- 

Lund, 1962; Rozbaczylo & Bolados, 1980; 

Rozbaczylo, 1985), siendo una de las especies más 

abundantes en praderas del kelp Macrocystis pyrifera 

en la región de Magallanes, Chile (Ríos et al., 2007). 

A diferencia de lo descrito para heteronereidos de P. 

australis en otras latitudes (Read, 2007), no existen 

mayores antecedentes reproductivos sobre esta especie 

en la costa de Chile. Existen antecedentes preliminares 

y observaciones esporádicas sobre la epitoquía de 

Platynereis australis y otros nereididos de la costa de 

Chile (Hartmann-Schröder, 1962). Ella analizó 

ejemplares de P. australis de Chile central, describiendo 

la zona epitoca en los machos desde el 

segmento setígero 19 al 26 y en hembras entre los 

segmentos 25 y 31 en ejemplares con parapodios 

modificados recolectados entre mayo y agosto 

asociados a praderas de M. pyrifera. Adicionalmente, 

Jara (1990) menciona brevemente algunos aspectos 

sobre el estado reproductivo de esta especie para 

explicar el aumento poblacional explosivo ocurrido en 

el centro-sur de Chile. 


Como parte de una investigación orientada a 

conocer las comunidades bentónicas macrofaunísticas 

asociadas a praderas de M. pyrifera en la zona austral 

de Chile (Cañete, 2009), durante algunos cruceros y 

en distintas localidades se detectaron durante la noche 

agregaciones pelágicas masivas del poliqueto P. 

australis en la superficie del agua. El presente estudio 

tiene como objetivo reportar la existencia de 

individuos epítocos de P. australis en la zona 

subantártica de Magallanes, describiendo sus 

características y comportamiento en individuos 

asociados a cinturones de M. pyrifera. 

Las observaciones se realizaron durante octubre 

2006 (primavera austral) y entre enero (verano austral) 

y julio (invierno austral) de 2007 en el área 

comprendida entre la isla Carlos III, Estrecho de 

Magallanes y Canal Murray, Canal Beagle (Fig. 1). En 

cada sitio se registraron las variables oceanográficas 

de la columna de agua como temperatura y salinidad, 

mediante un CTD Sea Bird 19 que permitieron 

clasificar la influencia estuarina de la zona de estudio 

y el grado de estratificación de la columna de agua. 

Adicionalmente, en cada sitio se utilizó un disco 

Secchi. Algunas observaciones in situ y registros 

fotográficos fueron obtenidos mediante buceo 

autónomo. 

En octubre 2006, para efectuar medidas del tamaño 

y determinar el estado reproductivo y sexo de los 

individuos pelágicos, se recolectaron muestras en 

algunos de los sitios visitados (Fig. 1), con una red 

Bongo (30 cm diámetro), izada verticalmente desde el 

fondo hasta la superficie. Debido a razones logísticas, 

se recolectaron muestras sólo en algunos de los sitios 

visitados, no obstante, se consideró que los sitios 

elegidos son representativos de la vasta área 

geográfica donde se realizaron las observaciones, cuyo 

factor común fue la presencia de praderas de 

Macrocystis. 

Los especímenes recolectados fueron fijados en 

formalina al 10% en agua de mar para su posterior 

análisis. Posteriormente, fueron medidos bajo una 

lupa, considerando la longitud antero-posterior entre el 

prostomio y la base de los cirros pigidiales. Los 

individuos fueron sexados mediante una punción del 

celoma y se contabilizaron los segmentos prenatatorios 

y epítocos. En las hembras, se midió el 

diámetro de los huevos para determinar si se 

encontraban vitelogénicos. Los gametos femeninos 

fueron medidos mediante microscopio estereoscópico, 

utilizando una regla graduada. Se midieron entre 25 y 

35 huevos por individuo (n = 5 por localidad). 

Durante octubre 2006, todos los lugares visitados 

(Fig. 1) presentaron una columna de agua verticalmente 

homogénea en temperatura y salinidad.


Figura 1. Áreas donde se observó presencia de poliquetos pelágicos de Platynereis australis (heteronereidos), asociados a 

praderas de Macrocystis pyrifera en la región de Magallanes, Chile. 1: Isla Carlos III, 2: Isla Clarence (seno Duntze), 3: 

Isla London; 4: Bahía Desolada, 5: Caleta Olla, 6: Canal Murray, 7: Puerto Corrientes. La recolección de individuos se 

realizó en los sitios 1, 2, 3 y 5. 

La temperatura varió entre 7,6 y 8,5ºC y la salinidad 

entre 30,21 y 30,67 psu, presentando una salinidad 

típica de estuario diluido (

173 


Figura 2. a) Estructura de talla y b) número de segmentos setígeros epítocos del poliqueto Platynereis australis 

(Nereididae) recolectado en tres localidades de la zona de Magallanes, Chile. Isla Carlos III (N = 48), Seno Duntze (N = 

37) y Isla London (N = 53). 

Figura 3. Tamaño ovocitos de individuos heteronereidos 

del poliqueto Platynereis australis obtenidos en cuatro 

localidades de la región de Magallanes (N = 225 huevos 

provenientes de 5 especímenes de cada localidad). 

una distancia cercana a 450 km entre los puntos más 

extremos (Fig. 1), lo que sugiere un evento 

sincronizado espacialmente. En las campañas del año 

2007 (enero y junio) no se observaron agregaciones 

pelágicas de este poliqueto durante la noche. 

La epitoquía en P. australis ocurre justo en períodos 

en que otros animales marinos de la zona magallánica 

y fueguina se encuentran iniciando el proceso 

reproductivo (Morriconi, 1999; Oyarzún et al., 1999; 

Cañete et al., 2012). Sin embargo, es importante 

destacar que uno de los autores de este trabajo (CAC) 

ha observado poliquetos epitocos durante otoño y en 

períodos diurnos. Esta situación sugiere la existencia 

de una temporada reproductiva mucho más larga, en 

comparación con otros invertebrados subantárticos. 

Por ejemplo, en Nueva Zelanda, se ha descrito en 

diversas especies de Platynereis que el proceso de 

epitoquía ocurre durante gran parte del año con 

distintos máximos de abundancia dependiendo de la 

especie (ver Read 2007). 

Diversos estudios efectuados para conocer las 

estrategias reproductivas, larvales y mecanismos de 

dispersión y conectividad inter-poblacional de 

macroinvertebrados bentónicos de la región de 

Magallanes, han permitido describir la presencia de 

una variada gama de alternativas para asegurar el éxito 

reproductivo en un ambiente caracterizado frecuentemente 

por corrientes de gran dinamismo, significativa 

fragmentación insular y aislamiento de otras 

masas continentales en el hemisferio sur (Fraser et al., 

2010). Entre las estrategias utilizadas se encuentran 

especies con ciclo de vida colonial (Sanamyan & 

Schories, 2003), con incubación total o parcial de sus 

embriones (Cañete et al., 2012), con larvas 

lecitotróficas (Lovrich et al., 2003) o especies que 

liberan gametos en la columna de agua. Este último 

caso, no debiera ser tan frecuente en zonas de altas 

latitudes (Thorson, 1950; Gallardo & Penchazadeh, 

2002). Sin embargo, la epitoquía observada en P. 

australis podría corresponder a un mecanismo 

adecuado para asegurar la fecundación, en particular


Figura 4. a) y b). Heteronereidos de Platynereis australis en tubos mucilaginosos en frondas de Macrocystis pyrifera. 

en zonas con fuerte dinámica de corrientes marinas 

como lo son los canales magallánicos y fueguinos, 

donde la influencia de tormentas y cambios mareales 

producen fuertes movimientos superficiales en la 

columna de agua en zonas someras. 

Es importante destacar la estrecha vinculación 

existente entre las praderas de M. pyrifera y el ciclo de 

vida de P. australis, donde Macrocystis es utilizada 

por el poliqueto como resguardo de juveniles y adultos 

bentónicos en los discos. Adicionalmente, Platynereis 

podría utilizar el alga como fuente de alimento, previo 

a la metamorfosis sexual (Bedford & Moore, 1985; 

Fischer et al., 2010), y también podría utilizar las 

frondas como refugio en época reproductiva como se 

ha descrito en anfípodos (Cerda et al., 2010). En este 

sentido, la presencia de tubos en las frondas, podría 

corresponder a un paso intermedio en su ciclo vital 

donde los individuos presentes en los discos de 

fijación podrían migrar hacia las frondas, construyendo 

tubos hasta adquirir la morfología y el 

comportamiento que los adapta a la vida pelágica. Sin 

embargo, se requiere de mayores estudios en este tipo 

de zonas remotas que permitan clarificar esta 

situación, como también investigar las causas y la 

eventual importancia de la presencia de un segundo 

individuo dentro de los tubos en esta parte del ciclo 

vital de P. australis (Fig. 4). 

Alternativamente, la presencia de individuos de P. 

australis en las frondas podría representar un 

mecanismo de escape a la depredación en las 

proximidades del fondo, y dada la abundancia de esta 

especie en el bentos (Ríos et al., 2007), jugaría un 

papel importante en el acoplamiento bento-pelágico de 

materia y energía en la zona austral de Chile. Existen 

antecedentes de que este poliqueto constituye un 

eslabón trófico importante en la dieta de peces 

a b 

nototénidos asociados a bosques de Macrocystis en la 

región magallánica (Hüne & Rivera, 2010). 

Finalmente, otro rol importante es el caso específico 

de algas desprendidas del sustrato, podría representar 

potencialmente un medio de transporte de individuos 

adultos, juveniles o heteronereidos de P. australis 

hacia otras zonas, ya sea por medio de discos o 

frondas, cumpliendo otro importante papel como 

mecanismo de dispersión no larval (Helmuth et al., 

1994; Cañete et al., 2007, 2010; Hinojosa et al., 2010; 

Bonte et al., 2011). En este sentido, Read (2007) 

sugirió dicho mecanismo como posible fuente de flujo 

génico entre diversas poblaciones de Platynereis, 

actuando la costa de Nueva Zelanda como un área 

fuente desde donde podrían colonizar otras áreas 

ubicadas en el Océano Austral. Esta tarea podría ser 

realizada mediante algas a la deriva transportadas por 

el sistema de la Corriente de Deriva del Oeste (Paulay 

& Meyer, 2006; Waters, 2008). Esta estrategia de 

dispersión podría explicar la amplia distribución 

geográfica de algunas especies simpátridas de 

Platynereis en el hemisferio sur. 

La presencia de heteronereidos en P. australis 

asociados con las praderas de M. pyrifera, plantea un 

interesante desafío para futuras investigaciones a fin 

de estudiar con mayor detalle el rol de Macrocystis en 

las diversas fases del ciclo de vida de los 

invertebrados marinos bentónicos subantárticos que 

habitan sitios someros de los canales magallánicos y 

fueguinos. 


174 

Se agradece la colaboración permanente prestada por 

la tripulación de la M/Y “Chonos” de la Empresa 

Nautilus Sermares Ltda. Al Fondo de Investigación

175 

Pesquera (FIP) por el apoyo financiero para el estudio 

de las praderas de Macrocystis pyrifera en la región 

occidental de Magallanes (FIP 2005-44), coordinado 

por el Dr. Andrés Mansilla y al financiamiento parcial 

de los Programas de Investigación de la Dirección de 

Investigación y Postgrado, Universidad de Magallanes 

(PR-F2-03RN-05 y PR-F2-01CNR-10), y el Proyecto 

CIMAR 16-Fiordos (C16F 10-014) financiado por el 

Comité Oceanográfico Nacional de Chile (CONA), 

que han permitido desarrollar esta investigación. 

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Doble difusión en fiordos de la Patagonia chilena 

Doble difusión a partir de mediciones de microestructura en los canales Martínez 

y Baker, Patagonia chilena central (47,85°S) 

Iván Pérez-Santos 1, 3 , José Garcés-Vargas 2 , Wolfgang Schneider 1, 3 , Sabrina Parra 4 

Lauren Ross 4 & Arnoldo Valle-Levinson 4 

1 Departamento de Oceanografía, Universidad de Concepción, Campus Concepción 


2 Instituto de Ciencias Marinas y Limnológicas, Facultad de Ciencias 

Universidad Austral de Chile, Edificio Pujín,Campus Isla Teja, Valdivia, Chile 

3 Centro COPAS Sur-Austral, Universidad de Concepción, Campus Concepción 

P.O. Box 160-C, Concepción, Chile 

4 Department of Civil and Coastal Engineering, University of Florida 

Gainesville, FL 32611, USA 

RESUMEN. Con un microperfilador SCAMP (Self Contained Autonomous MicroProfile) se detectó un 

proceso de Doble Difusión Convectiva (DDC), en los canales Martínez y Baker de la Patagonia central, Chile. 

Este perfilador midió temperatura y salinidad en la columna de agua con una resolución del orden de 

milímetros. El muestreo se efectuó en diciembre 2011, en 19 estaciones oceanográficas de ∼55 m de 

profundidad. Los registros del microperfilador permitieron detectar la formación de escaleras termohalinas que 

caracterizan la formación de la DDC. Por medio del ángulo de Turner se confirmó que debajo de una capa 

superficial fuertemente estratificada (7-10 m) se registraron eventos de DDC a profundidades entre 15 y 45 m. 

La DDC fue débil en la mayoría de los registros pero se evidenciaron eventos fuertes entre 15 y 40 m. En la 

capa subsuperficial, su origen se debió al intercalamiento de las masas aguas estuarinas (aguas frías y menos 

saladas) encima de las oceánicas (aguas más cálidas y saladas), mientras que en la superficie la interacción 

océano-atmósfera favoreció su ocurrencia. La DDC en conjunto con el viento, las mareas y las ondas internas, 

puede constituir un mecanismo importante para la mezcla vertical, influenciando los flujos de calor, el hábitat 

de las especies marinas en estas profundidades y la exportación de carbono hacia los sedimentos. 

Palabras clave: doble difusión, convección, escaleras termohalinas, canales australes, Patagonia chilena. 

Double diffusion from microstructure measurements in the Martínez and 

Baker channels, central Chilean Patagonia (47.85°S) 

ABSTRACT. Double-diffusive convection (DDC) has been detected in the Martinez and Baker channels of 

central Patagonia (Chile) by employing a Self Contained Autonomous Micro-Profiler (SCAMP). This profiler 

measures temperature and salinity in the water column with a vertical resolution on the millimetre scale. The 

expedition took place in December 2011 and included 19 vertical high-resolution profiles from surface to ∼55 

m depth. The formation of thermohaline staircase patterns, resulting from the DDC process, could be 

documented by the micro-profiler’s measurements. DDC events, below the shallow but strongly stratified 

surface layer (7-10 m), were confirmed to occur in intermediate depths between 15 and 45 m by means of the 

Turner angle. Most of these events were usually weak but several strong ones could also be detected between 

15 and 40 m. DDC is initiated at the interface between sub-surface waters of estuarine origin (cold and less 

salty) and intermediate waters of oceanic origin (warmer and saltier), with upward heat and salt fluxes. DDC 

together with mixing caused by winds, tides, and internal waves, constitute an important mechanism for 

mixing the water column with implications for small organisms therein. 

Keywords: double diffusion, mixing, thermohaline staircase, austral channels, Chilean Patagonia. 

___________________ 

Corresponding author: Iván Pérez-Santos (ivanperez@udec.cl) 

177

178 

El proceso de doble difusión ocurre cuando el 

gradiente vertical de temperatura y salinidad tienen el 

mismo signo, lo cual no es usual en mar abierto. Este 

proceso se divide en Doble Difusión Convectiva 

(DDC) (gradientes verticales con signo negativo) y 

Dedos de Sal (DS) (gradientes verticales con signo 

positivo) (Schmitt, 1994; You, 2002). En la DDC la 

temperatura y la salinidad aumentan con la profundidad, 

mientras que en los DS ocurre lo contrario 

(Schmitt, 2001). 

El atlas global climatológico de la doble difusión 

evidencia que este proceso es favorable en el 44% de 

los océanos, correspondiendo el 30% a los DS y el 

14% a la DDC (You, 2002). En ese estudio el 

potencial de ocurrencia de los DS fue reportada en 

aguas centrales y profundas donde la evaporación fue 

mayor a las precipitaciones, e.g. en el norte del 

Océano Indico, el este del Atlántico norte, Mar Rojo y 

Mar Mediterráneo. Sin embargo, la DDC se observó 

en la región polar y subpolar del Ártico y la Antártida, 

golfo de Alaska y de Okhostsk, y el mar de Labrador y 

Noruega. En estas regiones la capa superficial del mar 

es más fría y menos salada debido a los aportes del 

derretimiento de hielo (You, 2002). Por lo tanto, agua 

fría y menos salada se sitúa encima de agua más cálida 

y salada, ocurriendo una transferencia de calor de 

abajo hacia arriba generando una convección vertical 

(Schmitt, 2001). 

En dicho atlas climatológico no se incluyeron las 

mediciones hidrográficas realizadas en los fiordos y 

canales de la Patagonia chilena. Considerando que, en 

estos lugares influenciados por agua dulce, la 

salinidad típicamente aumenta con la profundidad y 

que la temperatura también lo hace a ciertas profundidades, 

se espera que ocurra la DDC (Farmer & 

Freeland, 1983). Para detectar la DDC, se realizó una 

expedición científica, cerca de la caleta Tortel (canal 

Martínez, desembocadura del río Baker y canal Baker) 

en la Patagonia Central de Chile (Fig. 1a). En esta 

campaña oceanográfica se uso un microperfilador 

SCAMP (Self Contained Autonomous MicroProfile) 

que permite registrar la variación vertical de la 

temperatura y salinidad del mar a 100 Hz, lo cual 

resulta en una alta resolución vertical (alrededor de 1 

mm). Las mediciones se realizaron en 19 estaciones 

durante diciembre 2011 (Fig. 1a). 

Los registros se promediaron cada 10 cm para el 

cálculo del ángulo de Turner (Tu), el cual cuantifica e 

identifica la presencia de la DDC. Para esto se empleó 

la metodología propuesta en TEOS-10 (Thermodynamic 

Equation of Seawater–2010). TEOS-10 introduce 

nuevas variables derivadas en la oceanografía, 

e.g. la salinidad absoluta (S A) y la temperatura 

conservativa (Θ) (IOC et al., 2010). La salinidad 


absoluta (unidades g kg -1 ) representa la variación 

espacial de la composición de agua de mar, teniendo 

en cuenta sus diferentes propiedades termodinámicas 

y el gradiente de densidad horizontal en el océano 

abierto. Por otro lado, la temperatura conservativa es 

similar a la temperatura potencial, pero representa con 

más precisión el contenido de calor del agua de mar. 

El ángulo de Turner (expresado en grados de 

rotación), fue utilizado por primera vez por Ruddick 

(1983) para determinar las contribuciones de la doble 

difusión en datos hidrográficos. También es un 

método para estudiar la presencia de los dedos de sal y 

cuantificar la influencia relativa de la temperatura y la 

salinidad en la estratificación de la columna de agua. 

Se define como, Tu = arctan (Rρ), donde Rρ es el 

radio de estabilidad (o razón de densidad), y en 

TEOS-10 la ecuación utilizada es la siguiente: 

tan ( ( ) , ( ) ) 

1 − Θ 

Θ 

Θ 

Θ 

Tu = α Θ z + β S A Z α Θ z − β S A Z 

donde, Θ −1 

δρ 

α = −ρ 

( ) es el coeficiente de expansión 

δΘ 

Θ −1 

térmica, 

δρ 

β = −ρ 

( ) el coeficiente de contrac- 

δS 

A 

ción halina y ρ es la densidad del mar; el subíndice z 

indica diferenciación con respecto a la profundidad. 

Para la interpretación del ángulo de Turner se utilizó 

el esquema propuesto por You (2002; su figura 3), 

donde Tu es expresado en cuatro cuadrantes de la 

función arco-tangente. Así, un valor de Tu entre -45° y 

-90° demuestra que el proceso de DDC puede ocurrir. 

Cuando Tu se encuentra entre 45° y 90° la estructura 

de los DS se puede observar en los datos hidrográficos 

y, cuando Tu muestra valores entre -45° y 45°, la estratificación 

de la columna de agua es posible debido a 

la temperatura o la salinidad de acuerdo a esta clasificación; 

la DDC también puede ser dividida en fuerte 

(Tu entre -90° y -75°), media (Tu entre -75° y -60°) y 

débil (Tu entre -60° y -45°). 

Los perfiles de temperatura y salinidad del mar de 

la estación 19, muestran a partir de los 12 m la forma 

de escaleras (Figs. 2a-2b), evidenciando por tanto el 

proceso de doble difusión. En esta estación los peldaños 

(capas mezcladas) de las escaleras tienen una 

profundidad de ∼2-3 m (Figs. 2c-2d). 

La figura 3, muestra los perfiles de la temperatura 

conservativa (Fig. 3a), la salinidad absoluta (Fig. 3b) y 

la frecuencia de flotabilidad o de Brunt-Vaisala (Fig. 

3c), en cinco estaciones distribuidas en diferentes 

áreas de la región de estudio. Así, las estaciones 5, 10 

y 13 se localizan en el canal Martínez, influenciadas 

por los aportes del río Baker y el estero Steffen, la 

estación 15 se encuentra cerca del glaciar Montt y la 

19 al sur de la isla Briceño (Fig. 1a). En estas estacio-


Figura 1. a) Área de estudio de la Patagonia central, los puntos negros muestran las estaciones de medición, b) toma de 

muestras con el microperfilador SCAMP (Self Contained Autonomous MicroProfiler), en la estación 15, cerca de los 

témpanos de hielos desprendidos del glaciar Montt. 

nes se pueden apreciar eventos de DDC justo donde la 

temperatura y salinidad aumentan ligeramente hasta 

los ∼7 primeros metros de profundidad, aproximadamente 

2 m por sobre la picnoclina (Fig. 3). 

Debajo de la picnoclina, nuevamente se observó la 

DDC con un mayor número de eventos entre 15 y 45 

m. La ocurrencia de algunos eventos de DS se 

detectaron en la superficie y entre 35 y 43 m, debido a 

pequeños cambios de signo de ambas variables (la 

temperatura y salinidad disminuyeron con la 

profundidad). La DDC se mostró débil (Tu entre -60° 

y -45°) en la mayoría de los registros, pero algunos 

mostraron intensidad media (Tu entre -75° y -60°) y 

fuerte (Tu entre -90° y -75°) (Fig. 3d). Bajo los 30 m, 

la temperatura comenzó a disminuir con la profundidad 

en la mayoría de los perfiles; exceptuando la 

estación 15 cerca del glaciar Montt; mientras la 

salinidad continuó aumentando (Figs. 3a-3b). A partir 

de esa profundidad, comienzan a desaparecer las 

condiciones que propician la ocurrencia de la DDC (la 

temperatura y salinidad aumentan con la profundidad), 

registrándose un gran número de eventos en el rango 

179 

de valores de Tu entre -45° y 45° (Fig. 3d). Esto indica 

que la estratificación de la columna de agua es 

posible, aunque en esta profundidad no se presente su 

máximo, reportado con anterioridad entre 7 y 10 m de 

profundidad (Fig. 3c). 

Las mediciones hidrográficas de alta resolución 

vertical realizadas con el microperfilador SCAMP 

permitieron reportar, por primera vez, la ocurrencia de 

la doble difusión en fiordos de la Patagonia central de 

Chile. En general, este proceso se presentó como DDC 

debido a la presencia de las masas de aguas frías y 

menos salinas encima de aguas más cálidas y salinas 

en los primeros 50 m de la columna de agua (Fig. 3b). 

Las masas de agua se clasificaron de acuerdo al 

criterio de la salinidad presentado por Sievers & Silva 

(2008). Bajo ∼12 m se determinó la presencia del 

Agua Estuarina Salada (AES), con temperaturas más 

bajas y salinidades menores que el Agua Subantártica 

Modificada (ASAAM) situada por debajo de esta. 

Hacia el fondo se encontró el Agua Subantártica 

(ASAA), que fue más cálida y salina que las masas de 

aguas superiores (AES y ASAAM), (Figs. 3b-3d).

180 


Figura 2. Perfiles de a) temperatura y b) salinidad del mar en la estación 19, realizada al sur de la isla Briceño el 20 de 

Diciembre 2011, c) y d) ampliación de los perfiles donde se localizó la Doble Difusión Convectiva. 

Figura 3. a) Perfiles de la temperatura conservativa, b) salinidad absoluta, c) frecuencia de Brunt-Vaisala, y d) ángulo de 

Turner, para las estaciones 5, 10 y 13 realizadas en el canal Martínez, la estación 15 en las cercanías del glaciar Montt y la 

estación 19 al sur de la isla Briceño. En (b) se muestran las masas de agua, Sievers & Silva (2008), donde: AD (Agua 

Dulce, 0 < Salinidad < 11), AED (Agua Estuarina Dulce, 11 < Salinidad < 21), AES (Agua Estuarina Salada, 21 < Salinidad 

< 31), ASAAM (Agua Subantártica Modificada, 31 < Salinidad < 33), y ASAA (Agua Subantártica, salinidad > 33).

El intercalamiento de las masas de agua favoreció 

la transferencia de calor hacia arriba, provocando que 

la capa situada por debajo aumentara su densidad y 

entonces se hundiera, originando un efecto en cascada 

en dirección hacia el fondo, que se detiene cuando la 

convección ya no es posible. En los primeros 7 m de 

la columna de agua, donde también se reportó la DDC, 

esta debió originarse por la ligera pérdida de calor en 

la superficie debido a los procesos de interacción 

océano-atmósfera que ocurren en la capa superficial 

durante la época de primavera y verano (Silva & 

Calvete, 2002). 

Por otra lado, la mayor cantidad de eventos de 

DDC media y fuerte se localizaron en el canal 

Martínez, mientras en la zona cercana al glaciar Montt 

se observó la DDC más débil (no se muestra la figura). 

Si bien, los aportes de agua dulce de los ríos Baker y 

Pascua y aquellos procedentes del derretimiento, 

principalmente del glaciar Montt, que permitieron que 

el agua dulce se extendiera de forma homogénea en la 

capa superficial de los canales, fueron primordialmente 

las diferencias de la temperatura del agua 

las que influyeron en los cambios de la DDC de débil 

a media y fuerte. La descarga de aguas frías (4-6°C), 

desde el glaciar Montt, originaron una convección por 

debajo de la estratificación y hasta el final de las 

mediciones (∼50 m), formando una capa homogénea 

que disminuyó el gradiente de temperatura, haciendo 

que la DDC fuera débil en esta región. Además, en 

esta zona, no se observó la presencia de las masas de 

aguas oceánicas y mezcladas, e.g., ASAAM y ASAA, 

debido a que la fuerte convección por temperatura no 

sólo profundizó las isotermas, sino también las 

isohalinas, resultando entonces en un menor gradiente 

de salinidad, que también contribuyó a la disminución 

de la intensidad de la DDC. La ocurrencia de la DDC 

por debajo de la capa estratificada de la columna de 

agua (7-10 m) conjuntamente con el viento, mareas y 

ondas internas (Aiken, 2008), constituyen un 

mecanismo importante para la mezcla vertical, 

influenciando el hábitat de las especies marinas en 

estas profundidades y a la exportación de carbono 

hacia los sedimentos (González et al., 2011). Queda 

por determinar la magnitud de los flujos de calor hacia 

la superficie desde el ASAA por medio del 

mecanismo de la DDC. Dicha cuantificación permitirá 

proponer si la DDC pudiera ser un mecanismo que 

favorece el derretimiento de hielo en cuerpos de agua 

delimitados por capa de hielo superficiales. La 

detección e implicancias físicas y biológicas de la 

DDC en el sistema de fiordos y canales de la 

Patagonia chilena abren una nueva línea de 

investigación en que la ciencia marina podrá 

concentrar su atención en el futuro. 



Los resultados obtenidos en esta investigación forman 

parte del proyecto Postdoctoral FONDECYT-3120038 

del Dr. Iván Pérez-Santos. Además, cuenta con el 

apoyo del proyecto FONDAP-COPAS, RP1 y el 

COPAS Sur-Austral, línea 4. Finalmente, queremos 

agradecer el apoyo en terreno del técnico Rodrigo 

Mansilla. 

REFERENCIAS 

181 

Aiken, C.M. 2008. Barotropic tides of the Chilean Inland 

Sea and their sensitivity to basin geometry. J. 

Geophys. Res., 113, C08024, doi: 10.1029/2007 

JC004593. 

Farmer, D.M. & H.J. Freeland. 1983. The physical 

oceanography of fjords. Prog. Oceanogr., 12: 147- 

220. 

González, H.E., L. Castro, G. Daneri, J.L. Iriarte, N. 

Silva, C. Vargas, R. Giesecke & N. Sánchez. 2011. 

Seasonal plankton variability in Chilean Patagonia 

fjords: carbon flow through the pelagic foodweb of 

the Aysen Fjord and plankton dynamics in the 

Moraleda Channel basin. Cont. Shelf Res., 31: 225- 

243. 

Intergovernmental Oceanographic Commission (IOC), 

SCOR & IAPSO. 2010. The international thermodynamic 

equation of seawater – 2010: Calculation 

and use of thermodynamic properties. IOC Manuals 

and Guides No. 56, UNESCO, 196 pp. 

Ruddick, B.R. 1983. A practical indicator of the stability 

of the water column to double-diffusive activity. 

Deep-Sea Res., 30: 1105-1107. 

Schmitt, R.W. 1994. Double diffusion in oceanography. 

Annu. Rev. Fluid Mech., 26: 255:285. 

Schmitt, R.W. 2001. Double-Diffusive convection. 

Encyclopedia of Ocean Sciences, R.A. Weller, S. 

3100-314, doi:10.1006/rwos.2001.0159. 

Sievers, H. & N. Silva. 2008. Water masses and 

circulation in austral Chilean channels and fjords. In: 

N. Silva & S. Palma (eds.). Progress in the 

oceanographic knowledge of Chilean interior waters, 

from Puerto Montt to Cape Horn. Comité Oceanográfico 

Nacional-Pontificia Universidad Católica de 

Valparaíso, Valparaíso, pp. 53-58. 

Silva, N. & C. Calvete. 2002. Physical and chemical 

oceanographic features of southern Chilean inlets 

between Penas Gulf and Magellan Strait (Cimar- 

Fiordo 2 cruise). Cienc. Tecnol. Mar, 25(1): 23-88.

182 

You, Y. 2002. A global ocean climatological atlas of the 

Turner angle: implications for double-diffusion and 

water-mass structure. Deep-Sea Res., 1(49): 2075- 

2093. 

Received: 26 March 2012; 17 January 2013 

Latin American Journal of Aquatic Research




Antibacterial activity of macroalgae 

Tropical Atlantic marine macroalgae with bioactivity against virulent 

and antibiotic resistant Vibrio 

Giselle Cristina Silva 1 , Renata Albuquerque-Costa 1,2 , Jackson R. Oliveira-Peixoto 1 

Fernando E. Pessoa-Nascimento 2 , Pedro B. de Macedo-Carneiro 1 & 

Regine H. Silva dos Fernandes-Vieira 1,2 

1 Sea Sciences Institute, Federal University of Ceará, Av. Abolição 3207, Fortaleza, Ceará, Brazil 

2 Fisheries Engineering Department, Federal University of Ceará, Av. Abolição 3207, Fortaleza, Ceará, Brazil 

ABSTRACT. The antibacterial activity of ethanol, methanol, hexane and acetone-based extracts of the 

macroalgae Padina gymnospora (PG), Hypnea musciformes (HM), Ulva fasciata (UF) and Caulerpa prolifera 

(CP) was investigated. The disk diffusion method was used to evaluate the algae antimicrobial effect against 

standard strains of Vibrio parahaemolyticus, Escherichia coli, Staphylococcus aureus, Pseudomonas 

aeruginosa and Salmonella enterica and five virulent antibiotic-resistant strains of V. brasiliensis, V. xuii and 

V. navarrensis (isolated from the hemolymph of Litopenaeus vannamei). Ethanol extracts of PG and HM 

inhibited all Vibrio strains. E. coli and P. aeruginosa were only susceptible to ethanol extracts of PG. Among 

the methanol extracts, only UF was bioactive, inhibiting V. navarrensis. The observed inhibitory effect of 

ethanol extracts of PG, HM and UF against virulent antibiotic-resistant bacteria suggests these macroalgal 

species constitute a potential source of bioactive compounds. 

Keywords: antibacterial activity, macroalgae, solvent extracts, gram-positive, gram-negative, virulent 

antibiotic-resistant vibrio. 

Macroalgas marinas tropicales atlánticas con actividad biológica 

contra vibrios virulentos y resistentes a antimicrobianos 

RESUMEN. Se investigó la actividad antibacteriana de los extractos de etanol, metanol, hexano y acetona de 

las macroalgas Padina gymnospora (PG), Hypnea musciformes (HM), Ulva fasciata (UF) y Caulerpa 

prolifera (CP). Se utilizó el método de difusión en disco para evaluar el efecto antimicrobiano de las algas 

contra cepas patrón de Vibrio parahaemolyticus, Escherichia coli, Staphylococcus aureus, Pseudomonas 

aeruginosa y Salmonella enterica y cinco cepas virulentas y resistentes a los antimicrobianos: V. brasiliensis, 

V. xuii y V. navarrensis (aislado de la hemolinfa de Litopenaeus vannamei). Los extractos de etanol de PG y 

HM inhibieron todas las cepas de Vibrio. E. coli y P. aeruginosa solo eran susceptibles a los extractos de 

etanol de PG. Entre los extractos de metanol, solo UF fue bioactivo, inhibiendo V. navarrensis. El efecto 

antibacteriano de los extractos de etanol de PG, HM y UF contra bacterias virulentas y resistentes a los 

antimicrobianos sugiere que estas especies de macroalgas constituyen una fuente potencial de compuestos 

bioactivos. 

Palabras clave: actividad antibacteriana, macroalgas, extractos, gram-positivas, gram-negativas, vibrios 

virulentos resistentes a antibióticos. 

___________________ 

Corresponding author: Renata Albuquerque Costa (renata.albuq@gmail.com) 

Research on natural compounds as alternatives to 

synthetic antibiotics is garnering increasing attention 

in the scientific community (Al-Haj et al., 2010; 

Vieira et al., 2010). Investigations on bioactive 

compounds have mostly been focused on phanerogams 

(Nair & Chanda, 2007; Peixoto et al., 2011), 

but macroalgae have also been shown to contain 

183 

compounds capable of inhibiting bacterial growth, 

including that of well-known human pathogens 

(Taskin et al., 2007; Kolanjinathan & Stella, 2009). 

Macroalgae are multicellular, eukaryotic and 

autotrophic organisms lacking a specialized vascular 

system (Pádua et al., 2004). They have traditionally 

been classified according to their photosynthetic

184 

pigments, although much new taxonomic information 

has become available. Macroalgae may be found 

throughout marine and freshwater environments and 

on soils, rocks, snow and plant surfaces, given 

appropriate light and moisture conditions (Vidotti & 

Rollemberg, 2004). As demonstrated by Lima-Filho et 

al. (2002), a number of macroalgae endemic to 

northeastern Brazil contain bioactive compounds 

against a broad spectrum of gram-positive and gramnegative 

bacteria. 

The objective of this study was to evaluate the bioactivity 

of extracts of the marine macroalgae species 

Padina gymnospora, Hypnea musciformes, Ulva fasciata 

and Caulerpa prolifera against standard strains 

of Vibrio parahaemolyticus, Escherichia coli, Staphylococcus 

aureus, Pseudomonas aeruginosa and Salmonella 

enterica, and against antibiotic-resistant vibrios 

carrying virulence factors. 

All strains used in this study were supplied by the 

microbe bank of the Laboratory of Seafood and 

Environmental Microbiology (LABOMAR/UFC). The 

standard strains belonged to five species: V. 

parahaemolyticus ATCC 17802, E. coli ATCC 25922, 

Staphylococcus aureus ATCC 25923, P. aeruginosa 

ATCC 27853 and Salmonella IOC (Instituto Oswaldo 

Cruz). The virulent vibrio strains belonged to three 

species: Vibrio brasiliensis (n = 3), V. xuii (n = 1) and 

V. navarrensis (n = 1), originally isolated from the 

hemolymph of the Pacific white shrimp (Litopenaeus 

vannamei). 

The virulent vibrio strains were submitted to 

detection of proteases (caseinase, elastase and 

gelatinase), lipase, phospholipase and hemolytic 

activity. Gelatinase production was tested in tryptone 

soy agar (TSA, Difco) supplemented with 0.5% 

gelatin and 1% NaCl (w/v) (Liu et al., 1996). Casein 

detection was performed using milk agar containing 

1% NaCl (Austin et al., 2005). The ability to degrade 

elastase was tested with a medium composed of 

nutrient broth and noble agar (Difco) and 

supplemented with 0.3% elastin (Sigma E1625) (w/v) 

and 1% NaCl (Rust et al., 1994). The lipase and 

phospholipase assays were carried out in tubes 

containing TSA (1% NaCl) enriched with 1% (v/v) 

Tween 80 and 1% (v/v) yolk emulsion, respectively 

(Liu et al., 1996). Hemolytic activity was evaluated 

with Wagatsuma agar (1% NaCl) enriched with 100 

mL L -1 defibrinated sheep blood suspension at 20% 

(Wagatsuma, 1968). 

In order to determine the antibiotic susceptibility 

profile, the virulent vibrio strains (V. brasiliensis n = 

3, V. xuii n = 1, V. navarrensis n = 1) were challenged 

with gentamicin (GEN; 10 µg), streptomycin (STR; 10 

µg), ampicillin (AMP; 10 µg), penicillin G (PEN; 10 


U), imipenem (IPM; 10 µg), cephalothin (CET; 30 

µg), ceftriaxone (CRO; 30 µg), chloramphenicol 

(CHO; 30 µg), aztreonam (ATM; 30 µg), nitrofurantoin 

(NIT; 300 µg), nalidixic acid (NAL; 30 µg), 

sulfame-thoxazole-trimethoprim (SUT; 25 µg) and 

tetracycline (TCY; 30 µg) using the modified disk 

diffusion method (Bauer et al., 1966). Strains grown 

in TSA containing 1% NaCl were adjusted to a 

concentration of 10 8 CFU m L -1 , starting with dilution 

in 1% saline solution (Vibrio species) and 0.85% NaCl 

(E. coli, S. aureus, P. aeruginosa and S. enterica) until 

attaining the 0.5 McFarland turbidity standard. The 

adjusted strains were inoculated with a swab on 

Mueller-Hinton agar followed by application of 

commercially available antibiotic disks (Laborclin). 

After incubation at 37°C for 24 h, the inhibition halos 

were measured with a digital caliper (Digmess) and 

the strains were classified following guidelines of the 

Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI, 

2009). 

Macroalgae belonging to the classes Phaeophyta 

(Padina gymnospora–PG), Rhodophyceae (Hypnea 

musciformes–HM) and Chlorophyceae (Ulva fasciata– 

UF and Caulerpa prolifera–CP) were collected at 

Pacheco (a beach location 10 km west of Fortaleza, 

northeastern Brazil; 3°41'8.6''S, 38°38'5.9"W) at 0.2 

m depth during low tide on November 6, 2010. The 

water temperature at the sampling location was 30°C. 

The specimens were identified at the Macroalgae 

Laboratory (LABOMAR/UFC) (Littler & Littler, 

2000) and deposited in the herbarium of the same 

institution under entry numbers 2145 (H. musciformes), 

2149 (U. fasciata), 2152 (P. gymnospora) 

and 2155 (C. prolifera). The algae were washed in 

distilled water to remove epiphytes and debris, dried at 

30°C and ground to a homogenous powder for use in 

the preparation of extracts. 

The algae powder (2 g) was submitted to extraction 

with ethanol, methanol, acetone and hexane at 1:100 

(p/v) in a Soxhlet extractor at 78.4, 64.7, 56.0 and 

69.0°C, respectively. After 16 h under reflux 

conditions, the extracts were evaporated to a final 

concentration of 100 mg mL -1 . The extracts were 

stored at 4°C. Sterilized 5 mm white disks (Laborclin) 

were soaked with 100 µL extract. Control disks were 

soaked with 100 µL of each solvent (ethanol, 

methanol, acetone and hexane). 

Strains adjusted to 10 8 CFU mL -1 (as described 

above), were inoculated with swabs on Mueller- 

Hinton agar (CLSI, 2009). Subsequently, disks soaked 

in extract were applied in triplicate. A negative control 

disk (soaked in solvent only) and a positive control 

disk (soaked in 5 µg ciprofloxacin) were used for each

strain. The plates were incubated at 35°C for 24 h. 

Inhibition halos ≥ 6 mm were considered evidence of 

antibacterial activity (Engel et al., 2006). 

The Vibrio strains isolated from shrimp 

hemolymph all displayed hemolytic and phospholipolytic 

activity and a profile compatible with the 

presence of caseinase. Four of the five strains (80%) 

were gelatinase-positive, two (40%) presented 

lipolytic activity against Tween 80, and one (20%) 

was capable of hydrolyzing elastase (Table 1). Two 

Vibrio strains (40%) were resistant to a single 

antibiotic (PEN). Three strains (60%) displayed 

multiple resistance: PEN+CET (n = 1), PEN+CET 

+AMP (n = 1) and ATM+CRO (n = 1) (Table 1). 

The results of the antibiogram test are shown in 

Table 2. Only ethanol and methanol extracts were 

bioactive. The greatest inhibition halos were observed 

for ethanol extracts of PG, ranging from 10.2 ± 1.6 (in 

E. coli culture) to 16.7 ± 2.1 mm (in V. brasiliensis 

culture). 

The smallest inhibition halos were observed for 

ethanol extracts of UF, when compared to extracts of 

PG or HM. However, UF was the only algal species 

with antibacterial activity when methanol was used as 

solvent. In this case, bioactivity was observed only 

against V. navarrensis (average halo size: 11.3 ± 0.8 

mm). 

PG, HM and UF all displayed vibrocidal activity, 

especially the first two (Phaeophyta and Rhodophyceae, 

respectively), which inhibited the growth of 

all the vibrio species tested. No extract of CP 

displayed antibacterial activity. 

S. aureus and S. enterica were resistant to all 

extracts. The standard strains of E. coli and P. 

aeruginosa were susceptible to the ethanol extract of 

PG only. 


Vibrio strains presenting proteases, lipase, 

phospholipase and β-hemolytic activity may be 

considered potentially pathogenic (Zhang & Austin, 

2005). In view of the presence in our vibrio strains of 

these markers of virulence along with resistance to 

one or more commonly used antibiotics, the ability of 

PG, HM and UF to inhibit these isolates is a very 

important finding (Table 1), indicating the presence of 

effective bioactive compounds in the algal species 

tested. 

Shanmughapriya et al. (2008) found macroalgae of 

the classes Phaeophyta, Rhodophyceae and Chlorophyceae 

to contain possibly lipolytic compounds 

inhibiting gram-positive and gram-negative bacteria, 

demonstrating the relevance of investigating the antibacterial 

activity of algal extracts against pathogens 

resistant to multiple antibiotics. In fact, according to 

Watson & Cruz-Rivera (2003), algae may contain a 

wide range of bactericidal agents, including amino 

acids, terpenoids, phlorotannins, acrylic acid, phenolic 

compounds, steroids, haloge-nated ketones, alkanes, 

cyclic polysulphides and fatty acids. 

In our study, ethanol PG extracts presented the 

broadest spectrum of antibacterial activity, inhibiting 

all vibrio strains, E. coli and P. aeruginosa (Table 1). 

Vallinayagam et al. (2009) reported an even broader 

range of bioactivity for PG extracts prepared from 

algae collected in India: in addition to inhibiting 

Vibrio and P. aeruginosa, extracts were also effective 

against S. aureus and Salmonella. 

Likewise, ethanol extracts of PG prepared by 

Manivannan et al. (2001) presented bioactivity against 

not only V. parahaemolyticus, E. coli and P. 

aeruginosa, matching our findings, but also against 

Salmonella. The authors observed significant 

inhibition halos when challenging cultures of V. 

cholerae, V. fluvialis and V. splendidus, confirming 

the vibriocidal potential of ethanol extracts of PG. 

Table 1. Virulence factors and antibacterial resistance profile of Vibrio strains isolated from shrimp (Litopenaeus vannamei) 

hemolymph. 

Strains Virulence factor Resistant to 

Vibrio xuii CAS, GEL, PHOS, HEM PEN 

V. brasiliensis 100 CAS, GEL, PHOS, HEM PEN, CET 

V. brasiliensis 113 CAS, GEL, PHOS, LIP, HEM PEN, CET, AMP 

V. brasiliensis 130 CAS, GEL, PHOS, LIP, HEM PEN 

V. navarrensis CAS, ELAS, PHOS, HEM ATM, CRO 

CAS: caseinase, GEL: gelatinase, PHOS: phospholipase, HEM: hemolytic activity, LIP: lipase, 

ELAS: elastase, PEN: penicillin, CET: cephalothin, AMP: ampicillin, ATM: aztreonam, CRO: 

ceftriaxone. 

185

186 


Table 2. Average inhibition halos of ethanol extracts of the macroalgae Padina gymnospora (PG), Hypnea musciformes 

(HM) and Ulva fasciata (UF) in cultures of virulent Vibrio strains isolated from shrimp (Litopenaeus vannamei) hemolymph 

(SH) and standard ATCC and IOC strains. 

Strains Origin PG HM UF CIP* 

Vibrio xuii SH 16.5 ± 1.9 11.46 ± 0.5 - 33.00 

V. brasiliensis 100 SH 14.9 ± 0.8 8.6 ± 0.6 - 33.36 

V. brasiliensis 113 SH 16.7 ± 2.1 10.3 ± 0.3 8.6 ± 0.7 24.06 

V. brasiliensis 130 SH 14.7 ± 1.3 9.9 ± 0.5 9.4 ± 0.2 35.25 

V. navarrensis SH 14.9 ± 0.2 14.9 ± 0.2 - 30.18 

V. parahaemolyticus ATCC 17802 14.2 ± 0.8 13.6 ± 0.5 7.9 ± 0.3 23.12 

Escherichia coli ATCC 25922 10.2 ± 1.6 - - 30.85 

Staphylococcus aureus ATCC 25923 - - - 36.43 

Pseudomonas aeruginosa ATCC 27853 10.9 ± 1.4 - - 33.13 

Salmonella enterica IOC - - - 29.19 

* Positive control: 5 µg ciprofloxacin (CIP). 

This potential was evidenced in the present study by 

the inhibition of V. xuii, V. brasiliensis and V. 

navarrensis, in addition to V. parahaemolyticus. In 

this context, the antibacterial activity of red seaweed 

(Gracilaria fisheri) was reported by Kanjana et al. 

(2011), who verified that ethanol, methanol and 

chloroform extracts showed activity against a virulent 

strain of V. harveyi. 

Extracts prepared with HM and UF were only 

bioactive against vibrio strains. However, in a study 

on the bioactive properties of these algal species, 

Selvin & Lipton (2004) observed a much broader 

antibacterial spectrum for both UF extracts (inhibiting 

all the bacterial species tested, including V. fischeri, V. 

alginolyticus, V. harveyi, Micrococcus luteus, Bacillus 

cereus, B. subtilis, E. coli, Aeromonas hydrophila, P. 

aeruginosa and Aeromonas sp.) and HM extracts 

(inhibiting V. fischeri, M. luteus, B. cereus, B. subtilis, 

A. hydrophila and P. aeruginosa). The antibacterial 

potential of UF was observed by Selvin et al. (2011). 

These authors suggested that the macroalgae U. 

fasciata may be a source for developing a medicated 

feed for shrimp disease caused by Vibrio and 

Aeromonas. 

In our study, none of the 10 strains tested were 

susceptible to CP extracts. Similar findings were 

reported by Freile-Pelegrín & Morales (2004) who 

observed no inhibition halos when challenging strains 

of E. coli, P. aeruginosa, S. aureus and Salmonella 

with ethanolic CP extracts. Only three of the eight 

bacterial species tested (Bacillus subtilis, Strepto- 

coccus faecalis and Micrococcus luteus) were 

susceptible to their extracts. 

Plaza et al. (2010) reported significant variations in 

antibacterial potential between extracts of the 

macroalga Himanthalia elongata prepared with 

different solvents. A similar variation was observed in 

the present study, as none of the four algal species 

tested (PG, HM, UF and CP) were effective against 

any of the ten bacterial species when the extracts were 

prepared with acetone and hexane. This is additionally 

supported by the absence of antibacterial effects of 

hexane-based UF and CP extracts upon strains of E. 

coli, S. aureus, P. aeruginosa and Salmonella reported 

by Lima-Filho et al. (2002). 

When extracts were prepared with methanol, UF 

was the only algal species displaying bioactivity, and 

only one bacterial species was susceptible (V. 

navarrensis). In contrast, Chiheb et al. (2009) reported 

methanol UF extracts to be effective against both S. 

aureus and E. coli. However, the bioactive properties 

of macroalgae are known to vary according to 

geographic location and season; thus, extracts 

prepared with the same solvent and the same algal 

species may differ significantly in antibacterial 

potential, depending on sampling location and time. 

In a study covering 80 species of marine 

macroalgae, Padmarkumar & Ayyakkannu (1997) 

demonstrated that while extracts of chlorophycean 

species remained bioactive all year round, extracts of 

phaeophycean species lacked antibacterial activity 

when prepared with algae collected in certain periods.

The bioactivity of extracts of rhodophycean species 

varied from season to season, but was never 

completely absent. 

In view of the observed inhibitory effect of ethanol 

extracts of P. gymnospora, H. musciformes and U. 

fasciata against virulent antibiotic-resistant microorganisms, 

it may be concluded that these macroalgae 

represent a potential source of bioactive compounds. 

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Primer registro de la raya manzana para el río Bita 

Primer registro de la raya manzana, Paratrygon aiereba (Müller & Henle, 1841) 

(Batoidea: Potamotrygonidae) para el río Bita, Orinoquía, Colombia 

Luis A. Muñoz-Osorio 1 & Paola A. Mejía-Falla 1 

1 Fundación colombiana para la investigación y conservación de tiburones y rayas 

SQUALUS. Carrera 79, Nº 6-37, Cali, Colombia 

RESUMEN. La raya manzana Paratrygon aiereba ha sido confirmada en Colombia para la cuenca del 

Orinoco en los ríos Meta, Inírida, Tomo, Orinoco y bajo río Arauca. Este estudio la reporta por primera vez 

para el río Bita, a partir de una hembra grávida capturada en marzo de 2009, incrementando con ello el rango 

conocido de su distribución en Colombia. 

Palabras clave: Paratrygon aiereba, raya de agua dulce, distribución, cuenca del Orinoco, Colombia. 

First record of the discusray, Paratrygon aiereba (Müller & Henle, 1841) 

(Batoidea: Potamotrygonidae) for the Bita River, 

Orinoco Basin of Colombia 

ABSTRACT. The discusray has been confirmed in Colombia for the Orinoco Basin in the rivers Meta, 

Inírida, Tomo, Orinoco and low Arauca. This study reports this species, for first time, for the Bita River from a 

pregnant female captured in March 2009, therefore extending the distribution range of this species in 

Colombia. 

Keywords: Paratrygon aiereba, freshwater stingray, distribution, Orinoco basin, Colombia. 

___________________ 

Corresponding author: Luis A. Muñoz-Osorio (lmunoz@squalus.org) 

La raya manzana, manta o ceja Paratrygon aiereba se 

registra en el norte de Bolivia en los afluentes del río 

Madeira, en el este de Perú en el río Ucayali, en 

Brasil, en los ríos Negro, Solimões, Branco, Madeira y 

Pará en Venezuela en la cuenca del río Orinoco y su 

drenaje, y en el río Amazonas (desde Ecuador) y sus 

principales tributarios, incluyendo el río Tocantins 

(Lovejoy, 1996; Carvalho et al., 2003; Lasso et al., 

2009a; Rosa et al., 2010). Aunque estos trabajos a 

escala subcontinental no registran esta raya para 

cuerpos de agua colombianos, varios autores han 

registrado su presencia, específicamente en los ríos 

Meta, Inírida, Tomo, Orinoco y bajo río Arauca 

(Maldonado-Ocampo et al., 2006, 2008; Maldonado- 

Ocampo & Bogotá-Gregory, 2007; Lasso et al., 

2009b). Asimismo, la especie cuenta con especímenes 

colombianos en museos tanto nacionales (Instituto 

Alexander von Humboldt), como internacionales 

(Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional 

Mayor de San Marcos, Lima y Colección de Peces 

del Instituto de Investigaciones de la Amazonía 

189 

Peruana) (Mejía-Falla et al., 2007, 2009). Este estudio 

reporta por primera vez la presencia de la raya 

manzana Paratrygon aiereba para el río Bita, 

departamento de Vichada, registro con el cual se 

amplía su rango de distribución en la Orinoquía 

colombiana. 

Una hembra grávida de P. aiereba fue encontrada 

en marzo de 2009 en el río Bita (06°7,8’N, 

67°31,2’W) (Fig. 1), en jurisdicción del municipio de 

Puerto Carreño, departamento de Vichada, Orinoquía 

colombiana. El espécimen fue identificado siguiendo 

los trabajos de Rosa et al. (1987, 2010), sin embargo, 

por su estado de descomposición, la coloración del 

ejemplar no se pudo registrar. Próximo a esa hembra, 

se encontró un embrión del mismo sexo, probablemente 

abortado por ella, con un patrón de manchas 

irregulares de color habano a café claro en fondo 

negro y un par de manchas negras curvas (semejando 

una ceja), aproximadamente a la mitad de la distancia 

entre el ojo y el borde anterior del disco (Fig. 2).

190 


Figura 1. Área de estudio indicando el lugar de captura () de los individuos de Paratrygon aiereba en el río Bita, 

Cuenca del río Orinoco, Colombia. 

Figura 2. Ejemplares de Paratrygon aiereba encontrados en el río Bita: a) Hembra adulta de 68 cm de ancho de disco 

(AD), b) vista dorsal y c) vista ventral de embrión hembra de 16 cm de AD.

La hembra adulta, capturada incidentalmente en 

una práctica de pesca de consumo con red, midió 68 

cm de ancho de disco (AD) y 90,5 cm de longitud de 

disco (LD) (Fig. 2a). El embrión midió 16 cm de AD, 

16,5 cm de LD, 26,0 cm de longitud total (LT), y pesó 

90 g (Fig. 2b), y presentó un saco vitelino de 12 cm de 

diámetro (Fig. 2c). Estas observaciones sugieren que 

la hembra adulta se encontraba grávida en el momento 

de la captura y el embrión se encontraba en una etapa 

avanzada de desarrollo. Asimismo, la presencia del 

saco vitelino sustenta el modo de reproducción 

vivíparo matrotrófico característico de la familia 

Potamotrygonidae (Hamlett & Kobb, 1999; Rosa et 

al., 2010). 

Rosa (1990), reporta tallas de nacimiento de 10,8 

cm de AD para la especie en el Amazonas brasilero, 

siendo inferior a la que podría presentarse en la 

Orinoquía colombiana (superior a 16 cm de AD). Así 

mismo, para el Orinoco venezolano, se plantea una 

talla de madurez sexual de hembras a partir de los 37 

cm de AD (Barbarino & Lasso, 2005, 2009), mientras 

que para el Amazonas brasilero se registra esta talla a 

partir de los 72 cm de AD (Charvet-Almeida et al., 

2005), siendo este último valor superior a la hembra 

encontrada en este estudio, la cual se encontraba 

madura y en estado de preñez a los 68 cm de AD. 

Estas diferencias reproductivas pueden ser poblacionales, 

determinadas por factores intrínsecos o 

ambientales. Sin embargo, se requiere de más estudios 

ecológicos y biológicos con el fin de verificar y 

explicar estas diferencias. 

Charvet-Almeida et al. (2005) sugieren que el 

periodo de gestación de P. aiereba es de nueve meses 

y los nacimientos coinciden con la época de lluvias, en 

un período de cuatro meses. De manera similar, 

Barbarino & Lasso (2005, 2009) plantean que la época 

de reproducción en el Orinoco venezolano ocurre 

entre mayo y junio, meses que coinciden con la época 

de lluvias registrada en la Orinoquía colombiana 

(Villarreal-Leal, 2007); aunque, desde 2005 se ha 

encontrado para esta zona otro máximo de lluvias en 

septiembre (IDEAM, 2011). Si esta condición lluviosa 

está estrechamente relacionada con los nacimientos de 

las crías de P. aiereba, se plantea que al embrión 

abortado le faltarían entre 2-3 meses (mayo-junio) o 6 

meses (septiembre) de desarrollo intrauterino; pero es 

necesario realizar más estudios reproductivos 

detallados de ésta y otras especies de rayas de agua 

dulce que habitan la cuenca del Orinoco y evaluar si 

se corresponden con los máximos de lluvia. 

La hembra adulta fue encontrada casi a un 

kilómetro de la desembocadura del río Bita, en un 

lugar caracterizado por presentar aguas blancas, ricas 

en sedimentos y fondo arenoso. Este tipo de hábitat 


coincide con lo registrado para la especie por 

Barbarino & Lasso (2009) y Rosa et al. (2010), 

quienes han reportado individuos en cauces 

principales de ríos y caños de fondos arenosos, a 

profundidades entre 30 y 180 m, y en ríos de aguas 

blancas, claras o negras. 

P. aiereba en la Orinoquía colombiana presenta 

varias interacciones con actividades antrópicas como 

la pesca de consumo y la pesca deportiva. Asimismo, 

esta especie alcanza tallas grandes (80 cm AD) 

(Carvalho et al., 2003) y presenta baja fecundidad 

(entre 1 y 8, frecuentemente 1 a 2 crías) (Lasso et al., 

1997; Charvet-Almeida et al., 2005). Lo cual sugiere 

que es una especie vulnerable a presiones pesqueras 

(Holden, 1977; Cortés, 2004); sin embargo, la 

ausencia de información biológica y ecológica han 

llevado a categorizarla a nivel global como Datos 

Deficientes (DD) (Araújo & Rincón, 2009). A nivel 

nacional, P. aiereba es considerada una especie de 

Prioridad Alta para la conservación en el Plan de 

Acción Nacional para la Conservación y Manejo de 

Tiburones, Rayas y Quimeras de Colombia, siendo 

definida su prioridad a partir de cuatro criterios de 

evaluación (relación con la pesca, comercialización, 

distribución, y criterios de IUCN) (Caldas et al., 

2010). A nivel local, en el sector de Puerto Carreño e 

Inírida, existe una veda de los recursos con interés 

ornamental para la región de la Orinoquía desde el 1 

mayo al 30 junio (Resolución INPA número 190 de 

1995). De esta forma, se resalta y sustenta la 

necesidad de dirigir estudios en esta especie de raya de 

agua dulce, que aporten insumos para sugerir acciones 

y medidas de manejo de esta especie, en el marco del 

Plan de Acción mencionado. 


Los autores agradecen a la comunidad de pescadores 

del municipio de Puerto Carreño, Orinoquía colombiana. 

A la Iniciativa de Especies Amenazadas Jorge 

Ignacio Hernández (Becas IEA) por la co-financiación 

del proyecto, a IdeaWild por los equipos donados para 

el desarrollo del mismo y a la Fundación Omacha por 

el apoyo logístico para el trabajo de campo. 

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38.




Henneguya exilis in channel catfish 

Spatial and seasonal variations on Henneguya exilis prevalence on cage intensive 

cultured channel catfish (Ictalurus punctatus), in Tamaulipas, Mexico 

Jaime Luis Rábago-Castro 1 , Ricardo Gomez-Flores 2 , Patricia Tamez-Guerra 2 

Jesús Genaro Sánchez-Martínez 1 , Gabriel Aguirre-Guzmán 1 , Jorge Loredo-Osti 1 

Carlos Ramírez-Pfeiffer 3 & Ned Iván de la Cruz-Hernández 1 

1 Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autónoma de Tamaulipas 

Carretera Victoria, Mante Km. 5, Cd. Victoria, Tamaulipas, México. C.P. 87000 

2 Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León (UANL) 

Av. Pedro de Alba S/N, Ciudad Universitaria, San Nicolás de los Garza 

Nuevo León (NL), México, C.P. 64000 

3 Departamento de Investigación, Unidad Michoacán, Universidad México Americana del Norte 

A.C. Calle Michoacán 551, Col. Rodríguez, Reynosa, Tamaulipas, México, C.P. 88631 

ABSTRACT. Diseases are of particular importance for aquaculture worldwide, particularly in intensive 

culture. In Mexico, intensive culture of channel catfish is mainly done in floating cages. The aim of the present 

study was to determine the presence of the myxozoan Henneguya and the effect of site, period and host length 

on its prevalence in cage-cultured channel catfish. Over a year, fish were examined on six different sites. 

Results showed the presence of Henneguya exilis in all the farms. However, no significant effects were 

observed for site and season on prevalence, nor was there a correlation between host length and infection 

prevalence. 

Keywords: channel catfish, cage culture, Henneguya exilis, Tamaulipas, Mexico. 

Variaciones espaciales y temporales en la prevalencia de Henneguya exilis 

en bagre de canal (Ictalurus punctatus), cultivado en jaulas, en Tamaulipas, 

México 

RESUMEN. Las enfermedades tienen una gran importancia en la acuacultura mundial, especialmente en 

sistemas de cultivo intensivos. En México, el cultivo intensivo del bagre de canal se realiza principalmente en 

jaulas flotantes. El objetivo de la presente investigación fue el determinar la presencia del myxozoo 

Henneguya y el efecto del lugar, periodo y longitud del huésped con la prevalencia en el bagre de canal en 

jaulas de cultivo. Durante un año, se examinaron peces obtenidos de granjas en seis localidades. Los 

resultados mostraron la presencia de Henneguya exilis en todas las granjas, sin embargo no se observaron 

efectos significativos para el sitio y época en la prevalencia, ni hubo una correlación entre la prevalencia de la 

infección y la longitud del huésped. 

Palabras clave: bagre de canal, cultivo en jaulas, Henneguya exilis, Tamaulipas, México. 

___________________ 

Corresponding author: Ricardo Gomez-Flores: (rgomez60@hotmail.com) 

Channel catfish Ictalurus punctatus is intensively 

cultured in earth ponds in USA, whereas in Mexico 

food-size fish are intensively cultured in floating 

cages. In 2008, the aquaculture of channel catfish in 

Mexico reached 970 ton (CONAPESCA, 2008) with 

Tamaulipas as the first producer using controlled 

systems. Biotic factors can affect the prevalence of 

pathogens in these systems, as wild fish population 

194 

around cages (Beveridge, 2002), size host (Adriano et 

al., 2005), fish species (Beecham et al., 2010) and 

abiotic factors as stress by management (Lio-Po & 

Lim, 2002) or low levels of dissolved oxygen 

(Francis-Floyd, 1993). Some reports show the effect 

of fish age (Saksida et al., 2007), stress (Hammell & 

Dohoo, 2005), fish mean weight (Heuch et al., 2009), 

type of ecosystems (Vagianou et al., 2006) and

195 

temperature (Johnson et al., 2004; Antonelli et al., 

2010), on outbreaks and prevalence of pathogens in 

fish cultured in sea water cages, but there are few 

studies that have examined factors affecting pathogen 

prevalence in freshwater cages. One of the most 

common protozoans likely to be encountered in 

freshwater culture of channel catfish belongs to the 

genus Henneguya (Myxobolidae) (Hoffman, 1999). 

Two species of this genus, H. exilis and H. ictaluri 

cause the lamellar disease and the proliferative gill 

disease respectively (Current & Janovy, 1976; Griffin 

et al., 2008). In USA, outbreaks of these diseases 

occur in catfish raised in earthen ponds, whereas in 

Mexico there are few reports of these pathogens. The 

present study was undertaken to determine the 

presence and prevalence of Henneguya species in the 

channel catfish I. punctatus cultured in floating cages, 

in Tamaulipas state, and to evaluate the effect of site, 

period and host size on its prevalence. 

During one year, channel catfish were collected 

every two months (May 2007-April 2008) from six 

sites in Tamaulipas (five sites in reservoirs created by 

dams and one in a river). Sites located in the reservoirs 

were 1) Pedro J. Méndez 24º14’N, 99º33’W, 2) María 

Soto la Marina 24º24’N, 98º59’W, 3) La Loba 

24º21’N, 98º37’W, 4) Vicente Guerrero 23º57’N, 

98º44’W, 5) Emilio Portes Gil 22º57’N, 98º47’W; and 

the site 6) Soto la Marina was located in a river 

23º57’N, 98º27’W (Fig. 1). Except for site 5, the rest 

of the sites belong to the same hydrological system. 

Fish (n = 20-40 fish/farm/sample period) were 

collected from rectangular floating cages of 1.2 m 

widex1.2 m long x 2.4 m depth (6.9 m³ of volume). 

Cages are tied between them and form a battery, 

which are also tied with polyethylene ropes, and they 

are anchored to shore and water bottom. The cages are 

made of a rigid net, which is formed of steel 

embedded with hard plastic, and the mesh size has 

1.27x2.54 cm. Depth of water in reservoirs ranged 

from 6 to 17.5 m, whereas the river depth was 2.0 m. 

Sampled fish were stored in plastic bags, covered with 

ice, and transported to the Facultad de Medicina 

Veterinaria y Zootecnia of Universidad Autónoma de 

Tamaulipas, Cd. Victoria, Tamaulipas. 

Collected fish were measured (fork length in cm), 

externally evaluated, and dissected; external and 

internal organs were analyzed using standard 

protocols (Pritchard & Kruse, 1982; Secretaría de 

Pesca, 1994; Hoffman, 1999). Presumptive Henneguya 

plasmodia were measured, cysts were crushed to 

obtain spores, and their total length (TL), body length 

(BL) and width (in µm) were determined with an 

optical micrometer. Parasite identification was done 

according to Hoffman (1999) and Feist & Longshaw 


Figure 1. Reservoirs: 1) Pedro J. Méndez: 24º14’N, 

99º33’W, 2) María Soto la Marina 24º24’N, 98º59’W, 3) 

La Loba 24º21’N, 98º37’W, 4) Vicente Guerrero 

23º57’N, 98º44’W, 5) Emilio Portes Gil 22º57’N, 

98º47’W; 6) Soto la Marina River 23º57’N, 98º27’W. 

(2006); prevalence determined according to Margolis 

et al. (1982). Data were analyzed statistically using a 

MedCal* v.12.3 Statistical Software; data analyzed by 

the Kolmogorov-Smirnov test indicated non-normality. 

Kruskal-Wallis test was carried out to determine 

the effect of site and period on prevalence, whereas 

the Spearman correlation test was used to determine 

the relation of host size on prevalence. Differences 

were considered significant at P < 0.05. An annual 

average of prevalence per site and season was 

performed to observe variations on space and time. 

A total of 954 fish were examined. Gills were the 

only organ affected by Henneguya plasmodia, which 

were oblong in shape and brown in color in fresh 

samples, and averaged 400-800 µ in length (Fig. 2); 

fresh mature spores were 60.29 µ (±6.34) total length, 

spore body length 16.46 µ (±1.76) and spore width 

4.18 µ (±0.87) (Fig. 3). The site of infection and 

morphologic characteristics of plasmodia and spores 

were consistent with Henneguya exilis (Figs. 2 and 3). 

Figure 4 shows the spatial annual average prevalence 

at each site. Although the farm located at the river had 

the lowest parasite prevalence, this difference was not 

significant (P = 0.1407). Average prevalence by 

period is shown in Figure 5. No parasites were 

observed from any farms in the second sampling 

period (July-August), whereas a peak of parasite 

prevalence was detected in the period of March-April; 

however, such variations in periods were not 

statistically significant (P = 0.5635). Mean host size 

was 20.11 cm (±7.84), but there was no significant 

correlation between host size and prevalence of the 

parasite (r = -0.086).

Figure 2. Gill filaments showing plasmodia between 

secondary lamella. Bar = 0.5 mm. 

Figure 3. Smear of crushed plasmodium showing spores 

of Henneguya exilis. Bar = 0.02 mm. 

In our study, location did not affect the H. exilis 

prevalence, although the farm located in the river 

showed prevalence values near to zero. The cause for 

this low prevalence could be related to low numbers of 

the H. exilis intermediate host, the oligochaete Dero 

digitata (Feist & Longshaw, 2006). Density of D. 

digitata (Naididae) has been experimentally associated 

with outbreaks of proliferative gill disease in channel 

catfish (Belleraud et al., 1995). The farms located in 

reservoirs have several years of operation, whereas the 

river farm had its first period of operation during the 

study. In pond and cage aquaculture, faeces and 

unconsumed food can contribute to the accumulation 

of organic compounds underneath, which increases the 

concentration of nitrates, phosphates and decreasing 

dissolved oxygen, all of which has been correlated 

with the presence of some oligochaetes, including D. 

digitata (Krodkiewska & Michalik-Kucharz, 2009). 

Another factor that likely has an effect in the 

transmission of the parasite is the water current, which 

is slightly faster in the river, and could contribute to 

the absence of spores from cages. Aditionnally, for 


196 

Figure 4. Annual prevalence (%) of Henneguya exilis by 

site. 

Figure 5. Annual prevalence (%) of Henneguya exilis by 

period. 

whirling disease, caused by other myxosporean, an 

increase of water flow is suggested as a prevention 

practice for the control of worm populations 

(Brinkhurst, 1996). Sites 1 to 4 (Fig. 4), which belong 

to the same hydrological system, had the highest 

levels of Henneguya prevalence, with the farm 

examined in site 4, having the highest prevalence 

observed in this study. In this area there are some 

nearby farms, which may probably have the infection 

and help maintaining the high levels of prevalence 

among farms. The absence of H. exilis at all farms 

during July-August can be related to several factors, 

but it was probably due to maturation of plasmodia, 

and spore release. In the present study, the seasonal 

prevalence of the parasite was less than 18.0% for all 

the sampling periods in the year, except for the 

March-April period, where it reached 54.3%. Our

197 

observation of high H. exilis prevalence during 

March-April and absence during July-August is 

consistent, not with the parasite prevalence but with 

the proliferative gill disease in USA. Some reports 

indicate that April is the month with its highest 

seasonal occurrence, and equally July-August with a 

low occurrence in commercial catfish (Camus et al., 

2004, 2005; Khoo et al., 2008). In our study no 

correlation between prevalence and host size was 

observed. Adriano et al. (2005) found similar results 

with Henneguya caudalongula in cultured fish and 

Gbankoto et al. (2001) with other myxosporean 

species of wild fish. According with Griffin et al. 

(2009), closed earthen ponds and multi-batch culture 

is a more favorable environment for dissemination of 

myxozoan parasites in the catfish industry. In pond 

culture, the contact of fish with muddy, nutrient-rich 

bottoms facilitates parasite transmission, while 

floating cage systems may decrease the direct contact 

between worms and fish, helping lessening the 

intensity of infection and the expression of the disease. 

Additionally, severity of infection in proliferative gill 

disease is related to the number of spores in water, and 

a continuous release of them by intermediate host 

(Wise et al., 2004). Fish cultured in cages have more 

risk of disease than those reared in ponds (Beverdige, 

2002), but in our study, despite high prevalence, no 

mortalities associated with H. exilis were detected. 

Other considerations should be taken into account, as 

the severity of disease and damage caused by H. exilis 

in the hosts. 

Knowledge of the prevalence of H. exilis in 

different geographical sites in channel catfish cultured 

in cages can further help in establishing management 

strategies for its control. Although no significant 

differences related to effect of site and times of year 

on prevalence were found in this study, it is likely that 

aquatic environment conditions have a direct effect on 

H. exilis prevalence. Further studies must be carried 

out to evaluate the effect of other biotic and abiotic 

factors on prevalence and disease of this parasite. 


We would thank to the Comité de Sanidad Acuícola 

del Estado de Tamaulipas A.C. for providing us 

information for the present manuscript. We specially 

thank Sistema Producto Bagre in Tamaulipas and fish 

owners, and the Programa de Mejoramiento del 

Profesorado of Secretaría de Educación Pública (SEP) 

for providing scholarship to JRC. 

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Agregaciones de langostinos colorado y amarillo 

Caracterización de agregaciones de langostino colorado (Pleuroncodes monodon) 

y langostino amarillo (Cervimunida johni) mediante un sistema 

de filmación remolcado 

Mauricio Ahumada 1 , Dante Queirolo 1 , Enzo Acuña 2 & Erick Gaete 1 

1 Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso 

P.O. Box 1020, Valparaíso, Chile 

2 Departamento de Biología Marina, Universidad Católica del Norte 

P.O. Box 117, Coquimbo, Chile 

RESUMEN. Para caracterizar agregaciones de langostino colorado (Pleuroncodes monodon) y langostino 

amarillo (Cervimunida johni), se utilizó un sistema de filmación remolcado sobre fondos marinos situados en 

la región de Coquimbo, Chile. Las filmaciones fueron realizadas en 2009 y 2010, a profundidades variables 

entre 102 y 215 m, a partir de las cuales se estimaron densidades medias por filmación entre 3 y 63 ind m -2 

para P. monodon y entre 0,2 y 2,8 ind m -2 para C. johni. Igualmente, se registró la presencia de parejas de C. 

johni en julio de 2009 (∼200 m de profundidad), presumiblemente en proceso de apareamiento. Los resultados 

indicaron que el sistema de filmación remolcado es un medio efectivo de registro de ejemplares de ambas 

especies, permitiendo tanto la caracterización cuantitativa del stock sobre el fondo, como la observación de su 

comportamiento y hábitat. El sistema tiene perspectivas de uso en la evaluación directa de abundancia y en la 

caracterización del hábitat tanto en términos bióticos como abióticos. 

Palabras clave: langostinos, filmación submarina, trineo remolcado, Coquimbo, Chile. 

Characterization of red squat lobster (Pleuroncodes monodon) and yellow 

squat lobster (Cervimunida johni) aggregations using a towed video system 

ABSTRACT. To characterize red squat lobster (Pleuroncodes monodon) and yellow squat lobster 

(Cervimunida johni) aggregations a towed video system was used to cover a seabed area in the Coquimbo 

region, Chile. The films were made in 2009 and 2010, at depths between 102 and 215 m. Estimated average 

densities of P. monodon and C. johni varied between 3 and 63 ind m -2 and between 0.2 and 2.8 ind m -2 , 

respectively. Mating couples of C. johni were observed on July 2009 (∼200 m depth). The results show that 

the towed video system is an effective means of recording specimens of both species, allowing both the 

quantitative characterization of the stock and the observation of the species behavior and habitat. The system 

has the potential for use in direct assessment of abundance and habitat characterization both biotic and abiotic. 

Keywords: Squat lobsters, underwater video recordings, towed sledge, Coquimbo, Chile. 

___________________ 

Corresponding author: Mauricio Ahumada (mauricio.ahumada@ucv.cl) 

La flota chilena de arrastre de fondo de crustáceos 

tiene características multiespecíficas y considera como 

recursos objetivo a dos especies de Munididae, el 

langostino amarillo (Cervimunida johni Porter 1903) y 

el langostino colorado (Pleuroncodes monodon Milne 

Edwards, 1837), además del Caridea Heterocarpus 

reedi Bahamonde, 1955. En Chile, la pesquería de 

langostinos se inició en 1953 (Arana & Pizarro, 1970), 

y se desarrolla a profundidades entre 100 y 250 m, 

199 

entre 26º y 38ºS (Párraga et al., 2012). Durante 2011, 

la flota desembarcó un total de 7.914 ton de ambos 

crustáceos. 

En términos científicos, la información relativa a 

C. johni y P. monodon corresponde principalmente a 

información relativa a taxonomía, crecimiento, 

reproducción y ecología (Wolff & Aroca, 1995; Palma 

& Arana, 1997; Roa & Tapia, 2000; Arancibia et al., 

2005), mientras que en términos de monitoreo de la

200 

pesquería, destacan estimaciones periódicas de 

biomasas vulnerables y la caracterización del stock 

explotado en términos de tallas y condición reproductiva 

(Acuña et al., 2008a). Recientemente, se han 

desarrollado investigaciones orientadas al desarrollo 

larval, procesos de reclutamiento y dinámica de sus 

poblaciones (Acuña et al., 2007; Mujica et al., 2011; 

Yannicelli et al., 2011). 

En este contexto, y con el propósito de avanzar en 

el conocimiento de los stocks, el presente trabajo tuvo 

como objetivo la caracterización de agregaciones de P. 

monodon y C. johni mediante el uso de un sistema de 

filmación remolcado. Para ello, la investigación 

consideró la selección de un área de estudio frente a 

Guanaqueros (30’09’S, 71º22’W), en la región de 

Coquimbo, Chile (Fig. 1). Dicha zona fue elegida 

debido a antecedentes que indicaban la presencia 

recurrente de ambas especies en la zona y la ausencia 

de fondos rocosos, lo cual permitiría el remolque más 

seguro del sistema de filmación sobre el fondo marino. 

Con la finalidad de lograr una amplia representatividad 

de la información, se efectuaron seis cruceros 

entre mayo 2009 y septiembre 2010, a bordo de 

la embarcación científica R/V “Stella Maris II” (15,9 

m de eslora). 

El sistema de filmación remolcado (SFR) estuvo 

compuesto por un trineo de acero (1.670 mm de largo, 

1.400 mm de ancho y 863 mm de alto) con un peso 

seco aproximado de 35 kg (Fig. 2) y un equipo de 

filmación submarino (EFS) constituido por una 

cámara de video (Sony Handycam DCR-TRV17), 

iluminación artificial y baterías de ácido-plomo (12 

volts). El EFS se ubicó en la parte superior de la 

sección frontal del trineo, inclinado en 20º respecto a 

la horizontal. La iluminación artificial consistió en dos 

focos Xenophot de 50 watts cada uno, ubicados a 

ambos lados de la cámara de video. Tanto la cámara 

de video como la iluminación fueron controladas 

mediante un dispositivo programable, activándose con 

un desfase de 30 min desde el inicio del descenso del 

SFR. 

La maniobra para el remolque del trineo estuvo 

compuesta por dos cabos (poliamida ∅ 25 mm) de 10 

m de longitud, los cuales se usaron para unir el trineo 

al cable de remolque (acero galvanizado ∅ 5 mm) de 

la embarcación. Para evitar el enredo de la maniobra 

se usaron destorcedores (5/8”). Igualmente, se 

utilizaron seis flotadores (3,2 kg de flotabilidad cada 

uno) en la sección superior del trineo para compensar 

el peso sumergido del EFS. 

Las experiencias de remolque en el área de estudio 

tuvieron una duración media de 15 min, siendo 

variable en función de la autonomía de las baterías, la 

profundidad del fondo marino y la velocidad de 


inmersión del SFR. En cada filmación se registró la 

posición de inicio de calado e inicio de virado 

mediante el GPS de la embarcación. 

El análisis de las grabaciones consideró la 

identificación y cuantificación de las especies objetivo 

registradas en cada filmación, la descripción general 

del tipo de fondo (fango/grava/rocoso) y la identificación 

de parejas en alguna etapa del proceso 

reproductivo. En este último caso, se procedió al 

censo de todas las parejas registradas en cada 

filmación. En aquellas filmaciones en que el grado de 

mezcla entre ambas especies a lo largo de toda la 

filmación impidió discriminar con exactitud el número 

de ejemplares de cada especie, el número total de 

ejemplares se identificó como mezcla de ambas 

especies. 

Para efectuar las cuantificaciones, cada filmación 

fue dividida en estaciones, las cuales fueron 

establecidas a intervalos fijos de seis segundos de 

registro entre una y otra. Para definir los márgenes de 

cada estación y estandarizar el área para contabilizar 

los ejemplares sobre el fondo marino, cada estación 

correspondió a cuatro cuadrantes de 40x40 cm cada 

uno (0,16 m 2 ). Previo a las experiencias de filmación 

se realizaron pruebas del SFR en una piscina para 

generar una grilla virtual, la cual fue posteriormente 

superpuesta a las filmaciones submarinas utilizando 

un programa de edición de video (Pinnacle Studio© 

v7). 

Un operador entrenado cuantificó la totalidad de 

los ejemplares de P. monodon y C. johni registrados 

sobre el fondo marino delimitado en cada estación. 

Considerando el número de secciones y su área, se 

estimó la densidad media de P. monodon y C. johni en 

la i-ésima estación (DPi) (ind m -2 ), definida según 

DP ∑ IND·0,16 · NSS , donde, INDij es 

el número de ejemplares de C. johni y P. monodon en 

el j-ésimo cuadrante contabilizados en la estación iésima 

y NSSi es el número de cuadrantes en que se 

registró el fondo marino en la estación i-ésima. La 

densidad promedio de una filmación determinada 

(DFk) correspondió al promedio simple de sus 

densidades medias por estación (DPi), y su dispersión 

fue estimada a partir del coeficiente de variación (CV) 

y su desigualdad mediante el Indice de Gini (IG) 

estimado a partir de la curva de Lorenz. 

Se estimó la profundidad promedio ponderada 

(PRP) por especie a la DFk, definida según PRP 

 

 

∑ PRO ·DF · ∑ DF , donde, PROk es 

la profundidad media de la k-ésima filmación. 

Durante los seis cruceros, se efectuaron 39 

filmaciones del fondo marino, equivalentes a 45.522


Figura 1. Área de trabajo y distribución espacial de los recorridos del sistema de filmación remolcado (SFR). 

Figura 2. Diagrama del trineo del sistema de filmación 

remolcado (SFR) y del equipo de filmación submarina 

(EFS). a) Vista lateral, b) vista en tres dimensiones. 

a 

b 

201 

m lineales de remolque y 1.014 min de filmación total, 

realizadas a profundidades entre 102 y 215 m (Tabla 

1). En dichos registros se detectó ejemplares de una o 

ambas especies de langostino, los cuales no 

evidenciaron alteraciones del comportamiento (i.e., 

escape) que fuesen atribuibles ya sea al sistema de 

iluminación o a la presencia del trineo. 

En 23 filmaciones se registró presencia de P. 

monodon, contabilizándose 18.234 ejemplares distribuidos 

en un total de 2.033 estaciones (7.858 

cuadrantes), en las cuales la densidad varió entre 0 y 

162,5 ind m -2 . Estos ejemplares fueron observados 

entre 102 y 210 m de profundidad, sobre fondos de 

fango, ya sea directamente sobre el fondo o 

parcialmente enterrados. La mayoría de los ejemplares 

presentó una orientación corporal similar en términos 

de la dirección del eje rostro-telson. En términos de 

densidad, el valor medio por filmación varió entre 3 y 

63 ind m -2 (Tabla 2). Sólo en dos filmaciones (1 y 2) 

se registró una densidad media superior a 50 ind m -2 

(63 y 61,2 ind m -2 , respectivamente), detectándose 

ejemplares agrupados en pequeñas cavidades o grietas 

(Fig. 3). 

La densidad de P. monodon sobre el fondo marino se 

caracterizó por diferencias de hasta 2.000% entre filmaciones 

(mínimo de 3 y máximo de 63 ind m -2 ). No 

obstante en cada filmación, las variaciones de densidad 

entre las distintas estaciones, representadas

202 


Tabla 1. Características operacionales de las filmaciones mediante el sistema remolcado. 

Crucero Fecha 

1 14/05/09 

2 30/07/09 

3 07/10/09 

4 24/10/09 

5 06/08/10 

6 

08/09/10 

09/09/10 

Filmación 

Nº 

Distancia 

filmada (mn) 

Hora de 

inicio 

Prof. 

(m) 

Hora 

final 

Velocidad 

media (kn) 

1 0,20 16:15 160-130 16:25 1,5 

2 0,18 16:30 130-135 16:40 1,5 

3 0,28 17:50 165-165 18:00 1,7 

4 0,26 18:05 165-165 18:15 1,6 

5 0,27 19:28 125-125 19:38 1,6 

6 0,25 19:43 125-125 19:53 1,7 

7 0,26 21:07 148-140 21:17 1,8 

8 0,31 21:22 149-148 21:33 1,8 

9 0,37 22:51 212-212 23:02 1,8 

10 0,39 23:06 215-215 23:17 1,8 

11 0,26 07:33 171-170 07:43 2,0 

12 0,29 07:48 171-175 07:58 1,8 

13 0,30 09:07 134-132 09:17 2,0 

14 0,27 09:22 131-130 09:32 1,9 

15 0,34 10:43 118-118 10:53 2,0 

16 0,31 10:58 117-118 11:08 1,9 

17 0,19 13:53 202-199 14:04 1,4 

18 0,23 14:09 197-195 14:19 1,5 

19 0,33 11:08 198-192 11:18 1,8 

20 0,25 12:37 166-170 12:47 1,7 

21 0,21 08:52 179-179 09:02 1,5 

22 0,26 09:07 178-178 09:17 1,4 

23 0,21 10:22 142-141 10:32 1,5 

24 0,23 10:37 141-140 10:47 1,5 

25 0,24 12:01 108-110 12:11 1,0 

26 0,26 12:16 110-109 12:26 1,4 

27 0,20 13:42 152-153 13:52 1,4 

28 0,22 13:57 151-151 14:07 1,6 

29 0,32 11:11 210-204 11:21 2,0 

30 0,28 11:26 201-195 11:36 1,8 

31 0,13 16:14 147-147 16:19 1,6 

32 0,14 16:21 147-146 16:26 1,6 

33 0,14 18:24 134-136 18:29 1,8 

34 0,63 19:46 102-102 20:11 0,8 

35 0,63 21:36 140-140 22:01 0,8 

36 0,63 23:24 170-170 23:49 0,8 

37 0,63 01:31 204-204 01:56 0,8 

38 0,63 19:21 200-200 19:46 0,8 

39 0,65 15:02 135-124 15:28 0,8


Tabla 2. Densidades de Pleuroncodes monodon (LC) y Cervimunida johni (LA) (ind m -2 ) estimadas durante las 

filmaciones mediante trineo remolcado. 

Filmación Especie 

Número de 

ejemplares 

Cuadrantes 

por filmación 

Estaciones 

por filmación 

Densidad (ind m -2 ) 

Promedio Máximo Mínimo 

CV 

(%) 

Indice 

de Gini 

1 LC 3.644 361 94 63,0 103,1 0 35 0,17 

2 LC 3.848 334 99 61,2 162,5 0 43 0,22 

3 LC 1.755 309 100 31,9 62,5 0 44 0,23 

4 LC 237 52 13 28,5 42,2 17,2 28 - 

5 LC 408 356 89 7,2 17,2 1,6 50 0,27 

6 LC 254 400 100 4,0 9,4 0 59 0,32 

7 LC 608 286 71 13,3 23,4 3,1 37 0,19 

8 LC 578 384 96 9,4 21,9 1,6 37 0,20 

9 LC/LA 210 80 20 16,4 34,4 6,3 48 0,25 

10 LC/LA 37 136 34 1,7 6,3 0 105 0,54 

11 LA 18 400 100 0,3 3,1 0 229 0,83 

12 LA 20 400 100 0,3 3,1 0 213 0,81 

13 LA 10 400 100 0,2 1,6 0 302 0,90 

14 LA 19 396 100 0,3 3,1 0 233 0,84 

15 LA 11 400 100 0,2 3,1 0 314 0,90 

16 LA 14 400 100 0,2 3,1 0 269 0,87 

17 LA 48 400 100 0,8 4,7 0 149 0,69 

18 LA 60 400 100 0,9 6,3 0 142 0,67 

19 LA 25 124 38 1,3 4,7 0 129 0,62 

20 LA 17 396 99 0,3 3,1 0 264 0,87 

21 LC 451 400 100 7,0 25,0 0 62 0,32 

22 LC 662 400 100 10,3 23,4 3,1 42 0,20 

23 LC 326 400 100 5,1 15,6 0 51 0,23 

24 LC 456 400 100 7,1 17,2 0 39 0,20 

25 LC 189 400 100 3,0 9,4 0 74 0,40 

26 LC 418 396 99 6,6 25,0 1,6 62 0,31 

27 LC 365 400 100 5,7 10,9 0 43 0,24 

28 LC 469 400 100 7,3 12,5 1,6 36 0,22 

29 LC 261 588 40 5,8 18,8 0 74 0,39 

30 LC 261 436 49 14,3 34,4 6,3 40 0,20 

31 LC 268 261 51 8,0 20,3 0 59 0,32 

32 LC 117 261 50 8,2 14,6 0 40 0,21 

33 LC 436 268 50 8,4 20,3 0 65 0,36 

34 LC 667 588 147 7,1 18,8 0 60 0,28 

35 LC/LA 775 796 199 6,1 34,4 0 122 0,59 

36 LA 173 380 95 2,8 10,9 0 93 0,49 

37 LC/LA 526 760 190 4,3 23,4 0 97 0,50 

38 LC/LA 205 532 133 2,4 9,4 0 95 0,50 

39 LC 1.556 740 185 13,1 32,8 0 28 0,21 

203

204 


Figura 3. Ejemplares de Pleuroncodes monodon en una filmación de alta densidad, entre 130 y 135 m de profundidad 

(Filmación 2). 

por el coeficiente de variación (entre 28 y 74%; Tabla 

2) y el Indice de Gini (entre 0,17 y 0,4; Tabla 2), 

indicaron un nivel de agregación medio-bajo de los 

ejemplares. 

Además, en las filmaciones de P. monodon, 

también se observó la presencia ocasional de otras 

especies, como Mursia gaudichaudii y Merluccius 

gayi gayi, así como ejemplares de Gastropoda, 

Elasmobranchia y Porifera. 

Para el caso de C. johni, la abundancia de 

individuos por unidad de área fue menor respecto a P. 

monodon. Así, se registró presencia de esta especie en 

11 filmaciones entre 117 y 202 m, contabilizándose 

415 ind en 1.032 estaciones (4.096 cuadrantes), donde 

presentaron una densidad variable entre 0 y 10,9 ind 

m -2 (Tabla 2). Los ejemplares fueron observados 

preferentemente en fondos de grava y fango, y 

ocasionalmente en los márgenes de zonas rocosas 

(filmación 15; Fig. 4). 

Por filmación, la densidad media de C. johni fue 

0,2-2,8 ind m -2 . En las filmaciones 17 y 18 realizadas 

en julio 2009, se registró un total de 29 y 30 parejas de 

C. johni, respectivamente (~0,1 parejas m -2 en cada 

filmación), en proceso de cópula o protección (Fig. 5). 

Globalmente, las diferencias de densidad de C. 

johni entre filmaciones fueron menores respecto a las 

observadas en P. monodon, de 1.300% (mínimo de 0,2 

y máximo de 2,8 ind m -2 ). Al interior de cada 

filmación, el coeficiente de variación varió más que en 

el caso del langostino colorado (entre 93% y 314%; 

Tabla 2), lo cual fue igualmente detectado por el 

Indice de Gini, que alcanzó valores incluso próximos a 

1 en algunas filmaciones (entre 0,49 y 0,9; Tabla 2), 

indicando así un nivel de concentración alto de 

ejemplares de esta especie en algunas estaciones. 

La profundidad promedio ponderada (PRP) en el 

langostino colorado fue de 149 m, mientras que en el 

amarillo, fue de 178 m de profundidad. 

En las filmaciones de C. johni también se detectó 

la presencia ocasional de otras especies, como 

Heterocarpus reedi, Mursia gaudichaudii y Merluccius 

gayi gayi, así como ejemplares de Hippoglossina 

macrops, Gastropoda y Porifera. 

En cinco filmaciones (9, 10, 35, 37 y 38) se 

registró la presencia de individuos de ambas especies 

a lo largo de toda la filmación, por lo cual fueron 

contabilizados conjuntamente, estimándose un total de 

1.753 ind (Tabla 2). 

Diversos autores han reportado las ventajas del 

registro de imágenes, ya sea mediante fotografías o 

filmaciones submarinas, para describir en términos 

cuali o cuantitativos tanto recursos marinos como su 

hábitat. Para ello se reportan diversas técnicas, entre 

las que destacan cámaras fotográficas, cámaras de 

video, trineos remolcados, sumergibles, ROV 

(vehículos operados remotamente) o AUV (vehículos 

submarinos autónomos), entre otros (Melville-Smith, 

1985; Watanabe, 2002; Rosenkranz & Byersdofer, 

2004; Smith et al., 2007; Hart et al., 2008). 

En este ámbito, destaca el uso de filmaciones para 

cuantificar abundancias de especies marinas sobre el

Figura 4. Ejemplares de Cervimunida johni. a) en los 

márgenes de una zona rocosa, b) sobre fondo de grava y 

fango. 

fondo marino, como ha sido reportado en otros 

crustáceos como Chaceon fenneri, Nephrops 

norvegicus y Chionocetes opilio (Wenner & Barans, 

1990; Watanabe, 2002; Aguzzi et al., 2004; Fonseca et 

al., 2008). En Chile, no se han reportado filmaciones 

in situ de especies demersales con dicho fin y, en el 

caso de los recursos objetivo de la flota arrastrera de 

crustáceos, la cuantificación de sus stocks se ha 

realizado exclusivamente durante cruceros de evaluación 

directa mediante área barrida, en tanto que la 

información relativa a su comportamiento, se ha 

generado en experiencias efectuadas en laboratorio 

(Acuña et al., 2008b). 

En este sentido, la inexistencia de trabajos 

similares impide contrastar resultados con metodologías 

análogas, y si bien es posible su comparación 

con el método de área barrida (Tuck et al., 1997), ésta 

se debe realizar a cabo considerando al menos sus 

principales diferencias. Así, en cada filmación el 

monitoreo del fondo se realiza sobre una fracción 

reducida de área, donde no se integra en dicho registro 

zonas de alta y baja densidad de la manera en que lo 

hace la captura con una red de arrastre. Por otro 


205 

Figura 5. Registro de una pareja de Cervimunida johni 

(Filmación17). 

lado, igualmente importantes son las limitaciones de 

este arte derivadas de su coeficiente de capturabilidad 

(Watanabe & Kitakawa, 2004), así como la mayor 

área de cobertura y mayor número de lances 

considerados en cruceros de evaluación directa. 

Conforme a ello, en el presente estudio se 

determinó que el langostino colorado presentó 

mayores densidades sobre el fondo que el langostino 

amarillo. Aún dadas las limitantes mencionadas 

previamente, este resultado es concordante con lo 

reportado en el transcurso de cruceros de evaluación 

directa de P. monodon y C. johni mediante área 

barrida efectuados en la misma zona, que indican una 

mayor densidad relativa de este último crustáceo (17,9 

ton km -2 ) respecto al langostino amarillo (15,2 ton 

km -2 ). Al respecto, el área de trabajo corresponde a un 

caladero reconocido de P. monodon, que normalmente 

se encuentra a profundidades más someras que C. 

johni (Acuña et al., 2008a), lo cual puede explicar las 

diferencias en densidades ya indicadas. 

En este sentido, la estimación de tallas mediante el 

empleo de filmaciones submarinas permitiría estimar 

biomasas a partir de las densidades (en número), 

dando cuenta de las diferencias de tamaño de los 

individuos filmados, mientras que los datos obtenidos 

a la fecha sólo permiten estimaciones a partir de pesos 

promedios supuestos. No obstante, la eventual 

comparación entre estimaciones de biomasa mediante 

filmaciones de trineo y área barrida se debería efectuar 

a cabo considerando las limitaciones derivadas de las 

diferencias metodológicas indicadas previamente. 

En los resultados obtenidos destacó la variabilidad 

de las estimaciones de densidad de P. monodon. Así, 

en filmaciones realizadas a cabo el mismo día 

(14/05/10) en una zona de pequeña extensión, se 

registraron densidades promedio que variaron entre 4 

y 63 ind m -2 . Un comportamiento similar se detectó

206 

entre estaciones correspondientes a una misma 

filmación, donde se registraron densidades entre 0 y 

162,5 ind m -2 (61,2 ind m -2 en promedio) y entre 0 y 

9,4 ind m -2 (4 ind m -2 en promedio) (Tabla 2), lo que 

confirma visualmente in situ que las densidades al 

interior de los caladeros no son homogéneas, como ha 

sido indicado en diversos estudios de dinámica 

poblacional o de evaluación directa mediante el 

método de área barrida (Bahamonde et al., 1986; 

Arana et al., 1994; Acuña et al., 2008a, 2008b). 

Por otro lado, y con relación al comportamiento 

reproductivo, en filmaciones realizadas en julio de 

2009 se observó la presencia de parejas de C. johni en 

alguna etapa del proceso de cópula, confirmando en el 

ambiente natural lo observado por Espinoza- 

Fuenzalida et al. (2012) en ejemplares en laboratorio. 

Este período coincide con los reportes de un activo 

apareamiento en ejemplares de C. johni entre mayo y 

septiembre (Acuña et al., 2008b). Al respecto, las 

parejas de C. johni fueron registradas sólo en dos 

filmaciones (195-202 m), no obstante se efectuaron 

filmaciones el mismo día en un área similar pero a 

profundidades someras (117-175 m), lo que pudiese 

ser indicativo de un proceso espacialmente acotado 

por profundidad. 

La orientación espacial mayoritaria de los 

ejemplares de P. monodon situados sobre el fondo 

marino presentó un patrón característico durante los 

registros, consistente en la mantención de una 

dirección corporal similar de los individuos a lo largo 

de una filmación determinada, el cual se alteró en 

lugares donde se detectó la acumulación de ejemplares 

en cavidades u hondonadas. Si bien durante las 

filmaciones no se registró ni la dirección ni la 

intensidad de las corrientes, es posible que este patrón 

tenga relación con sus hábitos alimentarios, pues 

podría favorecer la alimentación al permitir la 

mantención de su exposición a las corrientes para 

captar material particulado. Este hecho sería 

concordante con los hábitos alimentarios señalados 

para otra especie del mismo género, Pleuroncodes 

planipes, que se alimenta de material orgánico 

particulado (POM), diatomeas y crustáceos planctónicos 

(Aurioles-Gamboa & Pérez-Flores, 1997). Si 

bien podría ser indicativo de hábitos disímiles entre P. 

monodon y C. johni, no se puede descartar la 

influencia de distintas condiciones oceanográficas 

sobre el comportamiento entre las filmaciones de una 

u otra especie. 

De acuerdo a lo anteriormente expuesto, el empleo 

de filmaciones submarinas con un trineo remolcado ha 

dado pruebas de su viabilidad para cubrir de manera 

sistemática áreas del fondo con fines descriptivos cuali 

y cuantitativos. De este modo, las experiencias 


realizadas abren variadas potencialidades de aplicación, 

como la evaluación directa de crustáceos, ya 

sea como medio directo de estimación de abundancia, 

sin recurrir al empleo de una red de pesca o para 

calibrar el método de área barrida, o bien para 

caracterizar el hábitat en términos de variables 

abióticas (i.e., sustrato) y bióticas (i.e., comportamiento), 

entre otras. 

Por todo lo mencionado, los resultados indican que 

las filmaciones submarinas obtenidas con un trineo 

remolcado son una técnica efectiva y capaz de ser 

empleada en fondos marinos con presencia de 

crustáceos demersales en la plataforma continental y 

el talud superior. 


Este trabajo fue financiado por el Fondo de 

Investigación Pesquera, en el marco del proyecto FIP 

Nº2008-47: “Dinámica del comportamiento de 

langostino amarillo y langostino colorado en el área de 

la IV Región” desarrollado por la Universidad 

Católica del Norte (UCN) en conjunto con la 

Pontificia Universidad Católica de Valparaíso 

(PUCV). Nuestros agradecimientos a los Sres. José 

Merino, Roberto Escobar, Gonzalo Valenzuela y 

Víctor Zamora del Grupo TECPES de la Pontificia 

Universidad Católica de Valparaíso, y al capitán 

Patricio González y a la tripulación del R/V “Stella 

Maris II” por su importante contribución y apoyo 

durante todas las operaciones de filmación. 

Igualmente, nuestro reconocimiento a los dos anónimos 

revisores por sus aportes y críticas constructivas 

al presente manuscrito. 

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Latin American Journal of Aquatic Research

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